Introducción
El Parque Nacional Volcán Barú se encuentra localizado mayormente en la ecorregión de los bosques montanos de Talamanca y en menor grado en la ecorregión de los bosques húmedos de Talamanca (Dinerstein et al., 1995). Los bosques montanos ocupan aproximadamente el 0.4 % de la superficie de la Tierra, y soportan aproximadamente el 20 y 16 % de la diversidad de plantas y vertebrados del planeta, respectivamente (Ray, Nair, Lawton, Welch, & Pielke, 2006) y se consideran generalmente como puntos de alta biodiversidad (Hamilton, Juvik, & Scatena, 1995; Doumenge, Gilmour, Pérez, & Blochus, 1995). Estos sistemas, desempeñan importantes funciones hidrológicas, debido a que recogen humedad mediante la intercepción directa del agua líquida de las nubes orográficas, las nubes y la neblina arrastrada por el viento (Bruijnzeel & Proctor, 1995; Cavelier, Solis, & Jaramillo, 1996). También son de gran importancia ecológica como fuentes de agua y de otros servicios de los ecosistemas, para millones de personas que viven en los trópicos (Gradstein, Homeier, & Gansert, 2008).
Los bosques lluviosos tropicales, especialmente los montanos, son ricos en briófitos epífitos (Frahm & Gradstein, 1991; Frahm et al., 2003; Parolly & Kürschner, 2004). Estos organismos evitan la erosión del suelo; fijan en sus estructuras enormes cantidades de C y N; ayudan a los bosques a mantener la humedad evitando así el estrés hídrico; y sirven de refugio, cobijo y alimentación a innumerables invertebrados y vertebrados (VanDerpoorten & Goffinet, 2009). Además, acumulan materia orgánica para el establecimiento de plantas vasculares (Gradstein, Griffin, Morales, & Nadkarni, 2001b).
Los briófitos son organismos poiquilohídricos, es decir, su humedad depende del medio ambiente (Salazar-Allen & Chung, 2005) por ello se han utilizado como indicadores de alteraciones antrópicas en bosques montanos (Holz & Gradstein, 2005; Nöske et al., 2008; Benítez, Prieto, & Aragón, 2015). La alteración de los bosques produce cambios en las condiciones microclimáticas relacionados con la disponibilidad de humedad, luz y temperatura, dando como resultado que las epífitas de hábitats sombreados sean más vulnerables a dichos cambios, mientras que las briófitas de dosel son más tolerantes al estrés por desecación (Frahm et al., 2003). Adicionalmente, factores relacionados con los rasgos del hospedador (e.g. DBH, textura de la corteza y pH) son factores limitantes (Holz & Gradstein, 2005; Benítez et al., 2015).
Los estudios relacionados con la ecología de briófitos de los bosques montanos tropicales de América Central y otras partes de la región son muy escasos (Wolf, 2005), y Panamá no es la excepción, donde se han realizado tres estudios utilizando briófitos como indicadores. Por ejemplo: el primero, enfocado a determinar cambios en la diversidad de briófitos a lo largo de un gradiente altitudinal (Gradstein & Salazar-Allen, 1992); el segundo, relacionado con la riqueza y biomasa de epífitos vasculares y no vasculares en bosques montanos (Gómez, Rodríguez, Zotz, & Bader, 2017); y el tercero, relacionado con cambios en la biomasa de briófitos y líquenes a lo largo de un gradiente en el Volcán Barú (Rodríguez-Quiel, Mendieta-Leiva, & Bader, 2019). La mayor parte de estudios se han enfocado en epífitas vasculares como indicadoras de la alteración de los bosques en Panamá (Einzmann & Zotz, 2016); por ende, este es el primer estudio en Panamá enfocado en evaluar el efecto de un gradiente de alteración sobre la riqueza y composición de briófitos epífitos en el Parque Nacional Volcán Barú, así como determinar especies indicadoras y que variables microclimáticas y de estructura del bosque influyen en la composición de estas comunidades.
Materiales y métodos
Área de estudio: El estudio se llevó a cabo en la provincia de Chiriquí ubicada al occidente de la República de Panamá, específicamente en el Parque Nacional Volcán Barú, que es un bosque perennifolio ombrófilo tropical latifoliado (BPOTL) altimontano (Autoridad Nacional del Ambiente, 2010). La precipitación media anual varía entre 3 700 y 2 100 mm y una temperatura promedio anual de 12.5 ºC (ANAM, 2010). Este bosque es el tipo de vegetación más extensa en el PNVB y se ubica entre los 1 800 a 2 300 m. Se caracteriza por presentar un dosel alto, con 35-45 m de altura y árboles emergentes que llegan a los 50 m. Generalmente, el sotobosque está compuesto de grupos de arbustos y pocas hierbas bajas. Es muy común la presencia de helechos arborescentes, palmas y carricillos (Chusquea sp.); en áreas cercanas a los claros los arbustos están cubiertos con abundantes trepadoras.
El sitio específico del estudio es por la ladera occidental, en Paso Ancho, se evaluaron dos áreas boscosas con distinto grado de intervención, la primera ubicada a 08°48’55.13″ N - 82°34’33.50″ W a una elevación de 2 047 m. conocida como el bosque de las Brujas y la segunda área ubicada a 08°48’51.28” N - 82°34’50.68” W a una elevación de 1 900 m llamada zona de pastizal (Fig. 1).
El bosque no alterado (Bosque de las Brujas), a menudo se cubre de niebla, la vegetación es densa y alta, suelo cubierto de una capa densa de hojarasca, gran cobertura de epífitas vasculares. La entrada de luz promedio es de 39.04 %, temperatura promedio de 17.57 °C y humedad relativa promedio de 71.50 %.
El bosque alterado (Zona de pastizal), con alto grado de intervención, vegetación dominada por pastizales, predominan las plantas de la familia Poaceae, pinos y ericáceas de baja estatura con árboles aislados. La entrada de luz promedio es de 46.89 %, temperatura promedio de 18.67 °C y humedad relativa promedio de 69.92 %.
Diseño y recolección de datos: En cada bosque se delimitaron diez parcelas de 5 × 5 m, donde se seleccionaron dos árboles que tuviesen > 10 cm DAP (DAP a una altura de 1.3 m). En cada árbol se registró la frecuencia y cobertura de briófitos en un cuadrante de 20 × 30 cm, a dos alturas (base y altura de pecho) y en dos orientaciones. El estudio se llevó a cabo de agosto 2016 a marzo 2017.
Para registrar temperatura y humedad se colocó un Dataloggers Easy Log EL-USB-2-LCD en cada parcela. Para medir la incidencia de luz por parcela se utilizó un densiómetro esférico convexo (modelo C No. 43887), a 1 m de distancia desde el tronco del árbol seleccionado, en dirección norte, sur, este y oeste. Posteriormente se contó la cantidad de puntos con entrada de luz, que se multiplicó por 1.04 para obtener el porcentaje de la superficie no ocupada por el dosel (Lemmon, 1957; Mandl, Kessler, &Gradstein, 2009).
Para las mediciones de pH de cada árbol, se pesaron en una balanza digital dos gr de corteza previamente secada, luego se añadieron 40 ml de agua destilada, se agitó suavemente con un policial y se dejó humedecer completamente durante una hora con agitación ocasional para asegurarse de que la muestra estuviera bien mezclada. Mientras las muestras se empapaban se calibró el medidor de pH frente a los tampones de pH 7, pH 4 y pH 14. Después de transcurrida 1 hora se dio una agitación suave final con el policial y se insertó la sonda de electrodo de pH enjuagada con agua destilada, se revolvió suavemente con la sonda y se dejó estabilizar durante 2 minutos antes de registrar la lectura. Se repitió el procedimiento con cada muestra y se enjuagó la sonda del electrodo con agua destilada entre cada lectura (Soto-Medina, Lücking, & Bolaños-Rojas, 2012).
Para la identificación de las muestras se utilizó un microscopio Zeiss PRIMO STAR y un estéreo microscopio Zeiss Stemi DV4 y se utilizaron diversas claves taxonómicas (Gradstein, 1989, 2016; Allen, 1994, Allen,2002;Allen, 2010;Allen, 2018; Gradstein, Churchill, & Salazar-Allen, 2001a; Costa, 2008; Gradstein & Ilkiu-Borges, 2009). Las muestras identificadas fueron depositadas en el Herbario de la Universidad Autónoma de Chiriquí (UCH) y se colectaron bajo permiso de colecta N°. SE/P-4-17, emitido por el Ministerio de Ambiente de Panamá.
Análisis de datos: Se estimó la riqueza de especies por tipo de bosque con una curva de rarefacción basado en muestras y el estimador no paramétrico Chao 2. Adicionalmente, se evaluó la diversidad con los índices de Simpson y Shannon Weaver. Para analizar los efectos de variables ambientales como luz, temperatura, humedad, DBH y pH sobre la riqueza de briófitos epífitos se realizó un Modelo Lineal Generalizado (GLM) con una distribución de errores “Poisson” y función de vínculo logarítmica (Zuur, Ieno, & Smith, 2007).
Se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para tratar de representar en un espacio geométrico de pocas dimensiones las proximidades existentes entre la composición de especies de briófitos en los diferentes tipos de bosques, para lo cual se utilizó la distancia Bray-Curtis y 999 permutaciones de Monte Carlo. Finalmente, se realizó una correlación entre los dos ejes ajustados y las variables ambientales (luz, temperatura, humedad, DAP y pH), con la función “envfit”. Para evaluar la similitud de especies entre los dos tipos de bosques se realizó un análisis multivariado basado en permutaciones por pares (Anderson, Gorley, & Clarke, 2008). Adicionalmente, aplicamos un análisis de especies indicadoras (ISA) para determinar que especies son las mejores indicadoras en cada uno de los tipos de bosques (Dufrêne & Legendre, 1997). El valor de indicación varía de 0 (cuando una especie estuvo ausente en un tipo de bosque) a 100 (cuando la especie ocurrió en todos los árboles de un tipo de bosque y estuvo ausente en el otro tipo de bosque). Todos los análisis se realizaron con el programa R y el paquete estadístico “vegan” (Oksanen et al., 2019).
Resultados
Diversidad alfa: Se registraron un total de 86 especies (49 hepáticas y 37 musgos) en 160 cuadrantes. La curva de rarefacción de especies y el estimador de riqueza Chao 2 (Fig. 2) señalaron un mayor número de especies estimadas para los bosques alterados (BS) en comparación con los bosques no alterados (BP). La riqueza de especies y los índices de diversidad (Shannon-Weaver y Simpson) presentaron una tendencia mayor para el bosque alterado en comparación con el bosque no alterado. Así, para los bosques no alterados el rango mínimo y máximo fueron de dos y 9 especies, respectivamente. Mientras que para los bosques alterados el valor mínimo y máximo fue de dos y 13 especies respectivamente. En cuanto a los índices de diversidad, el valor medio del índice de Shannon-Weaver fue de 1.40 y 1.70 para el bosque no alterado y bosque alterado, respectivamente. Similar tendencia señalo el índice de Simpson con valores similares para los dos tipos de bosques (0.50 para bosques no alteados y 0.58 para los bosques alterados).
El GLM señaló que la riqueza de especies estuvo influenciada por el tipo de bosque, donde el bosque alterado indicó un efecto positivo, las demás variables microclimáticas y rasgos del hospedador no fueron influyentes (Tabla 1).
Variables | Estimador | SE | Z | P |
DBH | -0.0029 | 0.0031 | -0.9410 | 0.3469 |
Luz | -0.0004 | 0.0054 | -0.0680 | 0.9458 |
Temperatura | -0.2349 | 0.1559 | -1.5060 | 0.1320 |
Humedad | 0.0080 | 0.0262 | 0.3040 | 0.7614 |
pH | -0.0043 | 0.0505 | -0.0850 | 0.9324 |
Bosque alterado (BS) | 0.5438 | 0.1546 | 3.5170 | 0.0004 |
Bosque no alterado (BP) | 5.3026 | 4.2101 | 1.2590 | 0.2079 |
Diversidad beta y especies indicadoras: El análisis NMDS señaló un claro ordenamiento entre las comunidades de briófitos relacionadas con la alteración de los bosques. Las comunidades de bosques primarios estuvieron limitadas por una mayor humedad, mientras que en los bosques alterados por la luz y la temperatura fueron factores limitantes (Fig. 3, Tabla 2).
Factores | NMDS1 | NMDS2 | r 2 | P |
Tipo de bosque | 0.477 | < 0.001 | ||
Bosque no alterado | -0.466 | 0.013 | ||
Bosque alterado | 0.472 | -0.012 | ||
DBH | 0.601 | -0.799 | 0.094 | < 0.001 |
Temperatura | 0.999 | 0.046 | 0.449 | < 0.001 |
Humedad | -0.978 | 0.208 | 0.142 | < 0.001 |
Luz | 0.808 | -0.589 | 0.252 | < 0.001 |
pH | 0.097 | 0.995 | 0.201 | < 0.001 |
El tipo de bosque explica la mayor variabilidad en la composición de las comunidades de briófitos epífitos con el 47 %, seguido de temperatura con el 44 %, luz con el 25 %, pH con el 20 % y humedad con el 14 %. Así mismo, el PERMANOVA por pares reveló diferencias significativas (p = 0.001) en la composición de briófitos epífitos por cobertura entre los dos tipos de bosques con un grado de disimilitud del 97.87. Se reportaron 12 especies indicadoras para los bosques no alterados, donde Meteoridium remotifolium, Plagiochila simplex y Plagiochila diversifolia presentaron los valores más altos de indicación. Mientras que para los bosques alterados las 24 especies pertenecieron a la familia Lejeuneaceae y Frullaniaceae (Apéndice 1).
Discusión
Los resultados indicaron que los bosques montanos del volcán Barú son muy diversos, y mostraron cambios en la riqueza y composición de las comunidades de briófitos epífitos, debido a la alteración de los bosques que implica cambios en el microclima (humedad, luz y temperatura). Además, rasgos del hospedador como el diámetro de los árboles y el pH condicionaron las comunidades. Las 86 especies de briófitos reportados en el sotobosque fue alta al comparar con el estudio realizado en bosques montanos tropicales de Ecuador por Benítez et al. (2015) donde reportan un total de 67 especies y el de Gradstein & Culmsee (2010) con 58 especies en bosques montanos de Indonesia, así podemos señalar que bosques montanos del volcán Barú mantienen una gran diversidad de briófitos en el sotobosque.
De manera general se ha documentado una disminución en la riqueza de briófitos a medida que se encuentra más perturbado el bosque, porque se ve afectada la humedad, la temperatura y las condiciones de luz (Wolf, 2005; Gradstein et al., 2008; Gradstein & Sporn, 2010; Nöske et al., 2008; Benítez et al., 2015). Sin embargo, en este estudio se registró una mayor riqueza de especies en bosques alterados, debido a que ocurre un reemplazo de las especies sensibles por aquellas especies que están adaptadas a condiciones climáticas de mayor luz y temperatura (epífitos de sol). En concordancia con nuestros resultados aquí obtenidos Holz & Gradstein (2005), encontraron que la riqueza de especies en bosque no alterados (primarios) y secundarios (alterados) es prácticamente la misma, o incluso ligeramente mayor en los bosques secundarios.
Las comunidades se ordenaron en función del gradiente de alteración relacionado con cambios en el microclima y rasgos del hospedador. Bajo esta premisa se ha documentado que el establecimiento y la formación de comunidades de briófitos están condicionados a gradientes microclimáticos de humedad y luz (Frahm et al., 2003; Holz & Gradstein, 2005; Sporn, Bos, Hoffstätter-Müncheberg, Kessler, & Gradstein, 2009; Nöske et al., 2008; Benítez et al., 2015). En los bosques alterados se evidenció una dominancia de epífitas de sol, debido a que están adaptadas a condiciones de mayor luz y temperatura. Por ejemplo, las hepáticas de la familia Frullaniaceae (Frullania apiculata, F. arecae, F. ericoides y Lejeuneaceae (Acanthocoleus aberrans, Brachiolejeunealaxifolia y Cheilolejeunea holostipa), así como los musgos Cryphaea patens y Cyrto-hypnum sharpii fueron dominantes y presentaron los valores más altos de indicación. De manera similar varios estudios han documentados que este grupo de especies están mejor adaptadas a condiciones de mayor entrada de luz y menor humedad (Holz & Gradstein, 2005; Nöske et al., 2008; Gradstein et al., 2001a; Benítez et al., 2015). En cambio, en el bosque no alterado los epífitos de sombra de la familia Plagiochilaceae (Plagiochila diversifolia, Plagiochila laetevirens y Plagiochila simplex) y los musgos Meteoridium remotifolium, Platygyriella densa y Porotrichodendron lindigii adaptadas a condiciones de mayor humedad y menor disponibilidad de luz fueron dominantes y presentaron valores altos de indicación en el sotobosque de los bosques no alterados (Acebey, Gradstein, & Krömer, 2003; Gradstein et al., 2008, Benítez et al., 2015).
Los rasgos del hospedador relacionados con el diámetro de los árboles y el pH influyeron directamente en la composición de las comunidades. En este contexto varios estudios han documentado que el pH es un factor determinante en las comunidades de briófitos epífitos. Frahm et al. (2003) y Pereira, Müller, & Moya (2014) demostraron que los briófitos tienen preferencia por el pH cercano a la neutralidad, como en nuestro caso el promedio del pH estuvo entre los valores de 5 a 7. Por otra parte, el diámetro de los árboles fue un factor limitante en las comunidades de briófitos epífitos, que según otros estudios está relacionado con una mayor superficie para los procesos de colonización de las especies (Gradstein & Culmsee, 2010; Benítez et al., 2015).
Se concluye que la riqueza de especies de briófitos es alta en los bosques montanos del volcán Barú en Panamá. Así mismo, las comunidades de briófitos fueron indicadores efectivos de la alteración de los bosques montanos relacionados con cambios en la humedad, luz, temperatura y rasgos del hospedador. Las comunidades de epífitos de sombra fueron afectadas directamente por cambios en el microclima de los bosques alterados, por ello la conservación de estos bosques no alterados garantizará la conservación de estas especies con altos requerimientos de humedad.