Introducción
Los órdenes Characiformes y Siluriformes poseen respectivamente 2 258 y 3 974 especies de peces válidas, las cuales se encuentran ampliamente distribuidas a lo largo del planeta (Fricke, Eschmeyer, & Fong, 2020). En Colombia tienen una presencia importante en los diferentes sistemas hídricos en donde se han registrado 644 especies de Characiformes y 588 especies de Siluriformes, que representan respectivamente el 43.1 y 39.3 % de las especies dulceacuícolas del país (DoNascimiento, Herrera Collazos, & Maldonado-Ocampo, 2019). Dos miembros de estos órdenes, Curimata mivartii (Steindachner, 1878) (Characiformes: Curimatidae) y Pimelodus grosskopfii (Steindachner, 1879) (Siluriformes: Pimelodidae), se encuentran entre las 10 especies más desembarcadas en la cuenca Magdalena-Cauca (Servicio Estadístico Pesquero Colombiano-SEPEC, 2020) y se han categorizado como peces amenazados, debido a la disminución en la calidad del hábitat y su explotación directa (Jiménez-Segura, 2016; Villa-Navarro, Usma, Mesa-Salazar, & Sanchez-Duarte, 2016).
Curimata mivartii, conocida como “vizcaína”, es una especie detritívora, endémica de la cuenca Colombiana Magdalena-Cauca, recientemente agregada a la lista de especies de los ríos de la vertiente del Caribe (DoNascimiento et al., 2019) y categorizada como casi amenazada (NT) con una vulnerabilidad A2d (Jiménez-Segura, 2016); aun cuando se ha indicado que su rango de migración es corto (< 100 km) (Lasso et al., 2011a; López-Casas, Jiménez-Segura, Agostinho, & Pérez, 2016), estudios genético-poblacionales recientes indican que puede estar subestimado, considerando el flujo génico observado en un rango de 350 km (Landínez-García & Marquez, 2018). Pimelodus grosskopfii, conocido como “capaz”, tiene hábitos alimentarios omnívoros con tendencia carnívora y preferencia por insectos, macroinvertebrados y peces (Ramírez & Pinilla, 2012), es endémico de la cuenca Colombiana del Magdalena-Cauca y está categorizado en peligro crítico (CR) con nivel de vulnerabilidad A2d en la lista roja de la IUCN (Villa-Navarro et al., 2016). Su rango de migración es medio (100-500 km; Usma et al., 2013) y los estudios genéticos de sus poblaciones muestran diferencias genéticas en escalas geográficas grandes en la cuenca del río Magdalena (Villa-Navarro, 2002) y flujo génico en la cuenca del río Cauca (Restrepo-Escobar, Yepes-Acevedo, & Márquez, 2021).
Las causas de variación fenotípica de estos peces son desconocidas, aun cuando se reconoce que en otras especies, el tamaño y la conformación del cuerpo están influenciados por el componente genético (Hendry, Taylor, & McPhail, 2002), la ontogenia (Colangelo, Ventura, Piras, Bonaiuti, & Ardizzone, 2019), el sexo (Hastings, 2019), el gradiente altitudinal (Alarcón-Durán, Castillo-Rivera, Figueroa-Lucero, Arroyo-Cabrales, & Barriga-Sosa, 2017), la temperatura (Geladakis, Nikolioudakis, Koumoundouros, & Somarakis, 2018; Reyes Corral & Aguirre, 2019), los hábitos alimenticios (Svanbäck & Eklöv, 2003; Restrepo-Escobar, Hurtado-Alarcón, Mancera-Rodríguez, & Márquez, 2016), la presencia o ausencia de depredadores (Gomes & Monteiro, 2008), así como los regímenes de flujo de agua (Langerhans, 2008; Langerhans & Reznick, 2010) y las modificaciones antrópicas del hábitat (Santos & Araújo, 2015; Hamilton, Rolshausen, Uren Webster, & Tyler, 2017).
En cuanto a los regímenes de flujo, Langerhans (2008) predice que, para flujos rápidos, las formas corporales suelen desarrollarse fusiformes o hidrodinámicas con el fin de obtener un mejor rendimiento en la natación constante, en oposición a una conformación robusta que se presenta en el flujo lento; condición que es más óptima para nadar a velocidad variable (Langerhans, 2008). Se piensa que estos cambios corporales pueden influenciar el desempeño locomotor de los peces, convirtiéndose en un agente evolutivo que actúa en la biodiversidad acuática o reflejan plasticidad fenotípica (Haas, Blum, & Heins, 2010). Estas predicciones, están soportadas con estudios en los que se compararon entre individuos de lagos y arroyos (Langerhans, Layman, Langerhans, & Dewitt, 2003; Franssen, 2011; Gaston, & Lauer, 2015). Cabe resaltar algunas excepciones a las predicciones de Langerhans (2008), las cuales se explican por presiones selectivas, hábitos comportamentales, estrategias de alimentación, entre otros (Hendry et al., 2002; Franssen, Stewart, & Schaefer, 2013; Meyers & Belk, 2014).
La evaluación de las predicciones de Langerhans (2008) en C. mivartii y P. grosskopfii, ha sido el objetivo principal del presente estudio. Estas especies constituyen dos historias de vida distintas que coexisten en ambientes con heterogeneidad espacial y temporal en la cuenca Magdalena-Cauca (Lasso et al., 2011a; Lasso et al., 2011b). Ambas especies se exponen a cambios de hábitats y de velocidad del agua durante sus migraciones contracorriente desde las ciénagas o planos inundables hacia el canal principal de estos ríos, en la compleja orografía andina (Maldonado-Ocampo et al., 2005). Para contrastar esta hipótesis, se seleccionó la Morfometría Geométrica, metodología en la cual la forma de un organismo se analiza incorporando su geometría, gracias al uso de puntos anatómicos de referencia (en inglés, landmarks) (Rohlf & Bookstein, 1990), altamente diferenciados y homólogos entre individuos (Zelditch, Swiderski, & Sheets, 2012). La geometría descrita por dichos puntos, posteriormente se compara con métodos estadísticos univariados y multivariados, los cuales se combinan con herramientas de visualización directa de la forma biológica (Klingenberg, 2016). Dado que el tamaño es una de las variables que describe la forma de un organismo, también evaluamos su variación con el fin estimar su influencia en las variaciones de la conformación del cuerpo de los peces estudiados.
Materiales y métodos
Área de estudio y organismos examinados: el área de estudio incluyó hábitats lóticos y lenticos de las cuencas de los ríos Cauca y Magdalena en Colombia: Cauca-Léntico (C-LE; 8°14’48’’ N - 74°43’28’’ W & 8°47’32’’ N - 74°24’57’’ W; ciénaga, 25 m.s.n.m., 30 °C, velocidad promedio anual de 0 ± 0.1 m/s); Cauca-Lótico (C-LO; 7°13’51.712’’ N & 75°30’27.691’’ W; canal principal de río, 150 m.s.n.m., 24 °C, velocidad promedio anual de 1.18 ± 0.52 m/s) y Magdalena-Lótico (M-LO; 6°30’19’’ N & 74°23’40’’ W; canal principal del río, 125 m.s.n.m, 27.8 °C, velocidad promedio anual de 0.93 ± 0.16 m/s). Se ha indicado que los peces migratorios en el río Magdalena utilizan el canal principal para desovar y las ciénagas o planicies de inundación como hábitats de cría (Jiménez-Segura, Palacio, & Leite, 2010). Las muestras fueron recolectadas durante los períodos migratorios (diciembre-febrero; junio-agosto) en el 2014, 2016 y 2017 utilizando trasmallo y atarraya. En total se analizaron 153 individuos, 106 de C. mivartii (longitud estándar: 13.285-21.137 cm; C-LE: 44; C-LO: 21; M-LO: 41) y 47 de P. grosskopfii (longitud estándar: 10.462-22.861 cm; C-LE: 20; C-LO: 27).
Morfometría geométrica: las fotografías en vista lateral izquierda de los individuos frescos ubicados sobre una superficie plana y utilizando una escala milimétrica, se tomaron con una cámara marca CANON PowerShot SX 130 IS, a una distancia de 33 cm del objetivo, dejando a los individuos en el centro del campo visual y alejados del margen de la fotografía, con el fin de evitar deformaciones ópticas en su periferia. Se seleccionaron puntos anatómicos de referencia (tipo I: intersección de tejidos; tipo II: máxima curvatura/profundidad) (Bookstein, 1991) que cumplen los criterios de homología, cobertura, distribución, coplanaridad y no redundancia (Klingenberg, 2008; Zelditch et al., 2012). Para C. mivartii (Fig. 1) se identificaron 10 puntos anatómicos de referencia, 9 tipo I y 1 tipo II (punta del hocico); para P. grosskopfii (Fig. 2) se identificaron 12 puntos anatómicos de referencia tipo I.
Los módulos del paquete XYOM v.2.0 (Dujardin & Dujardin, 2019) se utilizaron para la digitalización de las coordenadas de los puntos anatómicos, la repetibilidad de la digitalización de las coordenadas, la generación de variables de tamaño y conformación, así como también los análisis de pendientes alométricas, y análisis discriminante de componentes principales. La cuantificación de la precisión en la digitalización de las coordenadas, se llevó a cabo siguiendo la metodología descrita por Bolaños-Cubillos, Campos y Márquez (2016). Posteriormente, las coordenadas crudas se sometieron al Análisis generalizado de Procrustes, con el fin de obtener las variables de tamaño y conformación, libres de variación no biológica (Rohlf & Bookstein, 1990; Goodall, 1991).
Análisis estadísticos: como variable de tamaño se utilizó el “tamaño centroide”, el cual se define como la raíz cuadrada de la suma de los cuadrados de las distancias, de todos los puntos de referencia a su centroide (Klingenberg, Barluenga, & Meyer, 2002). Como variables de conformación se utilizaron los componentes uniformes y no uniformes, los cuales reflejan las deformaciones globales y regionales de cada objeto, respectivamente (Bookstein, 1991). En cada especie, las comparaciones del tamaño entre hábitats se llevaron a cabo utilizando una prueba ANOVA de 1 vía y comparaciones pareadas con las pruebas Tukey, si se satisfacían los supuestos requeridos para aplicar una prueba paramétrica, los cuales fueron evaluados con el programa estadístico R v.3.5.3. (R Core Team, 2013). En caso contrario, se utilizaron las pruebas Kruskal Wallis y las comparaciones pareadas de Mann Whitney.
Las comparaciones de la conformación del cuerpo de los individuos en los diferentes hábitats, se llevó a cabo utilizando las distancias euclidianas (DEu) entre contrastes y sus respectivas significancias estadísticas se calcularon con 1 000 permutaciones y se ajustaron por Bonferroni en las comparaciones múltiples (Rice, 1989). Para detectar la existencia de alometría (efecto residual del tamaño centroide sobre las variables de conformación) se realizó un análisis de regresión multivariado y su significancia estadística se calculó mediante 1 000 permutaciones (Good, 2000). Cuando el efecto alométrico fue significativo, se efectuó un análisis multivariado de covarianza para contrastar la hipótesis de que las pendientes alométricas de los diferentes hábitats tenían un modelo común. En caso positivo, se llevó a cabo una corrección por tamaño y se recalculó la significancia estadística. Además, se realizó un análisis discriminante de componentes principales y un análisis gráfico de placa delgada con el fin de visualizar las deformaciones en las conformaciones de los cuerpos de los peces, en relación con sus hábitats utilizando el programa tpsRegr v.1.45 (Rohlf, 2016).
Resultados
La repetibilidad en las medidas de las coordenadas estuvo entre 0.891-0.991 para C. mivartii y 0.854-0.993 para P. grosskopfii. Los datos del tamaño centroide cumplieron los supuestos de homocedasticidad en ambas especies; sin embargo, el supuesto de normalidad se cumplió en P. grosskopfii pero no en C. mivartii (Tabla 1).
Los individuos de C. mivartii de los ambientes lóticos de los ríos Cauca (promedio: 18.8 cm) y Magdalena (promedio: 18.5 cm) exhibieron tamaños centroides similares, significativamente más grandes que los del ambiente léntico del Cauca (promedio: 16.2 cm; Tabla 1, Fig. 3). En contraste, los individuos de P. grosskopfii no exhibieron diferencias significativas entre los hábitats lótico (17.8 cm) y léntico (16.5 cm) del Cauca (Tabla 1, Fig. 4).
Prueba | Estadístico | P |
Curimata mivartii | ||
F(2, 103) | 2.983 | 0.055 |
Shapiro Wilks | 0.974 | 0.036 |
U (C-LO vs M-LO) | 383 | 1.000 |
U (M-LO vs C-LE) | 268 | < 0.001 |
U (C-LO vs C-LE) | 170 | < 0.001 |
Pimelodus grosskopfii | ||
F(1, 45) | 0.401 | 0.529 |
Shapiro Wilks | 0.980 | 0.594 |
F(1, 45) (C-LO vs C-LE) | 2.362 | 0.131 |
C-LO, C-LE: hábitats lóticos y lénticos del Río Cauca, respectivamente; M-LO: hábitat lótico del Río Magdalena; F: Prueba F (grados de libertad del numerador y denominador); U: Prueba U de Mann-Whitney. / C-LO, C-LE: lotic and lentic habitats in the Cauca River, respectively; M-LO: lotic habitat in the Magdalena River; F: F test (numerator and denominator degrees of freedom); U: Mann-Whitney U test.
En las comparaciones de la conformación entre ambientes lóticos (C-LO vs M-LO) y lénticos (M-LO vs C-LE) que incluyeron al río Magdalena, el efecto alométrico no fue significativo (Tabla 2). Sin embargo, en las comparaciones entre los ambientes lóticos y lénticos del río Cauca (C-LO vs C-LE), el efecto alométrico fue significativo y las pendientes alométricas fueron similares, en ambas especies (Tabla 2).
Entre ambientes lóticos, la conformación del cuerpo de C. mivartii fue significativamente más fusiforme en el río Cauca que en el río Magdalena (Tabla 2, Fig. 5). Además, los individuos del sistema lótico del río Cauca exhibieron cuerpos más fusiformes que los del sistema léntico del mismo río (Tabla 2, Fig. 5). De igual manera, los individuos del sistema lótico del río Magdalena exhibieron cuerpos más fusiformes que los del sistema léntico del río Cauca (Tabla 2, Fig. 5). Un comportamiento similar se observó en P. grosskopfii quien exhibió cuerpos más fusiformes en el ambiente lótico que en el léntico del río Cauca (Tabla 2, Fig. 6).
Contraste | P(Rm) | DEu | P(DEu) |
Curimata mivartii | |||
C-LO vs M-LO | > 0.050 | 0.012 | 0.012 |
M-LO vs C-LE | > 0.050 | 0.014 | 0.021 |
C-LO vs C-LE | 0.026 | 0.012 | 0.016 |
C-LO vs C-LE* | 0.018 | < 0.001 | |
Pimelodus grosskopfii | |||
C-LO vs C-LE | < 0.001 | 0.024 | < 0.001 |
C-LO vs C-LEǂ | 0.022 | < 0.001 |
C-LO, C-LE: hábitats lóticos y lénticos del Río Cauca, respectivamente; M-LO: hábitat lótico del Río Magdalena; DEu libre de alometría en*F (16.46) = 1, 255; P = 0.266 and ǂF(20.24) = 1, 105; P = 0.403. / C-LO, C-LE: lotic and lentic habitats in the Cauca River, respectively; M-LO: lotic habitat in the Magdalena River; non-allometric DEu in *F (16.46) = 1, 255; P = 0.266 and ǂF(20.24) = 1, 105; P = 0.403.
Discusión
El presente trabajo contrastó la hipótesis de diferenciación fenotípica a través de diferentes regímenes de flujos de agua (Langerhans, 2008), en dos especies de peces neotropicales; uno de los modelos, C. mivartii se suma a las especies evaluadas con morfometría geométrica del orden Characiformes (Santos & Araújo, 2015; Restrepo-Escobar et al., 2016; Lazzarotto, Barros, Louvise, & Caramaschi, 2017; de Barros, Louvise, & Caramaschi, 2019; Rodrigues Rocha, de Mesquita Alves, Pasa, & Frehner Kavalco, 2019) y el segundo modelo, P. grosskopfii, constituye el primer miembro de Siluriformes evaluado con morfometría geométrica para la determinación de la variación del tamaño y la conformación con respecto a los regímenes de flujo de agua.
En contraste con P. grosskopfii que no mostró diferencias significativas entre los diferentes sistemas del río Cauca, los individuos de C. mivartii de los ambientes lóticos de ambos ríos, fueron significativamente más grandes que los del ambiente léntico del río Cauca. Siguiendo a Jiménez-Segura et al., (2010), los resultados de C. mivartii podrían reflejar la separación estacional de los individuos que participan en los eventos de migración/reproducción (ambiente lótico) de los que permanecen en los sitios de crianza (ambiente léntico). En Brycon henni, el comportamiento reproductivo de la especie parece explicar la presencia de individuos más grandes en los cauces de los ríos colombianos Nare y Guatapé, que en sus quebradas asociadas (Restrepo-Escobar et al., 2016). Sin embargo, los resultados de este estudio contrastan con los encontrados en Hyphessobrycon ericae en los ríos del amazonas brasilero, Sacará y Araticum, donde los tamaños de los individuos fueron significativamente menores en ambientes con altas velocidades que en los de baja velocidad (de Barros et al., 2019). Estos hallazgos, en conjunto con los estudios previos, indican que diferentes factores intrínsecos o medioambientales podrían estar influenciando las diferencias de tamaño, lo que estimula investigaciones futuras.
Debido a que las diferencias en tamaño podrían influir en las variaciones de conformación entre grupos, se evaluó el efecto alométrico entre los grupos comparados y se corrigió el efecto del tamaño en los casos en los cuales se encontraron pendientes alométricas similares. Para ambas especies se encontraron diferencias significativas libres de alometría, lo que indica que las diferencias observadas entre los ambientes evaluados no pueden atribuirse a diferencias por tamaño.
Ambas especies fueron más fusiformes en los ambientes lóticos que en el léntico, lo cual concuerda con estudios previos (Hendry et al., 2002; Langerhans et al., 2003; McGuigan, Franklin, Moritz, & Blows, 2003) y apoya la hipótesis que, en flujos rápidos de agua, las conformaciones corporales suelen presentarse fusiformes o hidrodinámicas; mientras que, en el flujo lento, se espera una conformación robusta (Langerhans, 2008). Además, en los sistemas lóticos, los cuerpos de los individuos de C. mivartii del río Cauca fueron más fusiformes que los del río Magdalena, lo que concuerda con que el sitio muestreado en el río Magdalena presenta menor velocidad. En esta zona, el río Magdalena alcanza territorios de pendientes menos pronunciadas, además de ensanchamientos que producen cadenas irregulares de ciénagas de poca profundidad, lo cual podría explicar una reducción (Lasso, Gutiérrez, et al. 2011b) o mayor variación en la velocidad del flujo de agua. En este escenario, los peces pueden tolerar flujos rápidos de agua en ciertos períodos y alternar con sitios donde dicho flujo es amortiguado por las características del paisaje.
Concomitante con los cambios fenotípicos en respuesta a la velocidad del agua, los cuerpos fueron más fusiformes a medida que incrementó la altitud. Una tendencia similar relacionada con gradientes altitudinales se encontró en peces del género Rhoadsia en las vertientes occidentales de los andes ecuatorianos (Malato et al., 2017), con altitudes 4 a 7 veces superiores a la máxima elevación examinada en este estudio. En relación inversa con la altitud, los cuerpos más fusiformes se observaron en las temperaturas más bajas, lo cual está en línea con lo observado en otras especies de peces (Loy, Ciccotti, Ferrucci, & Cataudella, 1996; O’Reilly & Horn, 2004; Georgakopoulou et al., 2007; Scott & Johnston, 2012; Reyes Corral & Aguirre, 2019).
Además, dado que P. grosskopfii (Restrepo-Escobar et al., 2021) y C. mivartii (Landínez-García & Marquez, 2018) exhiben flujo génico entre los sitios examinados, los cambios fenotípicos observados no pueden atribuirse a diferenciación genética, apoyando la idea de que las muestras genéticamente similares de cada especie exhiben variaciones fenotípicas como posible respuesta a la heterogeneidad ambiental. Tal explicación es factible para estas especies de peces, que deben ajustar su desempeño locomotor a los eventos migratorios asociados a los ciclos hidrológicos bimodales de los ríos Cauca y Magdalena (Jiménez-Segura et al., 2010; Lasso et al., 2011a; Lasso et al., 2011b). Debido a la ausencia de información disponible, queda por explorar el papel de la presencia de depredadores en las variaciones fenotípicas observadas.
La información obtenida en este estudio amplía el conocimiento sobre las respuestas de los peces ante los cambios en los regímenes del agua y sirve de base para predecir cambios futuros en el ensamblaje de peces, de acuerdo con su habilidad para responder a la heterogeneidad ambiental. Este punto es importante debido a que se ha documentado sobre actividades antropogénicas que inducen respuestas morfológicas en el cuerpo de los peces tales como, el embalsamiento de agua (Haas et al., 2010), la urbanización (Kern & Langerhans, 2019), alteraciones de patrones en el uso del agua y la tierra (Pease, Grabowski, Pease, & Bean, 2018), cambios en la temperatura y turbulencia del agua (Reyes Corral & Aguirre, 2019), entre otros.
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