Materiales y métodos

Área de estudio: El estudio se llevó a cabo en las últimas estribaciones del Chaco Árido, hacia el oeste de Argentina, en la localidad de Chucuma, ubicada en la provincia de San Juan (30°58´00’’ S & 67°17´00’’ W, 744 msnm), que corresponde a la distribución más occidental del Chaco Árido y pertenece a la provincia fitogeográfica del Chaco. La vegetación dominante conforma un bosque abierto xerófilo constituido por Schinopsis haenkeana, Aspidosperma quebracho-blanco, diversos algarrobos (Prosopis spp.) y Celtis ehrenbergiana. Entre los arbustos más representativos se encuentra Larrea divaricata, Mimozyganthus carinatus, Bulnesia foliosa, Prosopis torquata y numerosas gramíneas como Gounia paraguariensis, Chloris virgata, Aristida mendocina y Pappophorum caespitosum (^{Márquez, Ripoll, Dalmaso, Ariza, & Jordan, 2014}). La temperatura media anual es de 19.5 °C con una mínima y máxima promedio entre 11 y 26 °C, respectivamente. El período de máxima concentración de lluvias es de noviembre a marzo, con un promedio anual de 300 mm (^{Morello, Sancholuz, Blanco, & Protomastro, 1985}).

Trabajo de campo: Los muestreos se realizaron teniendo en cuenta tres periodos definidos por la actividad reproductiva. El período reproductivo (noviembre 2014) comprende cortejo, copula y fecundación; el período de reclutamiento (febrero 2015) en el cual sólo se observaron nacimientos y el período pos-reproductivo (marzo 2015) destinado a la reserva de cuerpos grasos, sin actividad reproductiva. Cada período de muestreo tuvo la duración de un día. El horario de muestreo fue de 9:00 a 19:00 h, cubriendo el periodo de actividad diaria de la especie. Para el agrupamiento de los tres períodos se tuvo en cuenta la biología reproductiva de L. chacoensis, ya que se conoce que tanto en machos como hembras los eventos reproductivos son marcadamente diferentes en cada período (Galdeano, com. pers). La técnica de captura fue mediante lazo o por captura manual. Se capturó un total de 44 individuos adultos (reproductivo: 17 individuos; reclutamiento: 10 individuos y en el período pos-reproductivo: 17 individuos). Inmediatamente después de la captura, se registró la temperatura corporal de campo de cada lagarto insertando una sonda 0.5 cm en la cloaca, utilizando un termómetro de lectura rápida (TES TP-K01, 1.6 mm, Taipei, Taiwán). Los individuos fueron manipulados por la cabeza para evitar la transferencia de calor. Registramos la LHC de cada lagarto utilizando un calibre Vernier (Lee Tools ± 0.02 mm) y la masa corporal (MC) con una balanza digital portátil (Pesola PPS 200, ± 0.1 g). Se consideraron hembras adultas aquellas que presentaron una LHC mayor a 45 mm (^{Pelegrin & Bucher, 2015}) y machos adultos aquellos individuos que superaron los 37 mm (^{Cruz & Ramírez Pinilla, 1996}). El sexo se diferenció de acuerdo a los caracteres dimórficos sexuales externos (^{Cabrera et al., 2013}). Se capturaron 21 hembras, de las cuales siete fueron identificadas como grávidas y 14 como no grávidas. El estado de gravidez de las hembras se detectó por palpación abdominal. La diferencia entre hembras grávidas y no grávidas se discriminó para el ensayo de temperatura seleccionada, ya que esta condición podría ser un factor modulador de T_sel (^{Labra et al., 2008}). Las capturas fueron autorizadas por la Secretaría de Ambiente, Dirección de Conservación y Áreas Protegidas de la provincia de San Juan (exp. no. 004047-2012, H.J.V).

Inmediatamente después de la captura se registraron las temperaturas microambientales en cada sitio. La temperatura del sustrato (T_s) se registró por contacto de la sonda del termómetro con el sustrato y la temperatura del aire (T_a) se obtuvo a 1 cm de altura del sustrato. Tanto T_s como T_a se registraron utilizando un termómetro de lectura rápida (TES TP-K02). Por otro lado, para registrar las temperaturas operativas (T_o) se utilizaron modelos biofísicos (66 x 15 mm) cilíndricos, huecos de cloruro de polivinilo (PVC) y de coloración gris opaca, simulando el tamaño corporal (sin cola) de un individuo adulto. Ambos extremos de los modelos fueron cubiertos con silicona líquida, dejando en uno de ellos un pequeño orificio en el centro que permite insertar en su interior una termocupla. Los modelos biofísicos de T_ofueron previamente calibrados en el laboratorio, utilizando comparaciones simultáneas de temperaturas corporales de los lagartos y los modelos de PVC. El calentamiento (± 40 °C) y enfriamiento (± 10 °C) se realizó por medio de una fuente artificial de calor y frío. La calibración se realizó por dos horas consecutivas (una hora para el calentamiento y una para el enfriamiento) y se utilizaron sondas tipo P-K01 para registrar cada un minuto simultáneamente las temperaturas de los modelos y las temperaturas corporales de los lagartos. El modelo de PVC de 66 x 15 mm mostró un mejor ajuste (Correlación de Spearman, T_{c (Modelo)}, r > 0.9, P < 0.001). Se utilizaron cinco modelos, cada uno fue conectado a un registrador de datos (HOBO © ProV2) previamente programado para que registre las temperaturas de los micrositios, cada cinco min, durante diez horas (de 9:00 a 19:00 h). El período de tiempo de registro de las T_ofue elegido teniendo en cuenta el rango de actividad de los lagartos (Martínez, com. pers). Para cada micrositio (bajo árbol, bajo arbusto, bajo roca, sobre roca y suelo desnudo) se colocó un modelo de PVC. Para la selección de los micrositios se consideraron los más utilizados por L. chacoensis (obs. pers.).

Trabajo de laboratorio: Los individuos capturados fueron trasladados al laboratorio de biología de la FCEFyN-UNSJ, para estimar la T_sel. Este ensayo se realizó siguiendo el protocolo estandarizado de ^{Hertz et al. (1993}). Se utilizó un terrario de madera con ocho sub-divisiones con el fin de colocar cada individuo en un carril independiente. Se logró un gradiente lineal de temperatura (17-65 °C) en concordancia con los estudios de ^{Ibargüengoytía, Renner, Boretto, Piantoni y Cussac (2007}), ^{Kubisch, Fernández e Ibargüengoytía (2011}, 2016). El extremo caliente se generó a partir de una línea de ocho lámparas de 70 watts. El extremo frío se logró enfriando el laboratorio a 17 °C, utilizando un aire acondicionado; este extremo coincidió con la temperatura ambiente del laboratorio alcanzando un rango de temperatura aproximado de 16-18 °C. La T_sel se obtuvo al adherir a cada individuo una termocupla ultrafina conectada a un dispositivo TC-08 USB (OMEGA® Precision Fine Wire Thermocouples, diámetro 0.5 mm). La termocupla se colocó en el lado ventral de los ejemplares, adhiriéndola mediante una cinta adhesiva hipo-alergénica. Cada individuo estuvo durante tres horas en este ensayo sin interferir ni manipular a los mismos durante el registro. Con los valores de T_sel de cada individuo se obtuvo un valor promedio. Se calculó el rango intercuartil de T_sel con los cuartiles del 25 y 75 % (T_sel-inferior y T_sel-superior), que representa los límites naturales en los que funciona el termostato hipotalámico (Hertz et al.,1993). Ninguno de los individuos murió durante el estudio y una vez culminados los ensayos fueron regresados al sitio de estudio.

Eficiencia en la termorregulación: Las tres variables térmicas registradas para la población (T_c, T_sel y T_o), fueron utilizadas para calcular la eficiencia en la termorregulación (E) por medio del protocolo propuesto por ^{Hertz et al. (1993}).

Se cuantificó la media de la precisión en la termorregulación (d_b), que es igual a la diferencia de la T_c con respecto al rango intercuartil de T_sel de cada individuo. Luego se calculó el índice de calidad térmica del ambiente desde la perspectiva de un organismo no termorregulador (d_e), como la diferencia de la T_o con respecto al rango intercuartil de T_sel de cada individuo. Se consideraron sólo valores absolutos. Si la T_c o T_o están por debajo del cuartil inferior, entonces d_b = rango intercuartil de T_sel inferior- T_c y d_e = rango intercuartil de T_sel inferior - T_o, respectivamente. Si la T_c o T_o están por encima del cuartil superior, entonces d_b = rango intercuartil de T_sel superior- T_c y d_e = rango intercuartil de T_sel superior - T_o, respectivamente. Cuando la T_c o T_o estuvo dentro del rango intercuartil de T_sel se consideró d_b y d_e igual a cero. Un valor alto de d_b y d_e indican precisión y calidad térmica baja. Siendo que un valor igual o cercano a cero brindaría una idea que los organismos son altamente precisos y el sitio donde se encuentran representa un hábitat térmicamente óptimo (Lara-Reséndiz, Díaz de la Vega-Pérez, Jiménez-Arcos, Gadsden, & Méndez-De La ^{Cruz, 2014}). Por último, la eficiencia en la termorregulación (E) fue calculada como: E = 1-(media d_b/media d_e), siguiendo a ^{Hertz et al. (1993}). Cuando el valor de E = 1 indica termorregulación activa, un valor de E = 0.5 indica un comportamiento termoconforme moderado y valores de E = 0 indican un comportamiento de termoconforme absoluto. Los valores negativos de E representarían a aquellos individuos que evitan hábitats térmicamente favorables (^{Hertz et al., 1993}).

Para evaluar el efecto de las variables microambientales sobre la temperatura corporal de campo de los individuos, se aplicaron Modelos Lineales Generalizados (GLM) con distribución de errores gaussiana y la función de enlace identity. La variable respuesta fue la T_c y las explicativas fueron T_s, T_a, LHC y MC; teniendo en cuenta el período y el sexo (^{Crawley, 2007}). Para conocer el efecto del período, sexo y LHC sobre T_sel, se utilizó un GLM con distribución gamma y función de enlace inverse. Para evaluar la significancia del período y sexo, que fueron tomadas para ambos GLM como variables categóricas, se utilizó la prueba de Wald (^{Sokal & Rohlf, 1995}). No obstante, la masa corporal se correlacionó con LHC (r > 0.7, P < 0.001) y por lo tanto se eliminó a MC de los modelos (^{Neter, Wasserman, & Kutner, 1990}). Esta selección de modelos se realizó por reducción de la devianza, como una medida del ajuste del modelo a los datos (^{Cayuela, 2011}).

Para evaluar la variación de la T_c entre período y sexo, se realizó un análisis de la varianza (ANOVA) bifactorial con interacción. Se utilizó como test a posteriori la prueba de Tukey HSD. Se probó la normalidad mediante la prueba de Shapiro-Wilks y la homogeneidad de varianza se analizó a través de la prueba de Bartlett. Para realizar la comparación entre las variables T_s y T_a, se utilizó la prueba de Mann-Whitney, debido a que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza. Para observar el efecto del período y sexo sobre T_s y T_a, se utilizó ANOVA bifactorial con interacción y como test a posteriori la prueba de Tukey HSD. Este último procedimiento también se realizó para analizar el efecto de los factores período y sexo sobre T_a. Finalmente, para comparar la T_o entre las diferentes variables categóricas (período y micrositio) y a su vez la comparación de los índices d_b y d_e según el período y sexo, se utilizaron las pruebas de Mann-Whitney y Kruskal Wallis. Todas las pruebas se trabajaron con un nivel de confianza del 95 %. Las pruebas estadísticas se realizaron con el software R, versión 3.2.2 (R Core Team, 2015) y SigmaPlot 11.0.

Resultados

Los resultados de T_c, T_sel, así como las T_a, T_s, d_b, d_e y E se muestran en la Tabla 1. El modelo obtenido con respecto a la relación de la T_c de los lagartos y las variables T_a, T_s, LHC, período y sexo; incluyó a la T_a como la única variable significativa (P < 0.001). Este modelo muestra que la T_a explicó un 62 % de la variación de T_c de los lagartos. La ecuación de regresión logística en el modelo seleccionado muestra que la T_c aumenta 1 °C cada 0.4 °C de la T_a (Fig. 1).

Fig. 1.  Fig. 1 Relación entre la temperatura corporal de campo (T_c) de Liolaemus chacoensis y la temperatura del aire (T_a), (P < 0.001, N= 44, T_c = 22.16+0.39(T_a) en el extremo sur del Chaco occidental, San Juan, Argentina.  Relation between field body temperature (T_b) of Liolaemus chacoensis and air temperature (T_a), (P < 0.001, N= 44, T_b = 22.16+0.39(T_a) in the extreme south of the western Chaco, San Juan, Argentina.  

La temperatura corporal de campo para el período pos-reproductivo fue 3.86 °C menor con respecto a la T_c del período reproductivo y 2.84 °C inferior a la T_c del período de reclutamiento (ANOVA, F_2,42 = 17.05, P < 0.001, Tabla 1, Fig. 2A). El sexo no tuvo un efecto significativo sobre T_c (ANOVA, F_1,43 = 1.0, P = 0.3). En los tres períodos el valor promedio de T_c se ubica dentro del rango intercuartil de T_sel (Fig. 2A). Al comparar las temperaturas microambientales T_a y T_s de la muestra total, se obtuvo que la T_s es mayor a T_a (Mann-Whitney, U = 503, Mediana_Ts = 34.6, Mediana_Ta = 29.4, P < 0.001, Tabla 1). Las temperaturas microambientales T_a y T_s, fueron menores en el período pos-reproductivo con respecto al período reproductivo y de reclutamiento (T_a, ANOVA, F_2,42 = 35.7, P < 0.001,T_s, ANOVA, F_2,42 = 8.2, P = 0.001, Tabla 1). La T_a y T_s donde se capturaron a las hembras en comparación con las temperaturas microambientales donde se capturaron a los machos fueron similares (T_a, ANOVA, F_1,43 = 0.02, P = 0.8, T_s, ANOVA, F_1,43 = 0.007, P = 0.9, Tabla 1).

Fig. 2.  Fig. 2 A. Variación de la temperatura corporal de campo (T_c) de Liolaemus chacoensis en función del período (reproductivo, reclutamiento y pos-reproductivo). Las líneas continuas indican el rango intercuartil de T_sel para el período pos-reproductivo y las líneas discontinuas señalan el rango intercuartil de T_sel para el período reproductivo y reclutamiento. Se muestra el valor medio y la desviación estándar. B. Variación de la temperatura operativa (T_o) de los modelos biofísicos de acuerdo al período. La línea horizontal indica la mediana, las barras de error superior e inferior de la caja indican los percentiles 90 y 10, respectivamente. Las líneas discontinuas indican el rango intercuartil de T_sel para la muestra total. Las letras indican diferencias significativas (P < 0.05).  A. Variation of field body temperature (T_b) of Liolaemus chacoensis as a function of the period (reproductive, recruitment and post-reproductive). The solid lines indicate the interquartile range of T_sel for the post-reproductive period and the dashed lines indicate the interquartile range of T_sel for the reproductive and recruitment period. The mean value and the standard deviation are shown. B. Variation of the operative temperature (T_e) of the biophysical models according to the period. The horizontal line indicates the median, the upper and lower error bars of the box indicate the 90th and 10th percentiles, respectively. Dashed lines indicate the interquartile range of T_sel for the total sample. The letters indicate significant differences (P < 0.05). 

La temperatura seleccionada no varió entre hembras grávidas y no grávidas (Mann-Whitney, U = 33.0; Mediana_grávidas = 36.5, Mediana_{no grávidas} = 31.5, N_grávidas = 7, N_{no grávidas} = 10, P = 0.8). Por lo tanto, en análisis posteriores se agruparon sólo como hembras. El modelo mínimo adecuado mostró que el sexo fue la única variable que influyó sobre la T_sel, con una devianza de un 11 % (Tabla 2). En hembras, la mínima temperatura seleccionada se registró a 19 °C, mientras que en machos fue de 23 °C. La máxima T_sel para hembras se observó a los 39 °C y para machos a 37 °C. Respecto a los límites del rango intercuartil de T_sel, se obtuvo que tanto el período, el sexo y la interacción de ambas variables tuvieron efecto sobre T_sel-inferior y T_sel-superior (Tabla 2). Para T_sel-inferior el modelo mínimo obtenido explica un 64 % y para T_sel-superior un 62 %. En el período reproductivo y reclutamiento, T_sel-inferior y T_sel-superior alcanzan temperaturas por encima de los 33 °C. A diferencia del pos-reproductivo, en donde T_sel-inferior y T_sel-superior se ubican por debajo de los 32 °C; particularmente, estas temperaturas fueron inferiores a los 26 °C en hembras pos-reproductivas (Tabla 1).

La T_o promedio para la muestra total fue de 38.7 ± 9.1 °C (intervalo 22.0 a 57.9 °C). Para el período reproductivo se obtuvo un valor de 44.3 ± 7.2 °C (intervalo 31.7 a 57.9 °C), en el de reclutamiento 37.2 ± 7.6 °C (intervalo 26.1 a 52.2 °C) y en el período pos-reproductivo fue 35.0 ± 8.6 °C (intervalo 22.0 a 53.8 °C), existiendo diferencias significativas entre periodos (Kruskal-Wallis, H = 937.7, g. l. = 2, P < 0.001, Fig. 2B). La T_o entre micrositios fue diferente, siendo significativamente mayor para el suelo desnudo (Kruskal-Wallis, H = 2255.8, g. l. = 4, P < 0.001, Fig. 2B). El índice de precisión en la termorregulación (d_b) de L. chacoensis fue similar entre períodos (Kruskal-Wallis, H = 2.9, g. l.= 2, P = 0.2) y sexo (Mann-Whitney, U = 144.5, P = 0.1, Tabla 1). En cuanto al índice de calidad térmica del hábitat (d_e), fue significativamente diferente entre períodos (Kruskal-Wallis, H = 12.3, g. l. = 2, P = 0.002), observándose una mayor calidad térmica en el período de reclutamiento (d_e = 0.6 ± 1.1) con respecto al reproductivo (d_e = 7.2 ± 2.8) y el pos-reproductivo (d_e = 4.3 ± 6.9). No obstante, no se encontraron diferencias sexuales en d_e (Mann-Whitney, U = 167.0, P = 0.4). Por otro lado, se observó que L. chacoensis se comporta como un termoconforme absoluto (E = 0.3). La tendencia a la termorregulación activa sólo se observó en el período reproductivo, particularmente cuando d_e fue mayor a cinco y d_b menor a dos (Tabla 1). La eficiencia mostro valores negativos cuando la calidad térmica del hábitat fue cercana a cero (Tabla 1).

Discusión

Los lagartos pertenecientes al género Liolaemus tienden a tener temperaturas corporales de campo similares, independientemente de las condiciones del lugar donde habitan (^{Fuentes & Jaksic, 1979}; ^{Valencia & Jaksic, 1981}; ^{Rocha, 1995}), lo cual es congruente con otros trabajos que demuestran que la biología térmica en los lagartos está filogenéticamente conservada (^{Bogert, 1949}; ^{Grigg & Buckley, 2013}; ^{Clusella-Trullas & Chown, 2014}). Sin embargo, existen estudios en el género como en L. nitidus, L. lemniscatus y L. tenuis, en donde la temperatura corporal de campo depende en gran medida de las temperaturas ambientales (^{Labra et al., 2008}). A su vez, también se observa una fisiología térmica flexible como en L. curis, L. leopardinus, L. montícola y L. nigroviridus (^{Rodríguez-Serrano, Navas, & Bozinovic, 2009}). En particular, la T_c de L. chacoensis se relacionó positivamente con la T_a, lo que indicaría que la temperatura del aire tiene un rol importante en la termorregulación de estos individuos. La importancia de la heliotermia en la termorregulación de lagartos ha sido reportada en otras especies del género, como L. ornatus, L. islugensis y L. koslowskyi (^{Marquet et al., 1989}; ^{Martori et al., 2002}). Por el contario, la temperatura del sustrato es elevada (6 °C por encima de la T_a, Tabla 1) lo cual explicaría que la T_s y T_c no estén relacionadas. Asimismo, la relación T_c-T_a no se modificó entre períodos, lo que demuestra una selección activa de micrositios (^{Huey & Slatkin, 1976}; ^{Huey, 1982}) durante toda la actividad reproductiva. El sexo tampoco influyó en el comportamiento heliotérmico, como lo observado en los lagartos L. tandiliensis (^{Stellatelli et al., 2018}). Por otro lado, la temperatura corporal en L. chacoensis no se relacionó con LHC; como lo mencionado en otras especies de Liolaemus (^{Carothers, Fox, Marquet, & Jaksic, 1997}; ^{Labra et al., 2008}; ^{Pincheira-Donoso, Hodgson, & Tregenza, 2008}; ^{Gómez Alés, Acosta, & Laspiur, 2017}). Estas evidencias apoyan lo propuesto por ^{Pincheira-Donoso et al. (2008}), que establecen que el tamaño corporal en Liolaemus no está relacionado con la termorregulación.

La temperatura corporal de L. chacoensis registrada en campo fue de 33 °C, en coincidencia con lo mencionado por ^{Laspiur, Villavicencio y Acosta (2007}), para una población de la especie en estudio (Tabla 3). El valor de T_c (33 °C) se encuentra dentro del rango reportado para Liolaemus, es decir, entre los 23.5 y los 37.7 °C mencionado por ^{Medina et al. (2012}). La T_c de L. chacoensis fue similar en la especie hermana L. olongasta (^{Cánovas, Villavicencio, Acosta, & Marinero, 2006}; ^{Córdoba, 2018}) e inferior a la T_c de las restantes especies que conforman el clado grosseorum y que habitan en localidades del desierto de Argentina, como L. grosseorum, L. darwinii (^{Espinoza, Wiens, & Tracy, 2004}; ^{Medina et al., 2012}) y L. laurenti (^{Espinoza et al., 2004}); estas temperaturas fueron iguales o superiores a los 36 °C (Tabla 3).

En los períodos, se observó el mismo patrón de variación tanto para la T_c de L. chacoensis como para las temperaturas microambientales (T_a y T_s) siendo, mayores en el período reproductivo y de reclutamiento con respecto al pos-reproductivo (Tabla 1). Esto coincide con lo hallado por ^{Cruz y Ramírez Pinilla (1996}), donde ellos establecen que el ciclo reproductivo de L. chacoensis está modulado por la temperatura ambiental.

Por otra parte, al comparar la T_c con la temperatura que los lagartos seleccionan en un gradiente térmico, L. chacoensis se encuentra activo a temperaturas corporales cercanas a sus preferencias térmicas (Fig. 2A). Estos resultados indican que esta especie obtiene los requerimientos termofisiológicos necesarios en su ambiente natural. En congruencia con lo observado para cuatro especies de Liolaemus de la Puna Argentina, L. irregularis, L. multicolor, L. albiceps y L. yanalcu (^{Valdecantos, Martínez, Lobo, & Cruz, 2013}).

La temperatura seleccionada fue de 32.8 °C, la cual es similar a lo reportado por ^{Cruz et al. (2014}) para una población de L. chacoensis y para el resto de las especies que conforman el clado grosseorum (Tabla 3). En particular, el sexo fue el único factor que afectó al valor promedio de T_sel en L. chacoensis, no obstante en hembras se obtuvo que la condición reproductiva no afectó la T_sel. Un patrón similar se observó en L. fuscus, L. tenuis, L. montícola y L. lemniscatus (^{Labra & Bozinovic, 2002}). Por el contrario, en hembras vivíparas la condición de preñez si modifica a T_sel (^{Labra & Bozinovic, 2002}; ^{Labra et al., 2008}), como en L. curis, donde se observó que la T_sel de las hembras preñadas fue menor en comparación con las hembras no preñadas (^{Núñez, 1996}). Con respecto al rango de temperaturas seleccionadas (inferior y superior), es importante destacar que se encontró afectado por el período y el sexo (Tabla 2). Asimismo, se observó que frente a una disminución de la actividad reproductiva y en coincidencia con una disminución de las T_a, en particular las hembras, alcanzaron un rango intercuartil inferior a 30 °C (22-26 °C). En coincidencia con lo mencionado por ^{Labra y Bozinovic, (2002}), donde ellos establecen que un cambio en el ciclo reproductivo provoca modificaciones en los parámetros termofisiológicos. Esto demuestra que el intervalo de temperaturas seleccionadas, en ausencia de restricciones ecológicas, en hembras de L. chacoensis es un parámetro flexible. Por otro lado, la T_sel no estuvo asociada al tamaño (LHC), si bien las hembras son de mayor tamaño que los machos, los cambios observados en las preferencias térmicas en L. chacoensis podrían estar relacionados a los cambios en cada evento del ciclo reproductivo y no en el tamaño.

En el período pos-reproductivo, la oferta térmica fue favorable, ya que T_o cayó dentro del rango de temperaturas que L. chacoensis selecciona en laboratorio (Fig. 2B). No obstante, para el período reproductivo y de reclutamiento, la T_o se ubicó fuera del rango intercuartil de T_sel. Como consecuencia, L. chacoensis podría seleccionar micrositios con alta calidad térmica como bajo árbol, aproximándose a los valores de T_sel, para poder llevar a cabo sus procesos fisiológicos. Esta selección coincide con lo observado en L. koslowskyi (^{Martori et al., 2002}), L. wiegmannii (^{Stellatelli, Vega, Block, & Cruz, 2013}), L. parvus (^{Gómez Alés et al., 2017}) y en cinco especies de lagartos del sudeste de Asia (^{Scheffers, Edwards, Diesmos, Williams, & Evans, 2014}).

El índice de eficiencia termorregulatoria mostró que L. chacoensis se comporta como un termoconforme absoluto (E = 0.3), como lo observado en los lagartos de la Patagonia Argentina L. bibronii (E = 0.4) (^{Medina, Gutiérrez, Scolaro, & Ibargüengoytía, 2009}) y L. boulengeri (E = 0.5) (^{Medina, Scolaro, Méndez-De La Cruz, Sinervo, & Ibargüengoytía, 2011}). Por otro lado, difiere con lo reportado en el grupo goetschi estudiado por ^{Moreno Azócar et al. (2013}), donde ellos mencionan que a excepción de L. cuyanus, las especies de este grupo son termorreguladoras activas. No obstante, la estrategia termorregulatoria observada en L. chacoensis coincide con lo expresado por ^{Huey y Slatkin (1976}) y ^{Huey (1982}), que establecen que los animales para alcanzar las temperaturas óptimas seleccionan activamente los micrositios en su ambiente natural. Sin embargo, en el período reproductivo tanto machos y hembras cambian hacia la termorregulación activa. Este cambio podría estar influenciado por las altas T_o registradas en este período (Fig. 3). Las hembras durante el período de reclutamiento evitaron micrositios térmicamente estables, alcanzando valores negativos de E, según ^{Hertz et al. (1993}) esto puede estar explicado por una mayor presencia de depredadores.

Fig. 3.  Fig. 3 Variación de la temperatura operativa (T_o) de los modelos en los diferentes micrositios (bajo árbol, bajo arbusto, bajo roca, sobre roca y suelo desnudo), también se indican los valores de la mediana de T_o y entre paréntesis el rango intercuartílico. La línea horizontal indica la mediana, las barras de error superior e inferior de la caja indican los percentiles 90 y 10, respectivamente. Las líneas discontinuas indican el rango intercuartil de T_sel para la muestra total. Las letras diferentes indican diferencias significativas (P < 0.05).  Variation of the operative temperature (T_e) of the biophysical in the different microsites (under tree, under bush, under rock, on rock and bare ground), also the values of the median T_e and in parentheses the interquartile range are indicated. Horizontal line indicates the median, the upper and lower error bars of the box indicate the 90th and 10th percentiles, respectively. Dashed lines indicate the interquartile range of T_sel for the total sample. Different letters indicate significant differences (P < 0.05). 

Finalmente, es importante destacar que los parámetros termofisiológicos deL.chacoensismostraron variación en los distintos períodos del ciclo reproductivo, cuando la temperatura ambiental comienza a elevarse. Además, mostró un comportamiento termoconforme, debido a la disponibilidad de micrositios térmicos que existen en su hábitat natural. No obstante, durante el periodo reproductivo se comportó como un termorregulador activo, ya que los micrositios térmicos presentaron una mayor T_o, quedando expuesto a parches más calientes; claramente la finalidad durante este período se focaliza en la búsqueda de pareja y copula.

Por consiguiente, este trabajo proporciona un marco de referencia a futuras investigaciones sobre posibles ajustes termofisiológicos a las condiciones térmicas en ambientales variables.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.