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Costa Rica posee una gran diversidad de mamíferos en comparación con su reducida extensión (50 900Km2), esto se debe principalmente a su ubicación privilegiada en la cual confluyen especies de mamíferos provenien tes de las regiones Neártica y Neotropical (Rodríguez, Chinchilla & May-Collado, 2002). Por ello la importancia de los inventarios de mamíferos en diferentes partes del país que incluyan zonas de importancia para la biodiversidad, y de ese modo apoyar estudios posteriores sobre aspectos ecológicos, manejo y conservación, variaciones en las poblaciones y gradientes biogeográficos (Sánchez, Sánchez-Palomino & Cadena, 2004; Pacheco et al., 2006).
Por tanto para generar conocimiento sobre conserva ción de mamíferos se debe tomar en cuenta, el grado de especialización que presentan algunos mamíferos confi nados en sitios específicos con condiciones aptas para su distribución. La intervención del ser humano ha propicia do una reducción de su hábitat y un aumento en áreas al teradas que significan una amenaza para las poblaciones de mamíferos (Timm, La Val & Rodríguez-H, 1999). Por ello bosques sin intervenir y remanentes de bosque son hábitats en los cuales la diversidad de mastofauna se ve perjudicada por la presencia de parches agrícolas cuya influencia es dependiente de la distancia entre ambos sitios (Numa, Verdú & Sánchez-Palomino, 2005). Además las zonas agrícolas utilizan agroquímicos que tienen un impacto negativo sobre las especies nativas, en cambio las tierras de cultivo en las que se mantienen remanentes de ambientes naturales brindan una fuente importante de biodiversidad y colaboran con la producción (Sullivan & Sullivan, 2006).
Otra consecuencia importante de los cultivos es la fragmentación de bosques por la conversión de vegeta ción natural para usos antropogénicos, es por ello que Finegan y Bouroncle (2008) resaltan la reducción de fragmentos en los que persiste la biodiversidad, en una matriz de actividades agrícolas. Debido a esto el cambio en el uso de bosques a cultivos propicia que la supervi vencia de las especies silvestres dependa más de su ca pacidad de persistir en paisajes fragmentados y reservas naturales aisladas que a presiones intra o interespecífica (Laurance et al., 2002). Por lo cual dicha fragmentación debida al cambio en el uso de suelo ejerce una presión sobre la permanencia de las especies en un paisaje.
Dentro de los cultivos que tienen un impacto sobre la biodiversidad se encuentra la piña tal como mencio na Cove (2011), quien muestra que las poblaciones de mamíferos se ven afectadas negativamente por planta ciones de piña a larga escala debido a que este tipo de producción significa una invasión a los bosques natu rales produciendo heterogeneidad ambiental. Además Quijandría, Berrocal y Pratt (1997) menciona, que la apli cación de agroquímicos en cultivos de piña significa un efecto mortal no solo para especies patógenas sino tam bién para especies asociadas al suelo aunque no sean un peligro inminente para la producción del fruto.
La producción de piña en Costa Rica ha alcanzado las 40 000ha con terreno sembrado. La misma enfocada principalmente en el exterior, siendo los principales con sumidores Estados Unidos y países europeos (Salazar, 2008). En la Región Huetar Norte existen grandes planta ciones de piña, con 11170 ha sembradas con este mono cultivo representando un 53,7% del área cultivada en la zona. Actualmente los campesinos están cambiando sus pequeñas plantaciones de cultivos debido a la comercia lización de la piña (Aravena, 2005).
En el caso de Costa Rica se han realizado estudios so bre diversidad de mamíferos como los de Pacheco et al. (2006), en la Estación Biológica Las Cruces en la zona de San Vito de Coto Brus, Piedra y Maffei (2000) en tres si tios de la Zona de Conservación Guanacaste y Hermes, Morales, Bustamante y Cástro (2006) para la isla de San Lucas, pero pocos como el de Sanchún y Miranda (2011) se enfocan en la diversidad de zonas asociadas a culti vos de piña, pese a que éstos necesitan mayor área de producción que el banano y al hecho de ser el cultivo de mayor crítica por su impacto ambiental en el país (Bach, 2011). Por ello es necesario llevar a cabo trabajos que tomen en cuenta aspectos ecológicos sobre los mamífe ros, no solo observar la diversidad o abundancia de una especie puesto que es preciso evaluar el ambiente en que se desarrolla el animal. Este trabajo se realizó con el objetivo de valorar la diversidad y composición de ma míferos terrestres en parches de bosque que se encuen tran en fincas sometidas a cultivos de piña en Cutris de San Carlos para la determinación de los posibles efectos negativos que la fragmentación de bosques puede tener sobre este grupo.
Materiales y métodos
Sitio de estudio: El estudio se llevó a cabo en las pi-ñeras de Dole Fruit Company ubicadas en la finca mue lle del distrito de Cutris de San Carlos (10°34'54"N y 84°26'9"W), perteneciente a la Región Huetar Norte que es catalogada como bosque muy húmedo premontano transición a basal con una precipitación anual entre los 2 500 a 3 500mm y una temperatura entre los 26 y 30oC (Holdridge, 1987). En la región predominan condiciones climáticas de alta humedad y presencia de bosques sem-pervirente, denso y con diferentes estratos de vegeta ción (Vargas, 1992).
Se escogieron aleatoriamente tres parches de bosque, con lo cual se muestrearon 1 292 587m2. Los remanentes de bosque estudiados, se pueden catalogar como bos ques secundarios con presencia de claros y sotobosque, rodeados por cultivos de piña. Dos de los sitios entre cultivo de piña orgánica y uno por cultivo convencio nal (Figura 1).
Muestreo: Los datos fueron recolectados durante 15 días, con un esfuerzo de muestreo de 900 horas tram pa, realizándose dos visitas diarias: una de las 6:00 a las 10:00 horas (desactivar las trampas, búsqueda de rastros e identificación de las especies encontradas) y otra de 13:00 a 16:00 (para reponer cebos y reactivar las trampas).
Se excluyeron los mamíferos voladores de este estu dio ya que estos animales podrían utilizar los sitios de muestro con poca frecuencia o solamente como áreas de paso sin estar expuestos necesariamente a las condicio nes generadas por el cultivo de la piña como si podría ocurrir con los mamíferos terrestres, de ahí la intención de conocer de forma preliminar el efecto de los cultivos de piña sobre las poblaciones de mamíferos terrestres.
Para la captura de roedores u otros mamíferos peque ños se utilizaron 40 trampas Sherman y para mamíferos medianos se utilizaran 20 trampas Tomahawk, las cua les se colocaron en tres parches de bosque dispuestas en transectos lineales tomando de base senderos, cada diez metros eran colocadas dos Tomahawk dispuestas una a cada lado del sendero y una trampa Sherman. Las trampas Sherman fueron cebadas con una mezcla de avena, manteca y vainilla para; las Tomahawk con pláta no, sardina o menudos de pollo. Se activaron desde las 16:00 horas hasta las 6:00 horas. Las especies de mamí feros capturados fueron determinadas con la ayuda de guías de campo (Aranda, 2000; Reid, 2009).
Además, en cada uno de los tres parches se identifica ron superficies planas y preferiblemente cercanas a cur sos de agua para preparar trampas de huellas de 1 x1m, para su elaboración se removieron rocas y vegetación, para conseguir un sustrato suelto y lodoso se utilizó una pequeña pala y por último en el centro se colocó un atrayente ya sea plátano, sardina o pollo (Sánchez et al., 2004).
En cuanto a la obtención de rastros (huellas, excre mentos, alimentos mordidos y perturbaciones en la vegetación) y la observación directa de mamíferos se realizaron recorridos entre las 08:00 y 10:00 horas a una velocidad de 2km/h, en transectos paralelos a los parches de bosque con 1000m de largo y un ancho de banda de 3m (Guzmán-lenis & Camargo-Sanabria, 2004; Sánchez et al., 2004).
Para las huellas encontradas se sacaron impresio nes en yeso con el fin de lograr una mejor medición e identificación por medio de la guía de Aranda (2000) para rastros y huellas. Luego eran borradas del sustrato para evitar sobreestimación de las especies presentes en el sitio.
Por último, se abordo a ciertos informantes clave que han trabajado en la zona de estudio o viven en sus cerca nías, para tener una referencia de las especies del lugar y situaciones sobre su uso.
Análisis de datos: Se estimó la riqueza de especies en el lugar con el índice de Chao 2, debido a que los datos no asumen una distribución paramétrica y requieren so lamente de ausencia-presencia (Moreno, 2001). También se realizó una curva de acumulación de especies para los tres sitios. Para dichos análisis se utilizó el programa estadístico R versión 2.14.1 Copyright (C) 2011 The R FoundationforStatistical Computing.
Resultados
Como se puede observar en el Cuadro 1, se encontra ron siete especies de las cuales solamente el zorro pelón (Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758) fue capturado en una trampa Tomahawk, mientras que con las trampas Sherman, pese al esfuerzo realizado, no se capturo nin guna especie. El mono congo (Alouatta palliata Gray, 1849) y la ardilla (Sciurus variegatoides Ogilby, 1839) fueron identificados por avistamientos directos con un individuo para cada especie, las especies restantes fue ron registradas indirectamente por medio de huellas (Cuadro 1).
Cuadro 1: Lista de mamíferos encontrados en Fincas Piñas del Muelle de DOLE FRUIT FRESH INTL. LTD
| Familia | Especie | Nombre común | Hábito alimenticio1 | Estado de Conservación3 |
|---|---|---|---|---|
| Atelidae | Alouattapalliata (Gray, 1849) | Mono congo | Herbívoro | Menor preocupación |
| Procyonidae | Nasua narica (Linnaeus, 1766) | Pizote | Omnívoro | Menor preocupación |
| Dasyproctidae | Dasyproctapunctata (Gray, 1842) | Guatusa | Herbívoro | Menor preocupación |
| Sciuridae | Sciurus variegatoides | Ardilla | Herbívoro | Menor preocupación |
| (Ogilby,1839) | ||||
| Cuniculidae | Cuniculuspaca (Linnaeus, 1766) | Tepezcuintle | Omnívoro2 | Menor preocupación |
| Procyonidae | Procyon lotor (Linnaeus, 1758) | Mapache | Omnívoro | Menor preocupación |
| Didelphidae | Didelphis marsupialis (Linnaeus, 1758) | Zorro pelón | Omnívoro | Menor preocupación |
1. Los hábitos alimenticios de las especies encontradas fueron tomados de Reid (2009).
2. Aquino, Deyber y Pezo (2009) encontraron una preferencia por caracoles acuáticos del género Pomacea.
3. Grado de conservación de las especies según la lista roja de la UICN, la cual para su clasificación se basa en la distribución, tamaño de las pobla ciones, modificación del hábitat y la cantidad de áreas protegidas en las que se encuentran (UICN, 2013).
La única especie con dos individuos fue Nasua narica (Linnaeus, 1766), para las restantes especies solamente se registro la presencia de un individuo, debido a la baja cantidad de individuos encontrados, no fue posible de terminar la densidad de cada especie. Además se mostró la dominancia del hábito alimenticio omnívoro entre las especies capturadas y todas con un estado de conserva ción de menor preocupación (Cuadro 1).
Los índices de riqueza nos indican que con un ma yor esfuerzo de muestreo la cantidad de especies encontradas puede aumentar a 16, con un valor de 23 para Chao 2. En la Figura 2 se observa la curva de acu mulación de especies, la cual indica la necesidad de un mayor esfuerzo de muestreo para alcanzar la asíntota.
En los parches de bosque dentro de los cultivos de piña se encuentran otras especies no registradas para este estudio, en el lugar se ha observado recientemen te la presencia de venado cola blanca (Odocoileus virginianus Zimmermann, 1789), zorro cuatro ojos (Philander oposum Linnaeus, 1758) y muy casualmente caucel (Leopardus weidii Schinz, 1821) (G. Salas, com. pers.).
También fueron encontrados otros indicios sobre la presencia de especies de vida silvestre, como por ejem plo en frutos de piña, en los de agujeros producto del consumo. Además en el lugar existen fuertes indicios de cacería, principalmente de C. paca, por parte de personas de pueblos cercanos a Bella Vista de Cutris (G. Salas, com. pers.), lo cual además es evidenciado con una zona de descanso para cazadores encontrada en el interior de una zona boscosa dentro de las piñeras. Además se determinó la presencia de una tropa de monos aulladores (A. palliata) aislados en un parche de bosque (M. Retamoza, com. pers.).
Discusión
El efecto del tipo de cobertura que genera el cultivo de la piña podría explicar la composición de mamíferos encontrada. Por ello, el hecho de que las especies presen tes sean consideradas bajo una categoría de preocupa ción menor (Cuadro 1), podría ser una evidencia de que el grado de alteración sobre el ecosistema únicamente permite la sobrevivencia de especies tolerantes a dichas condiciones. Por ejemplo, la presencia de especies como el mapache (P. lotor) y el zorro pelón (D. marsupialis), como lo mencionan Piedra y Maffei (2000), indican que estas especies con hábitos omnívoros son tolerantes a la presencia humana y se ven favorecidos por la facilidad con que consiguen el alimento en zonas alteradas.
La ausencia de mamíferos carnívoros en el muestreo, se debió posiblemente a que a los mamíferos de éste gre mio presentan requerimientos específicos como una alta disponibilidad de presas, refugios y grandes áreas, ade más afectado por su tamaño corporal, bajas densidades, lentas tasas de crecimiento de la población y sumado a ello la potencial amenaza humana por la caza y perse cución directa (Crooks, Burdett, Theobald, Rondinini & Boitani, 2011).
En Las trampas Sherman de gran uso a nivel mundial y con una capturabilidad de 6% (Carro et al., 2007), no se encontraron roedores u insectívoros posiblemente por la ausencia de los mismos durante el muestreo por la aplica ción de rodenticidas. En piñeras del Caribe de Costa Rica es una práctica común aplicar rodenticidas tales como Difetialona y Brodifacum, para controlar las plagas que asedian el cultivo (Agruirre & Arboleda, 2008), debido a que las plagas de roedores se alimentan de tallo, corona, brotes y frutos maduros de la piña (Joomwong, 2007). Por lo cual, es probable este tipo de control de plagas en la zona de estudio. Otro factor es el uso de insecticidas para la protección de la piña hacia las plagas, lo cual se gún Schauber, Edge y Wolff (1997), puede generar una reducción en los recursos alimenticios para los mamífe ros insectívoros. La profunda eliminación de la cobertu ra puede ser otro factor determinante para el adecuado mantenimiento de las poblaciones de roedores silvestres ya que muchos especies de este grupo son dependien tes de la diversidad de material vegetal (Vaughan, Ryan & Czaplewski, 2013).
Las condiciones encontradas en el área de estudio para la diversidad de mamíferos es una consecuencia común en fragmentos de bosque, en los cuales se da un aumento en la cantidad de especies omnívoras a raíz de la ausencia de depredadores de gran tamaño (Bennett, 2004). Entre esas condiciones se pudo observar que la frecuencia de presas potenciales para carnívoros, posi blemente es un factor que limita la presencia de este tipo de mamíferos, Smith y Smith (2007), mencionan que la baja disponibilidad de las presas en un ecosistema es un regulador de las poblaciones del depredador.
A raíz de las condiciones de fragmentación, que gene ra el cultivo de la piña, esta actividad podría potenciar los efectos de las problemáticas más frecuentes para la vida silvestre, principalmente en procesos ecológicos como las relaciones depredador-presa (Bennett, 2004). Un cla ro ejemplo, es una especie clave como el tepezcuintle, que podría verse expuesto a la sobreexplotación por ca cería, tal y como lo mencionan los habitantes de la zona (G. Salas, com. pers.), que por la proximidad a ambientes urbanos se facilita dicha actividad.
La fragmentación producida por el cultivo de piña aparte de producir pérdida de hábitat aumentando el umbral de extinción por sí sola, puede inducir a que las especies se vean confinadas en pequeños parches ro deados de sitios inhabitables y afectados por la influen cia de borde al aumentar la cantidad de parches (Fahrig, 2003). Un ejemplo extremo de la fragmentación en el si tio de muestreo fue la tropa de monos aulladores aislada en uno de los fragmentos muestreados, su población se encuentra amenazada lo cual constituye una amenaza ya que según Arroyo-Rodríguez, Mandujano y Cuende-Fanton (2005) ésta especie es sensible tanto al tamaño, aislamiento y forma del fragmento como a la calidad de hábitat del mismo, esto último por la necesidad de árbo les grandes que produzcan la suficiente cantidad de fru tos y con ello asegurar la perduración de sus poblaciones.
El esfuerzo de muestreo no fue el necesario para con seguir la máxima riqueza de especies en el lugar, esto se ve reflejado con valores de riqueza de especies mayores a la cantidad encontrada y en la curva de acumulación de especies se observa un ascenso en la cantidad de espe cies sin alcanzar la asíntota. Dichos resultados se debie ron a la falta de muestreo en más parches de vegetación, esto según lo propuesto por Bennett (2004) quien sugie re que en una zona en la cual existen hábitats separados por fragmentación, la conectividad puede ser alta para algunos organismos, pero baja para otros con dificultad para desplazarse entre los sitios, por ello no fueron regis tradas más especies al encontrarse confinadas en sitios específicos que no fueron muestreados.
La evidencia de consumo de frutos encontrada, mues tra la posible visitación de especies como el zorros de cuatro ojos (P. opossum), apoyado esto con las declara ciones de personas del lugar (G. Salas, com. pers.). Lo an terior coincide con Monge-Meza y Linares-Orozco (2010) quienes determinaron la presencia del zorro cuatro ojos por la observación de frutos dañados, pero aluden a que el daño que producen los zorros en los cultivos es muy bajo y consumen piñas en estados de madurez muy avanzados, por lo cual no significa un gran riesgo o ser considerado como plagas. Además explican que utilizan los monocultivos como parte de su hábitat por lo cual son visitadas en ciertas épocas del año.
Se logró concluir que la fragmentación producida por el cultivo de piña sumado a la fuerte presión por cacería podrían ser las causas de la disminución de poblaciones silvestres que se encuentran confinadas a sitios específi cos debido a la baja conectividad con lo cual, aumenta el peligro de que las especies de mamíferos desaparezcan en zonas habituales de su distribución histórica.
Este estudio constituye un primer acercamiento so bre las deficiencias de información para el grupo de los mamíferos, cuando estos se ven expuestos a zonas con una fuerte influencia antropogénica, específicamente en el cultivo de la piña. Por lo cual, es necesario una mayor cantidad de trabajos enfocados en evaluar el efecto de los diferentes usos de suelo sobre la vida silvestre y la búsqueda de soluciones para solventar la falta de conec tividad entre parches de bosque.
En el lugar estudiado la matriz la componen los culti vos de piña con pequeños bloques de bosque en el in terior de la áreas cultivadas (Figura 1), lo cual no permite el paso adecuado de muchas especies a través de ellos, de bido a que la migración de organismos entre fragmentos está determinada por la calidad de la matriz sobre la cual debe pasar (Vandermeer, Perfecto, Philpott & Chappell, 2008), por ello se recomienda tener en cuenta la cone xión de parches con franjas de vegetación que faciliten la movilización de especies.
Por otro lado, es de suma importancia considerar una mayor planificación y exigencia en los protocolos que guían los estudios de impacto ambiental para este cul tivo, principalmente por el efecto que puede tener en el aislamiento y reducción de especies sensibles que permiten mantener en equilibrio los ecosistemas de la zona, esto por la ausencia de un adecuado abordaje de poblaciones de especies que puedan quedar aisladas al realizar el cambio del uso del suelo ya que no se toma en cuenta la posibilidad de movilización.
