Introducción

Uno de los principales problemas asociados al manejo de la nutrición de bosques y plantaciones forestales en regiones tropicales consiste en encontrar métodos de diagnóstico que faciliten determinar cuáles son los factores nutricionales que en mayor medida limitan su productividad (^{Alvarado y Raigosa 2012}). Según ^{Lavender (1970}), aunque el inicio del análisis químico de las plantas en 1804 se atribuye a Sausure al demostrar que el contenido de cenizas en los órganos de las plantas varía entre especies, su edad, órgano a analizar y el suelo sobre el que crecen, no es sino hasta en 1905 cuando Hall sugiere la utilización de esta práctica como guía para la toma de decisiones en la fertilización de cultivos.

Veinte años después se inicia la investigación para establecer estándares de comparación mejorando las tecnologías de análisis para estudiar el contenido de nutrimentos y se conforman 2 grupos de investigadores, los que preferían el análisis de muestras secas o el de material fresco para evitar pérdidas de algunos elementos por volatilización. El mismo ^{Lavender (1970}) cita que de las primeras décadas del siglo XX se conocen pocos estudios sobre el análisis de plantas, mencionando como sobresalientes los de ^{Mitchell (1934}) y ^{Leyton (1948}) como pioneros en la identificación de contenidos foliares y hasta de mantillo del suelo para establecer niveles de deficiencias, críticos y de consumo de lujo para algunas especies de coníferas de zonas templadas.

Aunque hoy en día el análisis foliar es un método de diagnóstico de requerimientos nutricionales bien establecido en agricultura y horticultura, su empleo es menos frecuente en el sector forestal donde se considera debe emplearse en combinación con otros procedimientos que permitan identificar el porqué de los niveles de insuficiencia y la manera de remediar el problema nutricional (^{Driessche 1974).} Entre los métodos disponibles, el análisis de tejidos vegetales tiene relevancia al considerar en su empleo aspectos como los procedimientos de extracción de nutrimentos en el laboratorio, la definición del órgano (tejido) a analizar y la escogencia de los árboles a muestrear (^{Smith y Loneragan 1997}).

El análisis foliar es un instrumento que permite determinar la concentración total de los nutrimentos en las acículas y hojas de los árboles de manera rápida y así comparar los valores obtenidos en diferentes partes del mundo por muchos investigadores (^{Binkley 1986}, ^{Drechsel y Zech 1991}). ^{Evans (1979}) y ^{Smith y Loneragan (1997}) consideran que a pesar de las variaciones de la concentración foliar encontradas entre especies, es con esta información que se trata de establecer el estado nutricional de las plantaciones, para diagnosticar y predecir posibles trastornos de nutrimentos que se cuantifican para reponer los extraídos, en este caso por explotación de la madera. Varios autores (^{Drechsel y Zech 1993}, ^{Lugo et al. 2012}, ^{Alvarado 2015}) mencionaron que los valores de concentración de los nutrimentos en el tejido foliar varían principalmente en función de la especie, las condiciones de sitio (p.e. la variación altitudinal), el manejo silvicultural y en menor grado por la edad de los sistemas forestales, la variación introducida durante el muestreo de los tejidos y la relacionada con el proceso de análisis a nivel de laboratorio (^{Corrales et al. 2005}).

El efecto del componente genético es decir la especie, subespecie, variedad, procedencia, genotipo, clon o híbrido (^{Ballard 1984}, ^{Boardman y McGuire 1990}, ^{Drechsel y Zech 1991}, ^{Lehtoet al. 2010}) es muy utilizado en proyectos de mejoramiento genético donde se han observado diferencias en la concentración de ciertos elementos para distintas etapas de crecimiento, clase diamétrica (edad del árbol), desarrollo y posición del tejido foliar en la copa del árbol, la distribución de la biomasa de raíces en el suelo, la posición de las hojas en la copa, la caída del follaje, la autopoda, el estado fenológico del árbol y la edad del follaje (hojas jóvenes, maduras o viejas). En bosques inundables de la Amazonía Brasilera se ha encontrado que las hojas viejas son más ricas en Ca y Mg que las hojas jóvenes, que a la vez son más ricas en K y a menudo en N, P y Na. Además, los contenidos foliares de las especies son más elevados en ecosistemas con suelos y ríos a su alrededor altos en Ca, Mg y Na (^{Klingeet al.1983}, ^{Klinge 1985)}.

Desde el punto de vista altitudinal las especies comparadas del piso Premontano presentan las mayores concentraciones foliares acompañadas de una capacidad de absorción reducida, aspectos relevantes en proyectos de reforestación para conservar y mejorar el ambiente. ^{Pregitzer y King (2005}) indican que desde el punto de vista nutricional la capacidad de absorción de nutrimentos, decrece con la altura del sitio debido a (i) la reducción de la tasa de fotosíntesis causada por un aumento de la nubosidad y la baja radiación solar, (ii) la disminución de la temperatura y menores tasas de respiración y transpiración a mayor elevación y (iii) una menor disponibilidad de nutrimentos causada por la baja temperatura y bajos valores de pH que reducen la tasa de mineralización de residuos. ^{Tanneret al. (1998}) mencionan que la baja tasa de crecimiento de la vegetación en el Bosque Tropical Montano se debe a la reducida disponibilidad de nutrimentos y que a mayor altitud el contenido foliar de N disminuye, los de P y K a menudo disminuyen y los de Ca y Mg no presentan ninguna tendencia definida. Sin embargo, la información disponible sobre una reducción del contenido foliar de P en la montaña alta no es concluyente y más bien confirma la evidencia de bajos niveles de N (^{Kitayama y Aiba 2002}, ^{Soetheet al. 2008}).

Por medio del análisis foliar se han identificado especies arbóreas y leñosas hipertolerantes o hiperacumuladoras de metales pesados (^{Baker y Brooks 1989}, ^{van derEntet al. 2013}, ^{Leitenmaier y Küpper 2013}), de importancia en proyectos de fitoremediación y como fitominadoras (^{Rascio y Navari-Izzo 2011}). La definición de plantas hiperacumuladoras de uno o varios elementos se puede estudiar en los trabajos de varios autores quienes han descrito relaciones entre la disponibilidad de elementos en el suelo y los absorbidos por los árboles y especies o grupos de especies de plantas (^{Chernery y Sporke 1976, Haridasan 1982}, ^{Breulmannet al. 1996}, ^{Ma et al. 2005}, ^{Fernando et al. 2009}).

Entre las condiciones de sitio que pueden afectar la concentración foliar de los nutrimentos se incluyen la pendiente y la elevación del terreno, la temperatura del sitio, la pedregosidad, la condición de drenaje, la profundidad y la fertilidad del suelo, el reciclaje de los nutrimentos, la variación y duración de la estacionalidad climática (diaria, anual e interanual) que define la época de muestreo (p.e. caída de follaje, floración, fructificación, etc.), la cantidad y distribución de la lluvia que adiciona y lava nutrimentos, la luminosidad y la frecuencia e intensidad de las quemas y la frecuencia de inundaciones (^{Alvarado 2015}). Los factores mencionados a su vez influyen sobre el número de árboles a plantar por unidad de superficie, la variación natural entre los árboles individuales de la plantación, la poda, el raleo, el control de malezas, la sanidad del rodal, las quemas y la adición de enmiendas como fertilizantes y cal, la variación de producción de biomasa, la acumulación de nutrimentos y la producción y reciclaje de residuos en bosques nativos y plantaciones forestales.

Por la relevancia ambiental y la socio-económica en términos de ingreso de recursos a las familias y empresas, de mantenimiento de ecosistemas y la recuperación de tierras degradadas, en el presente trabajo se consideró estudiar la dinámica de nutrimentos en el tejido foliar de especies de los pisos Tropical Estacionalmente Seco, Tropical Húmedo-Muy Húmedo y Premontano de Costa Rica, con 3 especies de cada piso altitudinal previamente descritas por ^{Alvarado y Raigosa (2012}). Se enfatiza en presentar la información existente sobre análisis foliares y su interpretación basándose en resultados obtenidos con muestras foliares de plantaciones y bosques naturales en Costa Rica, con la incorporación de otras de Colombia, Panamá, Guatemala y México según su disponibilidad. El principal punto de referencia para comparar los valores encontrados lo constituye el trabajo de ^{Drechsel y Zech (1991}) y a nivel centroamericano los de ^{González (1996}) y Alvarado et al. (1997).

Materiales y métodos

La información utilizada en el presente trabajo proviene de estudios propios realizados en Costa Rica y Panamá y por otras personas autoras en Guatemala, México y Colombia para las especiesAlnusacuminata(jaúl o aliso),Cedrelaodorata(cedro amargo o spanish-cedar),Cordiaalliodora(laurel),Gmelinaarborea(melina, yemane o gamar),Tectonagrandis(teca o teak), Terminalia amazonia (roble coral o amarillón),Vochysiaguatemalensis(cebo, mayo, chancho o yemeri),Vochysiaferruginea(botarrama, mayo colorado, chancho colorado) yPachiraquinata (pochote, ceiba roja o saqui-saqui). Basados en dicha información se confeccionó una base de datos con 3566 valores de concentración foliar, provenientes de 61 familias, 130 géneros y 203 especies. Luego se calculó la mediana de valores para toda la población y nutrimento como base para determinar las desviaciones estándar y con ellas los valores normales de concentración en un subgrupo de muestras mayor a 18 de cada una de las 9 especies comparadas con resultados de análisis foliares para N, P, K, Ca, Mg, S, Fe, Mn, Zn, B, Cu, Al y Na (Tabla 1).

Las referencias citadas permitieron definir los valores de elevación máxima y promedios medios anuales de temperatura y precipitación considerados por los autores como adecuados para el crecimiento de las especies comparadas.

Metodología de muestreo. El tejido foliar analizado proviene de varios muestreos realizados durante la confección de trabajos de graduación de estudiantes de Licenciatura, Maestría y Doctorado en Costa Rica, Panamá, Guatemala, Colombia y México (p.e. ^{Chaves-Corea 2021}, ^{Chacón-Madrigal et al. 2018}). También incluye muestras tomadas en fincas y bosques del Trópico Húmedo, Muy Húmedo y Estacionalmente Seco por investigadores de la Universidad Nacional de Costa Rica en todo el país (^{Fonseca et al. 2016}) durante 1999 y 2015. Las muestras provienen de sitios principalmente a menos de 2500 msnm con regímenes de temperatura isohipertérmicos y de humedad perúdico, údico y ústico. En los muestreos de siguió las normas descritas y recomendadas para cada especie previamente descritas por ^{Alvarado et al. (1997}).

Análisis de laboratorio. Las muestras de Costa Rica y Panamá se analizaron por P, Ca, Mg, K, S, Fe, Mn, Cu, Zn, B, Na y Al en los laboratorios de Suelos y Foliares del Centro de Investigaciones Agronómicas de la Universidad de Costa Rica en un aparato de espectrometría de emisión modelo ICP OES Perkin Elmer Optima 8300 con la metodología descrita por ^{Kalra (1998}) y la concentración de N mediante combustión seca en un analizador Elementar Rapid Nº 3. Las muestras de otros países se analizaron por métodos similares descritos en los trabajos de los autores que permitieron su utilización.

Análisis de los datos. Se aplicó estadística descriptiva con los datos de la cantidad de individuos, medianas, desviaciones, errores estándar y rangos por elemento, asimismo, se calculó el valor intermedio por especie y por elemento. Para la estimación del rango de concentración foliar intermedio, se calculó el primer (25%) y tercer cuartil (75%) de cada elemento por especie, considerados como los valores mínimo y máximo del rango intermedio. Las especies forestales que se clasifican como acumuladoras de elementos son aquellas que poseen en la concentración foliar de uno o varios elementos y con las hiperacumuladoras se presentan de rojo en los Tablas 2, 3 y 4, medianas entre el percentil el 80% y el 95% de la población total. Aquellas especies en las que la mediana de la concentración foliar de uno o varios elementos se encuentra por arriba de la mediana global en más de 2 deviaciones estándar (mayor al percentil 95%) se clasifican como hiperacumuladoras. Todas las especies cuya concentración foliar de elementos se encuentren entre los percentiles 25 y 80 se consideran como especies generalistas. En todos los casos los valores de todos los elementos se presentan en tablas, ordenados por especie y por concentraciones de mayor a menor, según algunos niveles internacionales considerados altos para la mayoría de las especies.

Se presenta el tamaño de muestra (n), la mediana, la desviación estándar (DE), el rango, el error estándar (EE), el intérvalointercuartil (Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como valor promedio reportados en la literatura.

Se presenta el tamaño de muestra (n), la mediana, la desviación estándar (DE), el rango, el error estándar (EE), el intérvalointercuartil (Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como valor promedio reportados en la literatura.

Se presenta el tamaño de muestra (n), la mediana, la desviación estándar (DE), el rango, el error estándar (EE), el intérvalointercuartil (Q0,25-Q0,75), el ámbito de concentración y el nivel crítico obtenido como valor promedio reportados en la literatura.

En general, se compararon los valores de concentración foliar de 9 especies recolectadas en el Trópico Americano para conocer su variación en función de la filogenia, ambiente de crecimiento y definir el rango de concentración normal de cada nutrimento y para cada especie. Se identificaron también, los valores que se consideran como acumulados e hiperacumulados y al final de cada especie se introdujeron 2 filas con rangos totales y niveles críticos de concentración foliar mencionados en la literatura. Las letras ''nd'' infieren que no existe información al respecto al alcance del personal del trabajo y por tanto los valores del presente estudio fueron nuevos para la ciencia.

Resultados y discusión

Variación del contenido foliar en los ecosistemas comparados

En la Tabla 1 se compara la concentración foliar porcentual (suma de todas las concentraciones porcentuales de los elementos analizados para cada especie) en función de los sitios estudiados. Este indicador muestra cómo los valores son propios para cada especie y sus rangos de variación por sitio son mayores en el piso Premontano (5,83-9,36%) y menores pero similares entre sí en los pisos Tropical Húmedo y Muy Húmedo (4,23-6,77%) y Tropical Estacionalmente Seco (4,65-6,05%).

En las especies del piso Estacionalmente Seco se encuentra la mayor concentración foliar de N y en los pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo se hiperacumulan los elementos Al y B. La baja concentración foliar de nutrimentos en las especies del piso Estacionalmente Seco es de gran importancia para la reforestación puesto que es aquí donde se plantan las especies de mayor relevancia económica en Costa Rica y en el resto del mundo. Al respecto, ^{Raulinoet al. (2020}) mencionan que, en los Bosques Húmedos Tropicales de Pernambuco, Brasil las especies son más eficientes en la utilización de N y Mg mientras que en los Bosques Secos Tropicales las especies son más eficientes en el uso de P y K.

Variación de la concentración foliar en el ecosistema Tropical Premontano

En ese ecosistema domina la vegetación natural siempre verde con una cantidad moderada de epífitas y algunas especies deciduas durante la estación seca. El requerimiento altitudinal de cada especie (Tabla 1) puede ser diferente al del bioclima de muestreo, definido por varios autores (p.e. ^{Bolaños y Watson 1993}, ^{Badilla et al. 2002}, ^{Pancel 2015}) con un rango de precipitación anual entre 2000 y 4000 mm, una biotemperatura que varía entre 17,5 y 24,0ºC y un rango de elevación que oscila entre 250 y 1400 m en la vertiente Caribe y entre 700 y 1600 m en la vertiente pacífica de la América Central.

Alnusacuminata. Los valores de concentración foliar de la especie en el presente estudio disminuyeron en el orden (%): N (3,57) > K (1,13) > Ca (0,46) > P (0,28) > S (0,19) ≈ Mg (0,18) y (mg.L^-1) Al (165) >Na (77) ≈ Fe (76) > Mn (39) > B (33) > Cu (19) > Zn (15), considerándose altos los contenidos y los rangos de variación de N, P y K y bajos los de Ca (Tabla 2). La información del presente trabajo coincide con la de ^{Segura et al. (2006}) en Andisoles de Costa Rica, pero es de mayor magnitud que la determinada para A. acuminataen Andisoles de Colombia (^{Escobar et al. 1993}) y para otras especies del género Alnus que crecen en otros tipos de suelo (^{Rodríguez et al. 1984, Sharma 1993}, ^{Mills et al. 1996}).

Rodríguez et al. (1984) y ^{Cervantes y Rodríguez (1992}) mencionan que los valores más elevados de N y P ocurren durante la época lluviosa, hecho atribuible a una mayor actividad en los nódulos de Frankia que aumentan la fijación y translocación de N y por asocio de P durante esta estación. ^{Segura et al. (2006}) mencionan que las concentraciones de Mg, Fe, Zn, Mn, Cu y B no disminuyen durante el año. Las concentraciones foliares de N, P y K concuerdan con las reportadas en la literatura para árboles del género Alnus (Rodríguez et al. 1984, ^{Mills y Jones 1996}, ^{Sharma 1993}, Segura et al. 2006) y las de Ca como bajas para 40 especies forestales Tropicales y SubTropicales (^{Drechsel y Zech 1991}). Los valores de Mn se consideran bajos en relación con los de toxicidad de Mn (380-640 mg.kg^-1) mencionados por ^{Alvarado et al. (1997}) y Alvarado y Raigosa (2012).

Cordiaalliodora. Los valores de concentración foliar de la especie en el presente estudio disminuyen en el orden (%): N (3,45) > Ca (3,29) > K (1,24) > Mg (1,02) > S (0,18) > P (0,15) y (mg.L^-1) Al (235) > Fe (162) >Na (48) > Mn (40) > Zn (33) > B (27) > Cu (15) (Tabla 2) donde se notan valores altos de N, Ca, K y Mg refleja el hecho de que la especie prefiere suelos de fertilidad natural media a alta. Al comparar los ámbitos de variación foliar hallados en el presente estudio con los valores de referencia internacional para la especie (Tabla 2) se nota que para el caso del K y el Al los valores presentan niveles adecuados, para los casos del N y Fe la mayoría pueden considerarse como adecuados y pocos como ligeramente bajos o ligeramente altos, los de Ca, Mg, P y S como ligeramente bajos y los de Cu, Zn, B y Mn como bajos en relación con lo encontrado por varios autores en plantaciones del Bosque Tropical Húmedo (^{Cadena 1989}, ^{Drechsel y Zech 1991}, Zech y Drechsel 1992, ^{Bergmannet al. 1994}, ^{Herrera y Finegan 1997}, ^{Davidson et al. 1998}).

En las llanuras de la Zona Norte de Costa Rica, ^{Bergmannet al. (1994}) estudiaron la variación del contenido de la concentración foliar en 21 plantaciones de laurel con valores de árboles cloróticos menores que los encontrados en los árboles no cloróticos con concentraciones de N (2,4 vs 3,4%), P (0,15 vs 0,18%), Mn (56 vs 68 mg.kg^-1) y Cu (12 vs 20 mg.kg^-1). En algunas situaciones la especie puede presentar valores foliares bajos causados por mal drenaje en las vegas de los ríos (^{Peck 1976}) o en suelos en laderas degradadas abandonadas recientemente donde el sistema radical en suelos compactados por pastoreo es deficiente y la competencia de gramíneas es fuerte (^{Johnson y Morales 1972}, ^{Greaves y McCarter 1990}).

Cedrelaodorata. Los valores de concentración foliar de la especie en el presente estudio disminuyen en el orden (%): N (3,22) > Ca (2,10) > K (0,58) > P (0,24) = S (0,24) > Mg (0,18) y (mg.L^-1) Fe (106) > Al (57) >Na (47), B (34) > Mn (33) = Zn (33) > Cu (6) (Tabla 2). Los valores son comparables a los mencionados por otros autores en el Trópico Premontano (^{Zech y Drechsel 1992}, ^{Webbet al. 2000}, ^{Ramírez 2014}). La concentración foliar de nutrimentos del cedro no varía significativamente con la edad de los árboles (Ramírez 2014) y según Zech y Drechsel (1992) y Webbet al. (2000) se consideran como deficientes los valores menores o iguales a N (1,42%), Mn (22 mg.kg^-1) y Cu (2 mg.kg^-1).

Variación de la concentración foliar en el ecosistema Tropical Húmedo a Muy Húmedo

El Bosque Húmedo Pluvial se encuentra a una elevación media de 570 msnm (240-1200 msnm), tiene una precipitación media anual de 2200 mm (1500-2400 mm), la temperatura media anual es de 22ºC (19-25ºC) y el periodo efectivamente seco oscila entre 1-3 meses. El Bosque Muy Húmedo Tropical presenta un rango de precipitación promedio anual que va de los 4000 a los 5500 mm, una temperatura promedio anual comprendida entre los 24ºC y los 25ºC y un periodo seco entre los 0-2 meses y se caracteriza por tener alta biodiversidad, especies siempreverdes con gambas, de alturas entre 40 a 50 m, árboles altos y rectos, con troncos libres de ramas en los primeros 20 a 30 m y abundantes epífitas y lianas (información resumida de ^{Bolaños y Watson 1993}, ^{Conditet al. 2011}, ^{Conditet al. 2013, Pancel 2015}).

Vochysiaguatemalensis. Los valores de concentración foliar de V. guatemalensis en el presente estudio disminuyen en el orden (%): N (2,37) > Mg (0,94) > P (0,54) > K (0,34) > S (0,21) > Ca (0,10) y (mg.L^-1) Al (22 172) >Na (401) > B (112) > Fe (90) > Cu (26) > Zn (14) > Mn (6) (Tabla 3). Los valores difieren a los encontrados previamente por otros investigadores (^{Pérez et al. 1993}, ^{González y Fisher 1997}) quienes reportan concentraciones similares de Ca y K y menores de B con poca variación interanual en plantaciones entre 2 y 9 años de edad. La secuencia de concentración de los elementos menores presenta una tendencia a mantener niveles adecuados cómo mecanismo de adaptación a sitios degradados (^{Fisher 1995, Haggaret al. 1997}, ^{Carpenteret al. 2004}). Los elevados valores de Al foliar permiten considerar el elemento como hiperacumulado y de acuerdo con Pérez et al. (1993) y González y Fisher (1997), por almacenar Al tanto en el follaje como en las raíces. Se consideran como bajos los contenidos foliares de Ca y altos los de N, P, Na y B mientras que los demás elementos concuerdan con los valores reportados en la literatura para la especie (Pérez et al. 1993, González y Fisher 1997, ^{Montagnini 2000}).

La variación del contenido foliar en la especie se atribuye a los cambios estacionales (^{Camacho 2014}), su reciclaje de nutrimentos (^{Montagniniet al. 1993}, ^{Di Stéfano y Fournier 1998}, ^{Arias et al. 2011}) y la variación causada por la procedencia genética (^{González y Fisher 1997}). Camacho (2014) indica que la diferencia del contenido foliar en plantaciones de 2 a 21 años de edad causa un incremento de los contenidos foliares de P, Mg y Cu, que el contenido de P foliar es bajo y que se presentan interacciones entre sí y con otros nutrimentos entre los contenidos foliares de P, S, Zn y Al.

Vochysiaferruginea. Los valores de concentración foliar de esta especie disminuyen en el orden (%): N (1,70) > P (0,68) ≈ Mg (0,67) > K (0,15) ≈ S (0,14) > Ca (0,10) y (mg.L^-1) Al (13 470) > B (130) > Fe (108) >Na (80) > Cu (19) > Mn (14) ≈ Zn (13) (Tabla 3) y no coinciden con la secuencia descrita por ^{Herrera y Finegan (1997}). La especie muestra valores de concentración foliar altos en P, Al y B y bajos de Ca, contrario a la idea de que la baja tasa de descomposición de los residuos en plantaciones indica que la concentración de N, P y K en el tejido foliar es baja (^{Horn y Montagnini 1999}). ^{Reyes (1997}) menciona de manera preliminar que altos contenidos de arcilla en posiciones cóncavas del relieve pueden causar anegamiento y afectar negativamente los contenidos foliares de Zn, P y K. Como ha sido mencionado con anterioridad (^{Haridasan 1982}, ^{Geoghegan y Sprent 1996}) la gran cantidad de Al absorbida por la especie no va en detrimento de las concentraciones foliares de otros elementos, por lo que se esperaba que la condición de tolerancia a la acidez del suelo se vea favorecida en el caso de que la fertilidad natural de los ecosistemas sea mayor.

Terminalia amazonia. Los valores de concentración foliar del amarillón disminuyen en el orden (%): N (1,71) > Mg (1,40) > P (0,59) > K (0,23) > S (0,12) > Ca (0,10) y (mg.L^-1) B (164) > Fe (80) >Na (76) > Al (61) > Cu (46) > Zn (14) > Mn (10) (Tabla 3). Se considera bajo el contenido foliar de Ca y elevados los de P, B y Cu, mientras que de acuerdo con ^{Nichols et al. (1997}) los valores de N, P y K se encuentran dentro del rango normal descrito para la especie y sobre los niveles críticos de N (1,05%) y P (0,09%) mencionados por los mismos autores. ^{Montenegro (2005}) indican que las concentraciones foliares de la especie aumentan durante la época lluviosa y las de N, K, Ca y Mg son mayores en plantaciones mixtas de 3 años que las encontradas en plantaciones puras de la misma edad. El efecto de sitio sobre la concentración foliar de T. amazonia es mínimo pues los valores no difieren mucho entre ecosistemas de fertilidad media a baja, francos a arcillosos en terrenos planos y ondulados (^{Montagnini 2000}, ^{Fernández-Moya} y ^{Alvarado 2012}).

Variación de la concentración foliar en el ecosistema Tropical Estacionalmente Seco

El Bosque Tropical Estacionalmente Seco en Centroamérica está conformado por vegetación arbustiva, parches de vegetación sabanoide y cerca de los ríos de bosque caducifolio o siempreverde (^{Gómez 1986}). Según varios autores (^{Murphy y Lugo 1995}, ^{Leiva 2007}, ^{Pancel 2015}; ^{Jiménez et al. 2015}) presenta un régimen de temperatura media anual de 22ºC (14-25ºC), una elevación media de 750 msnm (300-1950 msnm) y se encuentra restringido por una precipitación media anual de 1400 mm (1000 a 2100 mm.año^-1), un periodo seco de 3 a 6 meses de longitud con una alta variabilidad y distribución de la lluvia. Este ecosistema está sometido a quemas periódicas frecuentes en una región con una cantidad de lluvia anual que genera un déficit hídrico significativo a una elevación media de 750 msnm (300-1950 msnm). Se lo encuentra sobre suelos neutros a ligeramente básicos y un periodo seco en el cual los árboles, particularmente leguminosas fijadoras de N tienden a perder el follaje y las raíces finas (^{Ordóñez 2003}), de manera que durante la época de alta luminosidad no fotosintetizan debido a la limitante hídrica (^{Alvarado et al. 2018}).

En la Tabla 4 se presenta la variación de la concentración foliar de las especies Gmelinaarborea, Tectonagrandis y Pachiraquinata plantadas en el piso ecológico conocido como Bosque Tropical Estacionalmente Seco a una elevación inferior a 900 msnm de la Costa Pacífica de América Central desde México hasta Panamá.

Gmelinaarborea. Los resultados del presente estudio mostraron que la concentración foliar de nutrimentos en plantaciones de melina (Tabla 4) varían de mayor a menor en la secuencia (%) N (2,58) > Ca (1,62) > K (1,04) > Mg (0,40) > P (0,23) > S (0,15) y (mg.L^-1) Fe (65) > B (58) > Mn (52) > Zn (39) ≈ Na (38) > Al (27) > Cu (9), sin que ningún valor se considere como hiperacumulado. En general, los rangos se encuentran dentro de las concentraciones consideradas como adecuados para la especie por Murillo y ^{Alvarado (2012}), excepto los de S (0,15-0,16%) que se consideran elevados y los de Al (38-68 mg.L^-1) estimados como bajos según los mismos autores. En plantaciones en pendientes fuertes las concentraciones de Mn foliar tienden a ser más bajas que el valor de la mediana del presente trabajo (^{Stuhrmannet al. 1994}) en suelos ácidos y erosionados, con baja disponibilidad de N y P en la Zona Norte de Costa Rica donde estos elementos limitan el desarrollo de la especie (^{Rojas y Murillo 2004}).

Varios estudios de concentración foliar de nutrimentos en melina provienen de Centro América (^{Stuhrmannet al. 1994}, ^{González 1996}, Murillo y ^{Alvarado 2012}, ^{Avellán 2012}) y muchos otros de zonas Tropicales fuera de la región (^{Drechsel y Zech 1991}, ^{Sampaio y Huber 1999}, ^{Paudyal 2012}, ^{Caguasango y Cadena 2012}). En plantaciones adultas las mayores concentraciones de K se encuentran en la parte superior, las más altas de Ca en la parte media de la copa (Sampaio y Huber 1999) y ^{Evans (1979}) encontró que las concentraciones de N, P, Zn y B disminuyen y las concentraciones de Ca y Fe aumentan con el incremento de la sombra en la copa. En Costa Rica no se ha encontrado este efecto de copa, aunque si encontraron mayores concentraciones foliares de N, K, Fe y Al en la época lluviosa que en la época seca donde se obtuvo mayores concentraciones de Ca y Mn (Avellán 2012, ^{Murillo y Alvarado 2012}). De la información disponible, se concluye que los contenidos foliares de la especie varían con el tipo de suelo pues altos valores de saturación de Al inhiben la absorción de N y P, la intensidad lumínica del sitio, la edad fisiológica de las hojas, la posición de las hojas en la copa, la edad del árbol y la época de muestreo.

Varios investigadores (^{Drechsel y Zech 1991}, ^{Stuhrmannet al. 1994}, ^{Onweremadu 2007}, Murillo y ^{Alvarado 2012}) han determinado niveles críticos de concentración foliar, sin embargo, la información aún no se considera suficiente pues no se ha correlacionado con ensayos de respuesta a la adición de los diferentes nutrimentos a nivel de campo. Stuhrmannet al. (1994) mencionan como valores críticos a nivel foliar concentraciones (%) de N < 2,50, P < 0,15, S < 0,13, K< 0,80, Mn > 200 mg.L^-1 y de la relación K/Mg < 2 a lo que se añade el valor de Ca < 0,30 mencionado por Onweremadu (2007).

Tectonagrandis. Los resultados del presente trabajo (Tabla 4) muestran que la concentración foliar de nutrimentos en plantaciones de teca varían de mayor a menor en la secuencia (%) N (1,98) > Ca (1,25) > K (0,76) > Mg (0,35) > S (0,15) > P (0,14) y (mg.L^-1) Fe (56) > Mn (45) > Al (31) > B (26) = Zn (26) >Na (20) > Cu (10), sin que ningún valor sea tan alto como para considerarlo hiperacumulado ni por debajo de los niveles críticos mencionados en la literatura (^{Nwoboshi 1975}, Dreschel y Zech 1991, ^{Montero 1999}, ^{Murillo et al. 2014}). Sus rangos se encuentran dentro de los valores considerados como adecuados por ^{Portuguez (2012}) y Murillo (2013).

La variación del contenido foliar en teca se atribuye principalmente a efectos de la edad de la plantación, la época del año, la calidad del sitio y la densidad de muestreo (^{Drechsel y Zech 1991}, ^{Montero 1999}, ^{Siddiquiet al. 2009}, ^{Portuguez 2012}, ^{Fernández-Moya et al. 2013}, Fernández-Moya 2014). Se ha establecido que i) el N, P y K foliares decrecen durante los primeros años de crecimiento debido a reducciones de la productividad de las plantaciones con la edad, ii) que en las plantaciones más jóvenes aumentan las concentraciones foliares de Ca y Mg en función de la demanda fisiológica de los árboles más viejos y iii) que permanecen relativamente estables en el tiempo (^{Nwoboshi 1984}, ^{Negi et al. 1995}, ^{Kumar et al. 2009}). Dreschel y Zech (1991) y ^{Murillo et al. (2014}) indican que el contenido foliar de Ca y Mg son mayores en sitios de crecimiento alto y que la teca crece bien aún a niveles de Cu en el suelo superior a los 200 mg.L^-1. Fernández-Moya (2014) propone un umbral de 0,12% como nivel crítico de la concentración foliar de P en plantaciones de teca de América Central en base a un caso de estudio en plantaciones de teca en Panamá y revisión de literatura al respecto.

Pachiraquinata.Se encontró que la mediana de concentración de macronutrimentos (Tabla 4) siguió el orden (%) N (2,45) > Ca (1,81) > K (0,84) > Mg (0,37) > P (0,25) > S (0,16) y los microelementos (mg.L^-1) Fe (87) >Na (73) > Al (47) > Zn (30) > Mn (24) > B (15) > Cu (8). Los valores normales encontrados en el presente estudio concuerdan bien con los rangos de variación mencionados para concentración foliar de los elementos estudiados por otros autores y los rangos de variación son normales excepto para Na, Fe y Al que varían ampliamente y son nuevos a la literatura para S, Na, B y Al. La variación de la concentración foliar del pochote (Tabla 4) se compara con los valores adecuados, críticos y de deficiencia definidos por varios autores en Costa Rica (^{Drechsel y Zech 1991}, ^{Vázquez y Ugalde 1995}, ^{Vallejos 1996}, ^{Montero 1999}) y por ^{Caguasango (2017}) en Colombia.

^{Montero (1999}) demuestra que en plantaciones en el Pacífico Estacionalmente Seco de Costa Rica los contenidos foliares de K y P de pochoteson 14 y 12% mayores en rodales entre 2 y 5 años y los de Ca y Mg superiores en un 40% a los encontrados en plantaciones de 8-25 años. ^{Caguasango (2017}) encontró una disminución no significativa de los contenidos foliares de N y Mg una tendencia altamente significativa de la concentración foliar de Cu (8-10 mg.L^-1) con la edad de los rodales y el índice de sitio y menor pero significativa con la concentración de Zn foliar. Al comparar los valores foliares encontrados con el crecimiento de las plantaciones en sitios de clases baja, media o alta Montero (1999) y Caguasango (2017) mencionan para concentraciones foliares ''críticas'' porcentuales de Ca < 2,00, de K < 1,1, de P < 0,26 y de Zn < 10 mg.L^-1, valores comunes en las plantaciones de Colombia de más de 15 años de edad. Montero (1999) encontró: i) un aumento de la concentración foliar de Mg conforme su contenido disponible en el suelo se eleva hasta 8 cmol(+).L^-1, ii) que 0,50 cmol(+).L^-1 K disponible en el suelo es suficiente para mantener su nivel foliar crítico sobre 1,1% y iii) un nivel calculado por modelaje superior a 10 mg P.L^-1 para lograr mantener en más de un 0,26% de P foliar. La concentración foliar de P. quinata en las plantaciones en el Bosque Seco Tropical de Bolívar, Colombia (Caguasango 2017) menciona valores deficientes de Ca (< 2,00%) y de Zn (< 10 mg.L^-1) en plantaciones de 17 a 24 años de edad. En relación con su posible deficiencia se considera que los valores normales del presente trabajo son adecuados para el crecimiento de la especie excepto los de Ca, K y Zn que podrían considerarse como bajos.

Conclusiones

La concentración foliar porcentual (suma de todos los elementos analizados para cada especie) muestra cómo los valores son propios para cada especie y sus rangos de variación por sitio son mayores en el piso Premontano (5,83-9,36%) y menores pero similares entre sí en el Tropical Húmedo-Muy Húmedo (4,23-6,77%) y en el Tropical Estacionalmente Seco (4,65-6,05%).

Los rangos mencionados se ven significativamente afectados por la concentración foliar de los elementos mayoritarios como la concentración foliar de Al en el piso Tropical Húmedo-Muy Húmedo y la de N en el Estacionalmente Seco.

En orden descendente la concentración porcentual foliar total de las especies estudiadas fue C. alliodora (9,36), V. guatelamensis (6,77), C. odorata (6,58), G. arborea (6,05), P. quinata (5,91), A. acuminata (5,83), V. ferruginea (4,81), T. grandis (4,65) y T. amazonia (4,23).

Las 3 primeras especies mencionadas elevan su concentración foliar total debido a los aportes de N, Ca y Mg en C. alliodora y de Al, Na y B en V. guatemalensis y V. ferruginea.

Para varias de las especies estudiadas se generaron valores de concentración foliar considerados como nuevos a la literatura mundial, en particular de elementos menores.

En los pisos Tropical Húmedo-Muy Húmedo la presencia de V. guatemalensis y V. ferruginea mostró elevados valores en mg.L^-1 de Al (13 470 - 22 172) >Na (401) > B (112-130) y además concentraciones porcentuales elevadas de P (0,54-0,68).La especie T. amazonia también presenta concentraciones porcentuales altas de P (0,59), en mg.L^-1 de B (164) y de Cu (46).

En el Bosque Tropical Estacionalmente Seco ninguna de las especies estudiadas (G. arborea, T. grandis y P. quinata) presentó concentraciones elevadas de ningún elemento de los estudiados.

En el piso Premontano se encontró valores porcentuales elevados de N (3,57) > K (1,13) en A. acuminata, de N (3,45) > Ca (3,29) > K (1,24) > Mg (1,02) en C. alliodora y de N (3,22) en C. odorata.