Introducción

Se estima que existen aproximadamente un millón de especies de nematodos, de estas la mayoría (500 mil especies) son nematodos edáficos de los que se conoce menos del 3% (14.786 especies), 4.105 fitoparasitos y 10.684 de vida libre ^[1], las formas de vida libre se alimentan de microorganismos (bacterias y hongos), protozoarios, algas, otros nematodos y microinvertebrados. Estos organismos del suelo viven en grupos o gremios, compuestos por lo general de cinco grupos funcionales principales: Parásitos de plantas, bacterívoro, micófagos, depredadores y omnívoros. Por tal motivo, los nematodos están bien representados a lo largo de la red trófica del suelo ^[2].

Para Matlack ^[3] las poblaciones de nematodos se pueden correlacionar con estados sucesionales de la vegetación, probablemente como respuestas a cambios físicos y químicos ocurridos en el suelo.

En los ecosistemas terrestres se mide su diversidad biológica, para aportar conocimiento a la ecológica de estos organismos y contar con indicadores que nos permitan tomar decisiones o emitir recomendaciones en favor de la conservación de taxones o áreas amenazadas, o monitorear el efecto de las perturbaciones antrópicas en el ambiente.

La composición de las comunidades de nematodos se considera un buen indicador de las alteraciones como la deforestación, la liberación de agroquímicos y desechos industriales y urbanos al ambiente, el arado y el cultivo del suelo afectan la riqueza de especies, la estructura trófica y el estado de sucesión de la comunidad de nematodos.

Estos cambios están correlacionados con indicadores del funcionamiento del ecosistema, como el aumento de nitrato y fósforo en el suelo, la disminución del carbono y la biomasa microbiana y el cambio en la estructura de las redes tróficas ^[4]. Sánchez ^[5] considera a los nematodos del suelo cómo un grupo de invertebrados de elevada importancia ecológica que presentan atributos que les convierte en valiosas herramientas como indicadores biológicos.

El índices de madurez de los suelos de Bongers ^[6] es una medida del estado sucesional ecológico de una comunidad de suelo, valor que se registra en un rango de 1 a 5, valores por debajo de 3 califican mayor disturbio ambiental y de 3 a 5 corresponde suelos con estabilidad ambiental ^[7]. Se basa en el principio de que los diferentes taxones tienen diferentes sensibilidades al estrés o perturbación de la secuencia sucesional debido a las diferencias de sus características de su ciclo de vida.

El objetivo del trabajo fue identificar los géneros de nematodos de vida libre presentes en suelos de la subregión Sabana (Sucre - Colombia) y la relación con los parámetros físicos y químicos (materia orgánica, textura, porosidad, pH y humedad) del suelo para calificar dependencia con su hábitat.

Materiales y métodos

El estudio se desarrolló durante el mes de junio de 2014 a diciembre de 2015 en los municipios de Sampúes (9°11’1.00”N; 75°22’54.12”O), Corozal (9°19’4.01”N; 75°17’44.88”O y San Juan de Betúlia ( 9°16’32.02”N; 75°14’44.16”O) de la Subregión Sabana, conformada por numerosas sierras y colinas formando ondulaciones que van desde 70 hasta 185 msnm, ubicada en el departamento de Sucre - Colombia (Figura 1).

Los sitios se seleccionaron de acuerdo al criterio de sus prácticas agrícolas y pecuarias de manera que los lugares de muestreo fueron las zonas planas de lospotreros.

Se extrajeron submuestras de suelo aleatoriamente en forma de zig-zag dentro de un área de 1.0 hectárea (ha). A una profundidad de 0.20 m utilizando un barreno para muestras indisturbadas (sin afectación del perfil del suelo) para obtener 1.0 kg de muestra compuesta de suelo. El kilogramo de suelo se dividió en 0,5 kg para la extracción de nematodos y 0,5 kg para realizar los respectivos análisis de suelo.

La extracción de nematodos se hizo mediante el método combinado de tamizaje y flotación en azúcar de Jenkins ^[8]. Una vez recuperado los individuos, se sacrificaron en baño María a 90 °C durante 90 segundos.

Figura 1 Geo-refencia de los 15 sitios de muestreo de las lociladades de Sampués, Corozal y San Juan de Betúlia en la subregión Sabana, Departamento de Sucre, Colombia. 

Reposados se fijaron adicionando un volumen igual a la suspensión de nematodos de solución fijadora de 6.0% formalina - 2.0% Glicerina (Solución Golden) dejándose reposar y decantar para reducir su volumen hasta 5.0 mL, fijados indefinidamente hasta proceder con el conteo y montaje en láminas con glicerina por el método de Ryss ^[9].

La identificación taxonómica se realizó haciendo observaciones morfológicas y morfométricas a X1000 empleando microscopio óptico Labomed (Lx 400) y haciendo uso de claves taxonómicas propuestas por Mai ^[10], Tarjan ^[11] y Yeates ^[12]. Además, los nematodos se agruparon en los gremios tróficos bacterívoros, micofágos, fitófagos, omnívoros y predadores propuestos por Yeates ^[12].

Para la determinación de los parámetros edáficos en el laboratorio se emplearon los siguientes métodos analíticos del laboratorio de suelo ^[13](Cuadro 1).

A partir de la abundancia de los individuos o factor biótico, se calcularon los índices de diversidad siguientes: diversidad de Shannon-Wiener, riqueza de Margaleff, dominancia de Simpson, equidad de Heip y el índice de madurez de los suelos de Bongers ^[6]. Con el fin de inferir sobre la diversidad y estructura de las comunidades de nematodos en base a las condiciones físicas y químicas del suelo o factor abiótico de las zonas de muestreo.

Para indagar sobre la “salud de los suelos” a partir del índice de madurez del suelo y su relación con la propiedades del suelo, los tratamientos correspondieron a un factorial 1 x 3 x 5, siendo (1) la Subregión de la Sabana en estudio, (3) las localidades (Sampués, Corozal y San Juan de Betúlia) - Departamentode Sucre, Colombia; (5) representa el número de muestras con tres (3)repeticiones por localidad; se realizó ANOVA para determinar si existe diferencia estadística en la calidad de los suelos de al menos una de las tres localidades, con 95% de confiabilidad.

Para verificar la hipótesis “si las propiedades del suelo infieren en la presencia de la fauna edáfica benéfica (nematodos)” los resultados se sometieron a análisis de regresión simple entre la variable dependiente (diversidad de nematodos H’) y las independientes cuantitativas (parámetros edáficos: textura, humedad, porosidad, materia orgánica y pH), para determinar relación entre estas variables bióticas y abióticas en los sitios de muestreo. Datos procesados en el software Infostat versión 2011 ^[14].

Resultados y discusión

Se identificaron 4683 individuos, clasificados en 22 géneros identificados y uno no identificado (c.f Dorylaiminae), agrupados en 15 familias, 9 superfamilias, 6 subórdenes y cuatro órdenes. Los fitófagos predominaron con 11 géneros con 2747 individuos (58.95%), seguido del gremio omnívoro con 1735 individuos (37%) y 201 individuos entre los gremios bacterívoros, micófagos y predadores (4.05%).

Los géneros más abundantes fueron c.f Dorylaiminae, Criconemella y Helycotilencus (Cuadro 2), principalmente por el gremio alimenticio al que pertenecen.

El predominio del gremio fitófago está relacionado al cultivo de pasto colosuanaBothriochloa pertusa (Poacea)instalados en los sitios de muestreo junto a otras Fabaceae (Samanea saman, Senna obtusifolia, Senna occidentalis y Mimosa pudica).

Los sitios Pajonal en Sampúes, Bajo Grande en Corozal, presentaron suelos de textura franco arcilloso (FrAr) y El Zulia en San Juan de Betúlia, arcillo limoso (ArL), en estos se obtuvieron mayor diversidad (H’) y riqueza poblacional de nematodos (Cuadro 3), principalmente de los gremios trófico fitófago (Criconemella, Helicotylenchus) y omnívoro (c.f Dorylaiminae).

Se les atribuye su diversidad a la cobertura vegetal instalada en los suelos. Contrario a suelos franco arenoso y arenoso que presentan mayor abundancia de nematodos (Cuadro 4) sitio La María.

La equidad de los géneros identificados la presentaron los sitios de la localidad de Sampúes (cuadro 3), con suelo de textura FrAr y ArL, en esta localidad hubo la presencia de los cinco gremios tróficos: fitófago, omnívoro, bacterívoro, micófagos y depredadores, la equidad de los géneros se relaciona a la materia orgánica (Cuadro 5).

Pocos sitios reflejan el mantenimiento de sucesionalidad trófica de estos organismos edáficos para contribuir en la distribución de los nutrientes y minerales del suelo. Para Ferris ^[15] estos organismos son responsables de un 30% de la mineralización del nitrógeno en el suelo, siendo el principal servicio que presentan en el ecosistema.

El sitio La Fé en San Juan de Betúlia presentó textura de suelo arcilloso; encontrándose los géneros Acrobeles, Criconemella, Xiphinema y c.f. Dorylaiminae siendo este último el más dominante, sin embargo la dominancia mantiene estrecha relación con el porcentaje de limo (Cuadro 5), por ende se infiere que su dominancia en este sitio se debe a su carácter omnívoro.

El sitio La María en San Juan de Betúlia con textura franco arenoso (FrA) registro la mayor abundancia de nematodos (Cuadro 2), especialmente los géneros Criconemella y Helicotylenchus (fitófagos). Resultados acorde a los obtenidos por Olabiyi ^[16] en el suroeste de Nigeria donde la mayor abundancia de los nematodo fitoparásitos o fitófagos se da más en suelos de textura arenosa. Gallardo ^[17] considera a la textura franca arenosa como la más apta para el ciclo de vida de los nematodos fitoparásitos.

Trabajos realizados por Jaraba ^[18] demuestra la importancia de los suelos arenosos en el desarrollo de ciertos géneros específicos (Meloidogyne incognita y Thielaviopsis basicola) nematodos de importancia económica por que reducen el crecimiento y afecta el rendimiento en plantas de algodón. Luna-Guerrero ^[19] reporta para suelos de textura franco-arenosa, la especie Mesocriconema xenoplax es considerada como uno de los principales factores bióticos de predisposición a la ‘Muerte Prematura del Duraznero’. Jaraba Navas ^[20]; de Dios Jaraba ^[21] encontraron que la mayoría de las poblaciones de Meloidogyne se asocian a suelos con contenidos medios y altos de arenas. Chávez-Velazco ^[22] encontró correlación en un 50% del número de nematodos con respecto a las características físicas del suelo, principalmente con la arena.

Diferentes estudios comprueban la mayor abundancia de nematodos registrados para suelos con tipo de textura franco-arenosa, arenosa; lo contrario ocurre en suelos con textura arcillosa, donde su ciclo de vida se ve limitado, en estos el diámetro en la microporosidad es reducido, además su elevada capacidad para retener agua; ocasiona poca aireación, disminución de oxígeno y la reducción en la microporosidad limita el desplazamiento de los nematodos en el suelo.

Suelos con altos contenidos de arcilla o de textura muy fina inhiben el movimiento de los nematodos. Muñoz ^[23] considera que estas condiciones hacen que los niveles de oxígeno sean más bajos y, en consecuencia, el metabolismo, movimiento e infectividad de los juveniles se afecte, además del efecto negativo sobre el crecimiento y reproducción de las hembras. Por esto la baja abundancia de nematodos en el sitio La Fé en San Juan de Betúlia (Cuadro 2), y baja diversidad (H’) de nematodos (Cuadro 3); donde la textura de este sitio es arcillosa (Cuadro 4).

La abundancia de nematodos está regida por una textura arenosa y por la cubierta vegetal del suelo, que, por el contenido de humedad, el sitio La María en San Juan de Betúlia, registro el menor contenido de humedad, sin embargo presentó la mayor abundancia (cuadro 2), y mayor diversidad comparado con los sitios Caño Medina en Corozal y La Fe en San Juan de Betúlia (cuadro 3), los cuales presentaron mayor contenido de humedad (Cuadro 4).

El pH registro un rango de 6.33 a 7.42 clasificando suelos ligeramente ácidos y ligeramente alcalinos (Cuadro 4). Teniendo en cuenta el rango y lo mencionado por Guzman- Plazola ^[24] “la variación del pH, de 5.0 hasta 7.6, no tiene efecto sobre las poblaciones de nematodos fitoparásitos” por ende no hay inferencia alguna sobre esta propiedad del suelo frente a la diversidad de nematodos identificados.

La porosidad no está relacionada con la diversidad, riqueza, dominancia y equidad de las comunidades de nematodos (Cuadro 5); pero si hay relación entre la composición granulometría del suelo (textura limo) con la diversidad y dominancia de nematodos (cuadro 5). Se considera que los microorganismos edáficos no se verán afectados incluyendo la nematofauna de vida libre cuando la porosidad del suelo supere el 10% ^[25]. Sin embargo, las tres localidades presentaron bajos niveles de porosidad para la realización de actividades agrícolas (Cuadro 4).

El contenido de materia orgánica de los suelos osciló de 0.31 a 3.07% Tabla 4, el 73.3% que corresponde a 11 sitios que presentaron bajos niveles, influyendo en la baja diversidad. Sin embargo, Guzman-Plazola ^[24], reportan que, en suelos con buen contenido de materia orgánica, el ciclo de vida de los nematodos fitoparásitos es afectado debido al desarrollo de organismos antagónicos, como bacterias y hongos nematófagos y quitiniformes, así como a la competencia por espacio y alimento de los nematodos de vida libre. Por ende, altos niveles de materia orgánica pueden convertirse en un factor limitante en la vida de estos organismos en el suelo.

Los índices de madurez para la localidad de San Juan de Betúlia oscilan de 3,15 a 3,74 fueron más alto, demostrando ser suelo menos perturbados comparados con las localidades de Corozal con rango de 3,12 a 3,56 y Sampués con rango de 2,34 a 3,39 para esta última los (I.M) califican suelos progresivamente perturbados reconociéndose como los suelo más afectados de las tres localidades estudiadas. Navas ^[26] expuso cómo los índices de diversidad clásicos aplicados a las comunidades de nematodos edáficos y los índices de madurez responden a la contaminación del suelo por metales pesados.

El índice de madurez del suelo a diferencia de los estimadores de diversidad implica aspectos cuantitativos, biológicos y ecológicos de los géneros de nematodos individuales que constituyen a una comunidad, aumentando su confiabilidad, al momento de indagar sobre el estado actual del suelo.

Indicadores más recientes desarrollados para el estudio de las comunidades de nematodos son una extensión de los índices de la red trófica. Las Huellas Metabólicas ^[27] tienen en cuenta, además de las características del ciclo de vida de cada nematodo, la biomasa de éstos en el suelo estudiado. Estas infieren en la magnitud de la función que cada grupo de nematodos realiza en el suelo (por ejemplo, regulando las poblaciones de hongos y bacterias edáficas o suprimiendo especies plaga).

Al haber sido propuestas recientemente, requieren todavía de comprobación experimental para asentarse como indicadores, pero lo publicado hasta la fecha muestra que la actividad de los nematodos inferida a través de las huellas metabólicas se incrementa significativamente con la incorporación de residuos vegetales en el suelo ^[28], y que varían significativamente con la calidad del material vegetal incorporado ^[15].

Sobre la “salud de los suelos” no hubo diferencias estadísticas significativas (P<0,05), de la calidad del suelo de al menos una de las tres localidades.

Conclusiones

Los géneros más abundantes en su orden, fueron c.f Dorylaiminae,Criconemella y Helycotilencus principalmente por el gremio alimenticio al que pertenecen.

En los suelos que presentaron textura media (FrAr; ArL), se obtuvieron mayor diversidad y riqueza poblacional de nematodos, principalmente de los gremios trófico fitófago (Criconemella, Helicotylenchus) y omnívoro (c.f Dorylaiminae). Contrario a suelos de textura liviana (FrA; A) que presentan mayor abundancia de nematodos. En los suelos de textura pesada (Ar) se encontró el género c.f. Dorylaiminae siendo el más domínate en todas las localidades.

Pocos sitios reflejaron el mantenimiento de sucesionalidad trófica de estos organismos edáficos para contribuir en la distribución de los nutrientes y minerales del suelo.

Los suelos estudiados registraron perturbación, se sugiere un buen manejo agropecuario para la recuperación y sustentabilidad en las distintas localidades.