Materiales y métodos

Sitio de estudio: El presente trabajo se realizó en la Isla del Coco, provincia de Puntarenas, ubicada entre las coordenadas geográficas 5°30’06”- 5°33’26” N y 87°01’47” - 87°05’46” W (^{Montoya, 2007}). La topografía irregular de la isla, con elevaciones que van de 0 a 575.5 m, y la alta precipitación, con un promedio anual de 5 000 a 7 000 mm que es mayor en el punto más alto, Cerro Iglesias (^{Montoya, 2005}), contribuyen a una cobertura relativamente diversa de bosque pluvial premontano (^{Tosi, 1969}). El clima se caracteriza por la nubosidad abundante y alta precipitación durante todo el año, los meses más secos van de enero a marzo (^{Herrera, 1985}). La temperatura promedio anual varía entre 24 °C y 26 °C (^{Montoya, 1990}).

Lista preliminar: La presente lista incluye todas las especies de hongos y mixomicetos que han sido registradas hasta la fecha para la Isla del Coco. La información de este inventario se obtuvo principalmente mediante la búsqueda de los especímenes recolectados en la Isla del Coco, la mayoría depositados en el Herbario Nacional de Costa Rica (CR) y en menor medida en el Herbario del Museo Field de Historia Natural (F) y el Herbario de la Academia de Ciencias de California (CAS). Además, se realizó una revisión de las publicaciones previas que enlistan las especies de hongos y mixomicetos de la isla, esto incluyó los trabajos de ^{Cooke y Bonar (1961}), ^{Fosberg y Klawe (1966}), ^{Gómez (1983}), ^{Mata (2003}), ^{Mata et al. (2003}) y ^{Rojas y Stephenson (2008}).

Adicionalmente, el segundo de los autores y otros investigadores del Departamento de Historia Natural del Museo Nacional de Costa Rica realizaron tres giras de campo a la isla para recolectar y fotografiar especímenes. Estas giras se llevaron a cabo entre los años 2016 y 2017, en los meses de junio, noviembre y diciembre. Los ejemplares producto de las giras de campo fueron depositados en el Herbario CR. La Figura 1 muestra los puntos donde se han recolectado especímenes de hongos y mixomicetos en la isla, según la información registrada en la base de datos del Herbario CR.

Fig. 1 Fig. 1 Puntos de recolección de hongos y mixomicetos en la Isla del Coco (Puntarenas, Costa Rica). Fungi and myxomycetes collecting points on Cocos Island (Puntarenas, Costa Rica). 

Los ejemplares se recolectaron al azar a partir de recorridos por el sotobosque, bordes de caminos y senderos. Se examinaron troncos en pie, caídos o en descomposición y el suelo. Se recolectaron todas las especies de macrohongos y mixomicetos observadas durante los recorridos. El material recolectado se colocó, según sus peculiaridades, en bolsas de papel o en papel encerado y se tomó nota de sus características macroscópicas en estado fresco, así como del sustrato en el que se encontraron. Posteriormente, fueron llevados al Herbario CR para completar su preservación e identificación. La preservación se realizó por secado en estufa a 30°C aproximadamente durante 1 ó 2 días, de acuerdo con la consistencia de cada ejemplar. Para la identificación de las muestras de hongos recolectadas recientemente (Ascomycota y Basidiomycota) se siguió la metodología empleada por ^{Carranza-Velázquez, Marín-Méndez, Ruiz-Boyer y Di Stéfano-Gandolfi (2014}); mientras que para mixomicetos (Myxomycota) se hizo de acuerdo con ^{Stephenson y Stempen (1994}). También, se realizó por comparación con muestras del Herbario CR cuando las características que presentaron los ejemplares no coincidieron con ninguna de las descripciones empleadas.

Las fotografías de los ejemplares recolectados, se utilizaron como material de apoyo en la identificación. Las imágenes capturadas se catalogaron y fueron incorporadas a la colección de fotografías del Departamento de Historia Natural del Museo Nacional de Costa Rica.

La nomenclatura y el estatus taxonómico de los nombres científicos incluidos en este inventario fue revisado y actualizado según lo propuesto en la base de datos en línea Index Fungorum (Recuperado de http://www.indexfungorum.org/Names/Names.asp; 2018). La sinonimia (Sin.), cuando se presentó, es indicada entre paréntesis cuadrados posterior al nombre actual de la especie.

Las especies que no fueron ubicadas en un orden o en una familia debido a que su clasificación actual es incierta, según el Index Fungorum, fueron especificadas en la lista con la expresión latina “Incertae sedis”. La lista de especies incluida en este inventario se presenta ordenada por categoría de división, es decir, por Ascomycota, Basidiomycota y Myxomycota. A la vez, en cada división se enlistan los órdenes, las familias, los géneros y las especies correspondientes, todos ordenados alfabéticamente según sea el caso. A cada especie se le asignó: autor (es), ejemplar testigo (inicial del nombre y primer apellido del recolector, número consecutivo de recolección y acrónimo del herbario donde se encuentra depositado). En caso de que no se localizara un testigo para la especie, se indica el autor (es) que la registró, seguido por la abreviación s.n. (sin número). Los acrónimos de los herbarios se anotan de acuerdo con ^{Holmgren, Holmgren y Barnett (1990}).

Las especies incluidas en los trabajos de ^{Cooke y Bonar (1961}), ^{Fosberg y Klawe (1966}), ^{Gómez (1983}), ^{Mata (2003}), Mata et al. (2003) y ^{Rojas y Stephenson (2008}) se identifican en el Apéndice con los números en superíndice 1, 2, 3, 4, 5 y 6, respectivamente. Los taxones no señalados con dichos números e identificados a nivel de especie representan nuevos registros para la isla. Además, la lista proporciona información sobre el número de ejemplares que fueron recopilados para cada especie.

Resultados

Un total de 648 registros distribuidos en 401 hongos (principalmente macrohongos) y 247 mixomicetos fueron analizados para la Isla del Coco. El 15.7% de los registros de hongos y el 0.4% de los registros de mixomicetos fueron recolectados durante el desarrollo de esta investigación. La totalidad de registros recopilados representan 185 especies, de las cuales 139 corresponden a hongos (75.1%) y 46 a mixomicetos (24.9%) (ver Apéndice).

Los hongos listados se distribuyeron en 85 géneros, 46 familias (cuatro de ellas bajo el término “Incertae sedis”), 21 órdenes (dos de ellos como “Incertae sedis”) y dos divisiones (Ascomycota y Basidiomycota). Los mixomicetos encontrados se clasificaron en 21 géneros, 10 familias, 5 órdenes y una división (Myxomycota). De acuerdo con el total de taxones recopilados, la división Basidiomycota (hongos) fue la más diversa en la isla con 118 especies (63.8% del total registrado), seguida por Myxomycota (mixomicetos, 46 spp., 24.9%) y Ascomycota (hongos, 21 spp., 11.3%).

La mayor parte de las especies en Ascomycota se ubicaron en el orden Xylariales (9 spp.), seguido por Pezizales (6 spp.) y Pleosporales (2 spp.). En el caso de Basidiomycota las especies se distribuyeron especialmente en el orden Agaricales (55 spp.), seguido por los Polyporales (29 spp.), Hymenochaetales (8 spp.), Cantharellales (5 spp.), Auriculariales y Russulales (4 spp. cada uno), Geastrales (3 spp.) y Dacrymycetales, Thelephorales y Tremellales (2 spp. cada uno). En tanto que en Myxomycota las especies se situaron principalmente en el orden Stemonitales (14 spp.), seguido por Physarales (13 spp.), Trichiales (10 spp.), Liceales (6 spp.) y Echinosteliales (3 spp.).

En la división Ascomycota la familia Xylariaceae con 8 especies fue la más diversa, seguida por Pyronemataceae (3 spp.) y Sarcoscyphaceae (2 spp.). Además, se registraron dos taxones [Rimaconus jamaicensis (Seaver) Huhndorf, F.A. Fernández, Joanne E. Taylor & K.D. Hydey Xenolophium pachythele (Berk. & Broome) Huhndorf], que fueron ubicados bajo el término “Incertae sedis” de acuerdo con el Index Fungorum. En Basidiomycota las familias mejor representadas fueron Omphalotaceae y Polyporaceae, ambas tienen 11 especies, seguidas por Marasmiaceae (10 spp.), Agaricaceae, Hymenochaetaceae y Mycenaceae (8 spp. cada una) y Ganodermataceae y Meripilaceae (6 spp. cada una). En esta última división se registraron tres taxones, Camarophyllopsis dennisiana (Singer) Arnolds, Panaeolus aff. antillarum (Fr.) Dennis y P. semiovatus (Sowerby) S. Lundell & Nannf., que fueron situados dentro de la expresión latina “Incertae sedis”. Por su parte, en Myxomycota el mayor número de especies se ubicaron en las familias Stemonitidaceae (14 spp.), Physaraceae (8 spp.), Trichiaceae (6 spp.), Didymiaceae (5 spp.) y Arcyriaceae (4 spp.).

Los géneros más diversos en la isla en el caso de los hongos, en orden descendente (4 ó más especies), fueron Marasmiellus (Omphalotaceae, Basidiomycota) con 8 spp., Rigidoporus (Meripilaceae, Basidiomycota) y Xylaria (Xylariaceae, Ascomycota) con 6 spp. respectivamente, Ganoderma (Ganodermataceae, Basidiomycota), Marasmius (Marasmiaceae, Basidiomycota) y Mycena (Mycenaceae, Basidiomycota) con 5 spp. cada uno. En tanto que en mixomicetos fueron Physarum (Physaraceae) con 6 spp., y Arcyria (Arcyriaceae) y Comatricha (Stemonitidaceae) con 4 spp.

Del total de registros recopilados en este inventario, 34 taxones se listan solo a nivel de género. Entre estos registros, 17 fueron recolectados recientemente por funcionarios del Departamento de Historia Natural del Museo Nacional de Costa Rica y corresponden a hongos [Camillea, Collybia, Cotylidia, Flammulina, Gymnopus, Kretzschmaria, Marasmius, Pleurotus, Rigidoporus (tres taxones), Scutellinia, Xylaria (cuatro taxones)y Xylobotryum]; cuatro se asocian con otros recolectores (Clavulina, Ganoderma, Hydnum y Phellinus) y uno (Licea) que pertenece a un mixomiceto y fue comunicado por ^{Rojas y Stephenson (2008}). Todos estos taxones están disponibles en las colecciones del Herbario CR. Por otro lado, los restantes 12 son aportes de Luis Diego Gómez [Gerronema (dos taxones) Hydropus, Lactocollybia, Lepiota (dos taxones), Marasmiellus (tres taxones), Panellus, Stereum y Thelephora]. Según el mismo ^{Gómez (1983}) sus colecciones de hongos de la Isla del Coco fueron depositadas en el Herbario del Real Jardín Botánico Kew (K) y algunos otros en el Museo Field de Historia Natural (F) y en el Herbario CR. Sin embargo, en este estudio se comprobó que no existen especímenes de la Isla del Coco recolectados por Luis Diego Gómez en el acervo del Herbario CR.

Del total de especies incluidas en el presente catálogo, 34 se comunican por primera vez para la Isla del Coco. La mayor parte de estas especies corresponden a hongos de la división Basidiomycota (21 spp., 61.8% del total), seguida por Ascomycota (hongos, 8 spp., 23.5%) y Myxomycota (mixomicetos, 5 spp., 14.7%). La tabla 1 presenta la lista de especies que resultaron registros nuevos para la isla. Las especies marcadas con un asterisco (*) representan taxones que fueron recolectados durante las expediciones recientemente realizadas por curadores del Departamento de Historia Natural del Museo Nacional de Costa Rica.

Entre los hongos de la división Ascomycota mejor recolectados en la isla (con no menos de cuatro ejemplares) están: Xylaria arbuscula y X. polymorpha (4 ejemplares). En tanto que en Basidiomycota se encuentran: Rigidoporus microporus (7 ejemplares), Ganoderma cf. lucidum, Trametes elegans y T. hydnoides (6 ejemplares), Favolus tenuiculus y Ganoderma cf. applanatum (5 ejemplares), Auricularia auricula-judae, Earliella scabrosa, Hymenochaete iodina, Lentinus crinitus y L. tricholoma (4 ejemplares). En el caso de Myxomycota figuran: Arcyria cinerea (44 ejemplares), Cribraria microcarpa (17 ejemplares), Collaria arcyrionema (14 ejemplares), Perichaena chrysosperma (10 ejemplares), Comatricha tenerrima (9 ejemplares), Cribraria violacea (8 ejemplares), Collaria lurida (7 ejemplares), C. elegans (6 ejemplares), Lamproderma scintillans (5 ejemplares) y Physarum melleum (4 ejemplares). Véase el Apéndice, para conocer la cantidad total de ejemplares recopilados para cada especie incluida en este trabajo.

El presente inventario de hongos y mixomicetos de la Isla del Coco es el resultado del aporte de diversos investigadores y/o recolectores. De acuerdo con la información recopilada sobresalen por la cantidad de ejemplares documentados en orden descendente: Carlos Rojas (245 ejemplares, Myxomycota), Eida Fletes (204 ejemplares, Ascomycota y Basidiomycota), Luis Diego Gómez (89 ejemplares, Ascomycota y Basidiomycota), Alexander Rodríguez (48 ejemplares, Ascomycota y Basidiomycota), Frederick Ball (32 ejemplares, Basidiomycota) y Armando Estrada (12 ejemplares, Ascomycota y Basidiomycota).

Discusión

^{Ávalos (2019}), menciona que el número de hongos en Costa Rica es de 3 000 especies; sin embargo, indica que esta cifra es meramente especulativa ya que se basa en la opinión de expertos, debido a que el inventario de este grupo de organismos todavía está incompleto en el país. Con base en esta información y en los datos recopilados para este trabajo, los hongos registrados en la Isla del Coco representan un 4.6% del total estimado para Costa Rica. En el caso de los mixomicetos, ^{Rojas, Rojas y Lado (2018}) indican que actualmente se conocen para el país un total de 242 especies, de las cuales hasta la fecha 46 de ellas (19%) se encuentran en la isla.

De acuerdo con ^{Rojas y Stephenson (2008}), el viento y la composición de la comunidad de plantas en la isla parecen ser los factores más importantes que determinan la aparición de los mixomicetos. Posiblemente, ambos componentes también puedan favorecer el desarrollo de los hongos, puesto que muchos de ellos utilizan la madera de las plantas, viva o en descomposición, como sustrato. Se estima que la flora de la Isla del Coco se compone de 294 especies de plantas vasculares (Estrada, Sánchez, & Rodríguez, en prep.), que podrían beneficiar el crecimiento de los hongos. Otro factor determinante en la formación de los cuerpos fructíferos de los hongos es el clima, del cual dependen estrechamente, ya que necesitan de una cantidad adecuada de agua y una temperatura promedio entre 22°C y 28°C para poder desarrollarse (^{Carranza-Velázquez, Marín-Méndez, Ruiz-Boyer, & Di Stefano-Gandolfi, 2017}). Variaciones semejantes de temperatura han sido comunicadas para la Isla del Coco por ^{Montoya (1990}), que menciona fluctuaciones entre 24°C y 26°C de promedio anual.

Es posible que algunas otras especies de hongos y mixomicetos puedan estar presentes en la Isla del Coco, ya que constituyen taxones muy comunes en el territorio continental de Costa Rica y en el Neotrópico. Por ejemplo, entre los hongos estarían especies como Auricularia mesenterica, Cookeina tricholoma, Filoboletus gracilis, Hexagonia glabra, Phillipsia domingensis, Pycnoporus sanguineus y Schizophyllumcommune. Entre los mixomicetos podrían encontrarse Arcyria insignis, Ceratiomyxa fruticulosa var. fruticulosa, Didymium bahiense, D. nigripes, Fuligo septica, Hemitrichia calyculata, Metatrichia floriformis, Physarum cinereum y P. didermoides; taxones que de acuerdo con ^{Rojas et al. (2018}) han sido documentadas en las siete provincias del país.

Según la información recopilada de la base de datos del Herbario CR, todas las especies de hongos y mixomicetos registradas en el presente estudio, incluyendo los nuevos registros, han sido recolectadas en diferentes localidades de Costa Rica continental. A pesar de ello, se considera que las especies listadas representan un insumo importante de información para futuros estudios sobre taxonomía, distribución y riqueza de especies en territorio insular del país y en particular de la Isla del Coco.

Hasta el momento, son escasas las especies de la división Ascomycota que se han registrado en la Isla del Coco (15.1% del total de hongos), en comparación con Basidiomycota (84.9%). Es posible que estos resultados se deban a que la división Ascomycota incluye órdenes con especies que poseen cuerpos fructíferos de tamaños muy pequeños, difíciles de observar a simple vista, por lo que muchas veces pasan desapercibidos para los no especialistas (^{Carranza-Velázquez et al. 2014}). Asimismo, es muy probable que este bajo porcentaje esté relacionado a que dicha división incluye la mayor parte de los llamados microhongos, los cuales han sido poco estudiados en Costa Rica (^{Chaverri, Huhndorf, Rogers, & Samuels, 2010}) y cuya representación en este inventario es de tan solo un 7.9%. Situación similar ocurre con los mixomicetos registrados (24.9%), donde la mayoría de las especies tienden a ser insconspicuas o esporádicas y no siempre son fáciles de detectar en el campo (^{Stephenson, Schnittler, & Novozhilov, 2008}).

Los datos recopilados en este inventario para hongos son muy semejantes a los mencionados por ^{Carranza-Velázquez et al. (2014}) en un bosque tropical secundario de zona baja. La investigación determinó la riqueza de macrohongos y fue realizada en La Estación La Leona del Parque Nacional Corcovado, Puntarenas, Costa Rica. Los autores encontraron que los órdenes mejor representados corresponden principalmente a los Polyporales (50 spp.) y los Agaricales (36 spp.) en Basidiomycota y a los Xylariales (29 spp.) y los Pezizales (6 spp.) en Ascomycota. En la Isla del Coco el mayor número de especies registradas también se agruparon en los órdenes antes mencionados (ver Apéndice). Estos órdenes constituyen los más conspicuos entre los hongos y uno de ellos, los Polyporales, son los mejor conocidos en Costa Rica (Carranza & Ruiz-Boyer, 2005; ^{Mata, Ruiz-Boyer, Carranza, & Ryvarden, 2007}; ^{Decock & Ryvarden, 2013}).

Varios de los ejemplares producto de las recolectas realizadas por los curadores del Departamento de Historia Natural del Museo Nacional de Costa Rica se listan únicamente identificados a nivel de género (e.g., Camillea, Gymnopus, Marasmius, Phellinus, Rigidoporus, Scutellinia, Xylaria y Xylobotryum). No obstante, por las características que poseen se considera que estos taxones pueden representar especies diferentes a las ya registradas para la isla. Actualmente, estos ejemplares se encuentran en estudio, por lo que el número de especies de hongos en la isla podría eventualmente aumentar.

Con base en la literatura revisada (^{Guzmán, 1997}; ^{Franco-Molano, Vasco-Palacios, López-Quintero, & Boekhout, 2005}; ^{Guzmán & Piepenbring, 2011}; ^{Carranza-Velázquez et al. 2017}; ^{Rodríguez-Palma, Montoya, Kong, & Vanegas, 2017}), en la Isla del Coco se han registrado algunas especies de hongos y mixomicetos que son relevantes por sus propiedades comestibles y/o medicinales. Entre los hongos comestibles están Auricularia delicata, A. fuscosuccinea, Cookeina speciosa, Coprinellus disseminatus (Fig. 2H, Fig. 2I), Favolus tenuiculus (Fig. 3A, Fig. 3B), Oudemansiella canarii (Fig. 3E, Fig. 3F, Fig. 3G) y Tremellafuciformis (Fig. 4E, Fig. 4F); mientras que en mixomicetos solo se registra la especie Lycogala epidendrum. Asociados a la segunda condición se encuentran los hongos Trametes hydnoides (Fig. 4C, Fig. 4D), Ganoderma cf. applanatum, G.cf. lucidum (Fig. 3C, Fig. 3D), Gymnopus montagnei y Xylaria polymorpha, así comoel mixomiceto Lycogala epidendrum. Esta última especie según ^{Gamboa-Trujillo, Grefa, Uwinjin, Piyaguaje, & Cavalcanti (2011}), citado por ^{Rodríguez-Palma et al. (2017}), además de ser comestible también ha sido usada como medicinal en algunas regiones de Ecuador. Sin embargo, de acuerdo con C. ^{Rojas (com. pers., 2018}) esta información es relativamente nueva y por ahora no está bien revisada. En el caso del hongo Trametes hydnoides (Polyporaceae, Basidiomycota), ^{Guzmán (1997}) menciona que se ha empleado en México para aliviar erupciones, verrugas o infecciones en la piel. Por otra parte, algunas especies del género Ganoderma (Ganodermataceae) han sido tradicionalmente utilizadas en la medicina oriental, tal es el caso de G. lucidum, debido a su efecto vigorizante, a que incrementa la longevidad, la potencia sexual, la resistencia, la recuperación de enfermedades y a que también se ha empleado en el tratamiento del cáncer (^{Franco-Molano et al., 2005}). No obstante, es importante advertir que en la naturaleza no todos los hongos y mixomicetos son comestibles o medicinales, por lo que se recomienda no ingerirlos, si no se conoce con exactitud su identidad.

Fig. 2 Ascomycota. (A)Scutellinia sp. (A. Rodríguez 14758, CR); (B-C)Xylobotryum sp. (A. Rodríguez 14785, CR). Basidiomycota. (D-E)Auricularia auricula-judae (A. Rodríguez 14776, CR); (F-G)Clavulinopsis fusiformis (A. Rodríguez 14808, CR); (H-I)Coprinellus disseminatus (s.n.). Fotografías/Photographs: A. Rodríguez: (A-I). 

Fig. 3 Basidiomycota. (A-B)Favolus tenuiculus (A. Rodríguez 14819, CR); (C-D)Ganoderma cf. lucidum (A. Rodríguez 14783, CR); (E-G) Oudemansiella canarii (A. Rodríguez 14774, CR); (H-I)Rigidoporus microporus[(H) A. Estrada 6155, CR; (I) A. Rodríguez 14770, CR]. Fotografías/Photographs: A. Rodríguez: (A, B, C, D, E, F, G, I); A. Estrada: (H). 

Fig. 4 Basidiomycota. (A-B)Trametes elegans (J. Sánchez 2702, CR); (C-D) Trametes hydnoides (A. Rodríguez 14821, CR); (E-F)Tremella fuciformis (A. Rodríguez 14812, CR). Fotografías/Photographs: J. Sánchez: (A-B); A. Rodríguez: (C-F). 

En síntesis, a pesar de las diversas expediciones efectuadas a la Isla del Coco por varios investigadores y a la información que se ha recopilado para este estudio, todavía permanecen localidades no exploradas o poco recolectadas para hongos y mixomicetos (e.g., los cerros Pelón, Iglesias, Las Madres y Jesús Jiménez) (Fig. 1), que son zonas de difícil acceso que dificultan la recolección, preservación y mantenimiento de los ejemplares. Por lo anterior, se concluye que el listado proporcionado en este trabajo es todavía preliminar para los grupos antes referidos. Sin embargo, la lista preparada podría ser de gran utilidad para futuros inventarios o investigaciones taxonómicas en la isla. Permitirá identificar rápidamente taxones que no han sido registrados, los cuales podrán incrementar el número de especies inventariadas o generar nuevos descubrimientos. Asimismo, se podrá detectar grupos taxonómicos poco registrados (e.g., los microhongos) o no registrados (e.g., las royas y carbones), que sin lugar a dudas deben estar presentes en la isla, que justifiquen nuevos esfuerzos de recolección enfocados mayormente al estudio de estos y otros grupos específicos.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.