Materiales y métodos

Área de estudio: La Sabana de Bogotá hace parte de la región sur del altiplano Cundiboyacense sobre la cordillera Oriental de Colombia. Presenta una temperatura media anual de 13 °C, precipitación de 866 mm y altura promedio de 2 650 m (^{Guhl, 1981}; ABO, 2000). Originalmente se encontraba bosque alto andino, páramo, matorrales xerofíticos y humedales (CAR, 2000), donde actualmente domina la matriz urbana de Bogotá D. C., con humedales remanentes aislados, entre una extensión de 40 km en sentido Norte-Sur y de 20 km en sentido Oriente-Occidente que es la ciudad (^{Calvachi, 2003}).

Muestreo: Se seleccionaron siete humedales completamente rodeados por condiciones urbanas, que tenían registros históricos de C. apolinari (ABO, 2000; ^{Morales-Rozo, 2001}; ^{Rosselli & Stiles, 2012}, ^{Chaparro-Herrera, 2015}), así como áreas que ofrecían accesibilidad a los muestreos y acompañamiento institucional público o privado. Los humedales seleccionados fueron: Guaymaral, La Conejera, Juan Amarillo, Jaboque, La Florida, Gualí y Tibanica (Tabla 1, Fig. 1). Estos fueron visitados entre los meses de julio y diciembre de 2014, donde se realizaron 35 visitas y 88 puntos de conteo sin radio fijo. Estos puntos estaban distanciados entre si un mínimo de 150 metros, para abarcar el mayor perímetro, área y hábitats posibles en cada humedal (^{Ralph et al., 1996}). La abundancia fue estimada a partir de la sumatoria de individuos por punto de censo en cada humedal. En cada humedal se realizaron visitas y puntos de censo de la siguiente manera, de acuerdo al área total de cada uno: Guaymaral: cinco visitas, siete puntos (julio a octubre y diciembre). La Conejera: cinco visitas, 15 puntos (julio y octubre). Juan Amarillo: cuatro visitas, 12 puntos (julio y noviembre). Jaboque: seis visitas, 14 puntos (julio y noviembre). La Florida: cinco visitas, 12 puntos (agosto y noviembre). Gualí: cinco visitas, 17 puntos (agosto y diciembre), y Tibanica: cinco visitas, 11 puntos (julio y diciembre). En cada visita se ubicaron los mismos puntos de muestro por medio de georreferenciación. El muestreo fue realizado entre las 06:00 h y las 12:00 h con observaciones directas, mismo observador, con la ayuda de binoculares 8x 42 mm por un periodo de diez minutos por punto, durante los cuales se registraba la presencia y abundancia de la especie, así como aspectos comportamentales (canto, forrajeo, percha, interacciones y descripción de otro tipo de actividad observada). Pasado este tiempo en cada punto de censo y si la especie no se había detectado, se realizaba un “playback”, reproduciendo los cantos y llamados de la especie con grabaciones obtenidas de la página www.xeno-canto.org (número XC117660, XC117649) y del archivo de la guía sonora de los Andes colombianos (^{Álvarez-Rebolledo, Caro, Laverde, & Cuervo, 2007}), por un periodo de un minuto, esperando respuesta visual o auditiva. Se prestó particular atención a la presencia o no del parasito de cría chamón Molothurs bonarienses, en caso de su detección se hizo una cuantificación de individuos dado que está contemplado como una de las principales amenazas para C. apolinari (^{Velásquez-Tibatá, Gutiérrez, & Carrillo, 2000}; ^{Caycedo & Renjifo, 2002}; ^{Morales-Rozo & De la Zerda, 2004}; ^{Villaneda-Rey & Rosselli, 2011}).

Fig. 1.  Fig. 1 Humedales presentes en la Sabana de Bogotá seleccionados para determinar el estado poblacional de Cistothorus apolinari. Wetlands in the Sabana de Bogotá selected to determine the population status of Cistothorus apolinari. 

Coberturas vegetales: Se definieron cinco unidades de cobertura vegetal (sensu IGAC, 1994), con la adición de una basada en características históricas de uso de la especie en los humedales, así como con zonificaciones recientes (ABO, 2000; ^{Morales-Rozo, 2001}; Secretaria Distrital de Ambiente, 2008; ^{Rosselli & Stiles, 2012}) (Tabla 2), estas coberturas fueron corroboradas en visitas previas de campo. A partir de imágenes satelitales aportadas por el software Google Earth Pro. 7.1.5, se exportaron en máxima definición a ArcGIS 10.3 a escala 1:1 000, con una escala grafica de salida entre 1:2 500 a 1:14 000. Los contornos creados, se delimitaron, georreferenciaron, y digitalizaron por cada una de las categorías de cobertura definidas. Se cuantificó el área total de trabajo, el área por cobertura y el perímetro de cada humedal.

Análisis estadístico: Se cuantificó cuántas y cuáles coberturas vegetales usó C. apolinari, para conocer si la especie mantenía la preferencia o uso de hábitat que se halló en estudios anteriores en la Sabana de Bogotá (^{Morales-Rozo, 2001}; ^{Rosselli & Stiles, 2012}). Del total de puntos de censo, se realizó una sumatoria de los sitios de presencia por cada cobertura, en relación al porcentaje de disponibilidad total de cada cobertura para los humedales estudiados. Esto se complementó con un análisis de preferencia de hábitat o recursos siguiendo a ^{Montenegro y Acosta (2008}) mediante la cuantificación del número de veces que se observó en cada cobertura, sobre el número total de puntos realizados. Debido al elevado número de puntos sin detección de la especie, el censo proporcionó una gran cantidad de datos de cero (0), lo cual impidió realizar una regresión lineal por violación de supuestos de homocedasticidad y distribución normal de los residuos (^{Gotelli & Ellison, 2004}), por lo cual los datos se evaluaron como presencia-ausencia de registros de C. apolinari. Se realizaron regresiones logísticas para determinar qué variables influenciaron la probabilidad de encontrar a C. apolinari en cada área, utilizando como variables predictoras el porcentaje de extensión de cada cobertura vegetal, porcentaje de representación del espejo de agua, área, perímetro del humedal y el promedio de individuos de Molothrus bonariensis. Los análisis fueron realizados usando la función glm en R v3.1.3 (^{R Core Team, 2015}).

Resultados

Con un total de 63.6 h de observación se obtuvieron nueve registros de C. apolinari (siete visuales y dos auditivos) entre agosto y noviembre: un individuo en Tibanica, tres individuos en La Florida y cinco individuos en Gualí. Esto es equivalente al 6.17 % de detección en los puntos del estudio. Dado que los individuos no fueron capturados y marcados de manera individual para determinar si los avistamientos realizados en meses diferentes corresponden o no a individuos diferentes, se presume que esta especie es bastante fiel a sus sitios y territorios (^{Morales-Rozo & De La Zerda, 2004}; ^{Renjifo et al., 2016}), por lo cual cada individuo visto en cada censo se tomó como un individuo, a menos que claramente se observaran más de uno (o se observara y escuchara otro). Mediante la fotointerpretación, se identificó que no todos los humedales contenían todas las coberturas. En los humedales de Guaymaral, Gualí y Tibanica el área fue dominada por CV1, siendo en Gualí y Tibanica más del 50 % del área total de cada humedal, esta cobertura se presentó en todos los humedales evaluados. En Juan Amarillo, no se encontró la cobertura CV2 y en Jaboque, La Florida y Gualí ésta fue menor al 1 % del área del humedal, solo en Guaymaral esta cobertura presentó un mayor valor con 18.2 %. La cobertura vegetal CV3 presentó valores menores al 7 % en cinco de los siete humedales, siendo menor al 1 % en La Conejera. En La Florida y Gualí presentó valores superiores con 21 y 13.7 % respectivamente. Por su parte CV4, se presentó en todos los humedales con dominancia en Jaboque y La Conejera, donde se encontró en más del 40 % de la extensión, siendo menor en La Florida con 8 %. El espejo de agua abierto (C6), si bien también presente en todos los humedales fue muy reducido en Jaboque (3 %), con mayor cobertura el Juan Amarillo (55.2 %) y La Florida (31.4 %) (Tabla 3).

C. apolinari fue observado utilizando las coberturas como sitios de percha, vocalización y alimentación y sin registros de actividad reproductiva (elaboración de nidos o cría de polluelos). En el humedal de La Florida se observó en el junco (CV1) a dos individuos solitarios, uno en enea (CV2) y otro en la cobertura mixta de junco-enea (CV3), todos los registros hacia la zona sureste del humedal. En Gualí se observaron tres individuos (grupo) en junco (CV1) hacia el extremo norte del humedal, y una pareja en la mezcla de junco y enea (CV3) hacia la parte más sur, y al igual que en el anterior humedal, los registros fueron entre los meses de agosto y noviembre. Finalmente en Tibanica el único individuo observado se encontró entre juncos (CV1), hacia la entrada del humedal en la parte suroeste.

Como una aproximación a la preferencia de hábitat, se encontró que si bien la cobertura con mayor presencia en los 88 puntos de censo fue la vegetación flotante (CV4) con un 60.2 % de disponibilidad del total de los humedales, esta no fue utilizada por la especie (Tabla 4). La cobertura vegetal junco (CV1) fue la segunda más abundante, en 47 de los 88 puntos de censo (Tabla 4), siendo la más usada por C. apolinari con seis puntos de censo con detección, lo cual equivale a 11.2 % de uso. La siguiente cobertura vegetal en preferencia de uso fue la mezcla de junco-enea (CV3) con un 7.33 %, y por último enea (CV2) con 6.79 % (Tabla 4).

Respecto a la presencia de M. bonariensis, se encontró entre 0.9 y 2.61 individuos por hectárea; el humedal Gualí presentó el mayor número de individuos totales con 593 a lo largo del muestreo, pero también el mayor número en una sola visita con un valor aproximado de 260 individuos. En La Conejera se registró el segundo mayor número de individuos en un muestro con 150 individuos; para los siete humedales visitados en promedio el número de chamones no estuvo nunca por debajo de los 45 individuos. A partir de la regresión logística de presencia o ausencia de C. apolinari en relación con las variables seleccionadas, no fue posible identificar alguna que determinará la presencia de la especie (Tabla 5). Bajo esta regresión, las variables podrían tener mayor influencia serían la cobertura de junco (CV1) y de enea (CV2), donde la presencia de M. bonariensis podría ser otra variable para monitorear.

DISCUSIÓN

A lo largo de todo el muestreo se encontraron nueve individuos de C. apolinari, con registros en tres de los siete humedales evaluados. Estos registros se realizaron principalmente en coberturas de junco (Schoenoplectus californicus) y de enea (Typha spp.), y aunque se detectó que la especie muestra preferencia por dichas coberturas entre las disponibles en cada humedal, no se encontró una variable vegetal o física del humedal que pudiera contribuir significativamente con su presencia en los mismos.

En una perspectiva histórica sobre el estado poblacional de C. apolinari, se tiene un primer registro metódico de ^{Morales-Rozo (2001}) quien encontró 27 individuos (18 en Tibanica, 6 en La Conejera y 3 en La Florida). En 2012 ^{Rosselli y Stiles (2012}) reportaron para La Conejera 2 individuos, Juan Amarillo 5, Tibanica 5 y Gualí 20. Estos últimos reportes históricos constituirían los más altos a la fecha, indicando en comparación con este estudio, que las poblaciones de este cucarachero son susceptibles de fluctuaciones en los humedales estudiados. La población de Tibanica presentaría, en este lapso de tiempo, una posible reducción del 94 %, la del humedal de Gualí 75 %, mientras que en relación a los individuos del humedal Juan Amarillo, no es posible hacer la misma comparación pues por cuestiones de logística en este trabajo solo se censó el tercio alto, mientras en el trabajo de ^{Rosselli y Stiles (2012}) en todo el humedal se reportaron cinco individuos, por lo cual no se puede aseverar que esta especie no se encuentre hoy en día en esta localidad. Para humedal La Conejera, los muestreos se realizaron en recorridos similares a los de ^{Morales-Rozo (2001}) y ^{Rosselli y Stiles (2012}), por lo que podría considerarse una extinción local de la especie en dicho humedal. Por su lado la población que parece ser más estable, pero con un número muy bajo de individuos, es La Florida.

Al comparar los 27 individuos reportados por ^{Morales-Rozo (2001}), los 32 individuos de ^{Rosselli y Stiles (2012}), con los nueve individuos del presente estudio, se pone de manifiesto que la población de los humedales de la Sabana de Bogotá tiene una tendencia a la reducción desde el 2001 (^{Morales-Rozo, 2001}; ^{Rosselli & Stiles, 2012}), con una posible disminución del 85.1 % de la población. Si bien las metodologías en cada estudio difirieron en sus recorridos específicos, teniendo en cuenta que en todas se reportó número de individuos totales, esto puede ser una forma de aproximarse a estas comparaciones. Al ser C. apolinari una especie altamente territorial y sedentaria (^{Kroodsma et al., 1999}; ^{Morales-Rozo, 2005}; ^{Morales-Rozo & De la Zerda, 2004}; ^{Renjifo et al., 2016}), podría indicar que la especie este sufriendo extinciones puntuales, en lugar de considerar posibles oportunidades de dispersión por entre una matriz altamente inhóspita.

^{Morales-Rozo (2001}) reportó de forma exclusiva a C. apolinari sobre junco en todos los humedales, lo cual difiere del presente trabajo para La Florida, en donde se observó el uso de tres coberturas diferentes: junco, enea y junco-enea; mientras que en Tibanica la cobertura de uso fue nuevamente junco. En cuanto a lo reportado por ^{Rosselli y Stiles (2012}) solo se presentó cambio en el humedal Gualí, en este se encontró el uso de la cobertura junco-enea. Las coberturas vegetales en el humedal de Guaymaral, La Conejera, Jaboque y Tibanica, y sus dominancias, fueron similares a lo encontrado por ^{Rosselli y Stiles (2012}), pero en Juan Amarillo y Gualí la dominancia de estas cambió, pudiendo relacionarse con la limitación de muestreos al tercio alto del humedal debido a condiciones de seguridad. La cobertura más dominante fue el espejo de agua, seguido de vegetación de ronda y el junco, difiriendo a lo encontrado por ^{Rosselli y Stiles (2012}), los cuales reportan la vegetación flotante como la más abundante. En Gualí, la cobertura dominante, con más del 50 % del área, fue junco, seguido de la asociación vegetal junco-enea, mientras que en 2012, la vegetación flotante era la más dominante seguida del junco (^{Rosselli & Stiles, 2012}). Esto podría responder en alguna medida al manejo activo que se ha realizado en los diferentes humedales por diferentes entidades a cargo de estas zonas (como la Empresa de Acueducto y Alcantarillado de Bogotá y la Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca), en cuanto la remoción de cobertura vegetal flotante. En Gualí, se observó una extensa intervención mecánica en la extracción de vegetación flotante durante el periodo de estudio con retroexcavadora, lo cual pudo haber modificado las proporciones de las coberturas, llevando a un aumento de junco y enea, favoreciendo a la población de C. apolinari en este humedal. A primera vista, esto podría parecer una intervención positiva para la especie de cucarachero, sin embargo hasta donde esto pueda ser extendido en otros humedales queda por definir, pues previo al muestreo se presentó en Tibanica la remoción de lodos del canal adyacente a este, actividad similar a la desarrollada en Gualí, pero que en este caso llevó posiblemente, a una pérdida de cobertura de junco (J. Rodríguez Linares obs. pers.).

Solo para tres humedales es posible hacer una comparación directa en relación con las coberturas de 2001 (^{Morales-Rozo, 2001}) con el número de individuos de la especie de interés, a pesar que en dicho trabajo no se realizó cuantificación de las coberturas, sin embargo mediante la interpretación de la cartografía presentada en encontramos que en La Conejera se encuentra que se mantiene la vegetación flotante como la cobertura dominante, mientras que para la Florida y Tibanica se encuentran cambios con una dominancia del espejo de agua en lugar de junco en donde en el último la cobertura más dominante actual es espejo de agua versus junco, mientras que en el humedal La Florida el espejo de agua sigue siendo la más dominante, con aumento en junco como la segunda más abundante y no la vegetación flotante. Estos cambios en dominancia de las coberturas podrían estar relacionado con cambios temporales dentro del régimen del sistema como por ejemplo por el asentamiento de la vegetación, la cual tiene fundamento en las fluctuaciones climáticas (^{Andrade, 1998}), el manejo particular que se realiza a cada uno de los humedales, la calidad de agua (^{Castro et al., 2005}), y la cercanía de vías y centros poblados (^{Etter et al., 2006}). Si C. apolinari requiere de coberturas específicas que se están viendo alteradas por las modificaciones paisajísticas, sus poblaciones serán cada vez menores.

Los bajos números de C. apolinari en la última década y el continuo descenso de sus poblaciones se postulan están relacionados directamente con la degradación y perdida de su hábitat (^{Rosselli et al., 2016}), de manera conjunta con otras amenazas, dentro de las cuales se encuentra el parasitismo social por parte de M. bonariensis, fenómeno que reduce el éxito reproductivo de las ya diezmadas poblaciones de C. apolinari (^{Morales-Rozo, 2005}; ^{Villaneda-Rey & Rosselli, 2011}; ^{Rosselli et al., 2016}). Durante este trabajo no se observaron eventos de parasitismo directo o de alimentación de juveniles de M. bonariensis por parte de C. apolinari, pero si sobre Zonotrichia capensis, en los mismos puntos donde se observó C. apolinari, particularmente en La Florida. A diferencia de ^{Villaneda-Rey y Rosselli (2011}), en los humedales La Conejera, Guaymaral, Tibanica y Gualí, el número de individuos por hectárea de M. bonariensis fue reportado entre 0.32 y 0.50, mientras que en este estudio para los mismos humedales, se encontraron entre 0.9 y 2.61 individuos por hectárea, con un mayor incremento en La Conejera donde el número pudo haberse quintuplicado. ^{Villaneda-Rey y Rosselli (2011}), ya hacían referencia a que dado el bajo número de C. apolinari, la presencia de unos pocos M. bonariensis podría ser devastadora para la supervivencia de esta especie, pero con la cantidad de M. bonariensis encontrados en este estudio, sería de esperarse que su contribución en procesos de declive poblacional de C. apolinari sea aún más contundente.

En el modelo de regresión con las cinco coberturas vegetales evaluadas, porcentaje de espejo de agua, área, perímetro del humedal y promedio de individuos de M. bonariensis, no se encontró ninguna variable significativamente relacionada o no con la presencia de C. apolinari, en donde por ejemplo se encontró tanto en humedales de área pequeña (16.65 ha) como Tibanica, hasta humedales de área grande como Gualí (100.71 ha). En humedales con diferentes porcentajes de abundancia para la cobertura vegetal clave para la especie como el junco (Schoenoplectus californianus), como en el humedal Gualí con el 62.6 % y La Florida con el 23.2 %; esta variable tampoco fue indicativa de presencia, aun cuando esta podría tener algún soporte estadístico como influyente en la determinación de la presencia de la especie. En los valores de la regresión logística, tampoco se encontró relación entre C. apolinari y la presencia de M. bonariensis, sin que esto permita descartar de inmediato que la interacción con esta especie no sea un factor determinante de la baja abundancia y presencia. Si se considera que la regresión se realizó bajo las condiciones actuales, es muy difícil definir de qué forma las interacciones pasadas entre las especies fueron las que contribuyeron específicamente en los resultados de números de individuos a la fecha. Más aun, cuando la abundancia de C. apolinari ya era baja en lo reportado por ^{Morales-Rozo (2001}), donde la única relación encontrada fue el tamaño del parche de junco, de entre 0.05 a 5 ha y alturas de este mayores a dos metros, tamaños que encontramos en los sitios de estudio y en los cuales no se encontró la especie. Incluso ^{Rosselli y Stiles (2012}), con números más elevados de individuos, y con 28 variables ambientales y 19 humedales, definen que la presencia de C. apolinari, estaría relacionada con alrededor de 13 variables conjuntas, entre ellas la relación área/perímetro, las coberturas vegetales y abundancia de M. bonariensis, mostrando que C. apolinari es una especie que requiere de alta especificidad de hábitat.

C. apolinari se encuentra afectado por procesos acorde al paradigma de las poblaciones pequeñas, en los cuales, procesos de autoecología, endogamia, cuellos de botella y deriva génica (^{Caughley, 1994}), generarían eliminación completa de poblaciones, como lo observado en las poblaciones del cóndor californiano (Gymnogyps californianus), donde su continuo descenso poblacional hasta de 19-21 individuos en 1983, generó la necesidad de manejo en cautiverio con herramientas genéticas para su recuperación en vida silvestre (^{Ralls & Ballou, 2004}). Queda la pregunta abierta sobre cuál sería la capacidad de movilidad de esta especie entre posibles hábitats fuentes y sumideros, y si es que hubiera opción de abordar su conservación en el marco de metapoblaciones (^{Theodorou, Souan, & Couvet, 2009}; ^{Bergerot, Julliard, & Baguette, 2010}; ^{Mouquet, Matthiessen, Miller, & González, 2011}), basados en el principio de conectividad funcional, que ha sido poco estudiada en estos ecosistemas urbanos (^{Haig, Mehlman, & Oring, 1998}). Sería importante considerar que dada la cercanía geográfica entre los humedales de Gualí-La Florida-Jaboque (3.0 km lineales entre Gualí y La Florida, 1.1 km entre la zona de registros en La Florida y Jaboque), e incluso Juan Amarillo (a 2.2 km lineales de Jaboque), estos tres humedales podrían actuar bajo un marco no solo metapoblacional sino de metacomunidades (^{Leibold et al., 2004}), que permitiría la conservación de la especie, pero esto queda por definirse por metodologías de seguimiento telemétrico o estructuras genéticas.

Dados los resultados obtenidos en este estudio, hacemos un llamado urgente a conocer el estado poblacional de esta especie en otras áreas de su distribución para poder determinar las acciones específicas en cada área; dado que de no tomarse medidas de inmediato la especie podría extinguirse en pocos años. Importante conocer los estados poblacionales de C. a. apolinari en la laguna de Fúquene (Cundinamarca) y Tota (Boyacá), en donde se han calculado cerca de 200 y 356 individuos respectivamente (^{Rosselli et al., 2016}), siendo la mayor concentración de individuos remanentes, números que igualmente están muy por debajo de dar alguna tranquilidad en procesos poblacionales. Esta información debería lleva a acciones de conservación inmediatas dirigidas a la especie. Por un lado, la protección estricta de sitios con tamaños poblacionales muy bajos, en donde se pueda hacer una restauración activa encaminada a aumentar las zonas de juncos y enea, y por otro, en aquellas localidades con mayor número de individuos, propender activamente por el incremento de las coberturas de preferencia de la especie, a la vez que se desarrolla trabajo de apropiación y valoración por parte de las comunidades humanas aledañas. Esto dado que se hacen algunos usos no sostenibles de estas especies vegetales que pueden afectar sus procesos de establecimiento y reproducción. Igualmente, mantener el monitoreo sobre las interacciones de especies invasoras como el chamón, con el cucarachero y otras aves, para definir si fuera necesario medidas de control población a este parasito de cría. Estas acciones no solo beneficiarían a C. a. apolinari, sino que actuando como especie sombrilla beneficiaria a otras que habitan humedales en el altiplano Cundiboyacense, y que también presentan alguna categoría de amenaza nacional como la tingua bogotana Rallus semiplumbeus, el pato turrio Oxuyra jamaicensis, el doradito oliváceo Pseudocolopteryx acutipennis, la tingua de pico verde o moteada Porphyriops melanops, entre otras.