Materiales y métodos

Área de estudio y muestreo: Se localiza en el Ejido Ojo de Agua, La Independencia, Chiapas (16° 09´ 24” N - 91° 45°29” O), a una altitud de 1 527 msnm (Fig. 1) (^{INEGI-CONAGUA, 2007}). La región hidrológica la conforman los ríos Grijalva-Usumacinta, el origen de las rocas es sedimentario (^{INEGI, 2005}). Los suelos predominantes son litosoles (^{INEGI, 2007}). El clima es templado subhúmedo con una temperatura media de 12 a 18 °C y una precipitación anual de 1 500 mm (^{García, 1998}). La vegetación presente es secundaria arbustiva, bosque de pino-encino, bosque mesófilo de montaña y bosque de pino (^{Rzedowski, 1978}).

Fig. 1 Sampling area of Pinus oocarpa at the Ejido Ojo de Agua, La Independencia, Chiapas and climatological stations considered for the dendroclimate analyzis. 

Durante septiembre y noviembre 2016, se tomaron muestras de P. oocarpa empleando un muestreo selectivo. Se seleccionaron 34 árboles de los especímenes más longevos, libres de daños mecánicos, plagas y enfermedades. A cada árbol seleccionado, se le extrajo dos virutas (núcleos de crecimiento), en su mayoría a 1.30 m sobre el nivel del suelo con taladro de Pressler, se obtuvo un total de 65 núcleos de crecimiento (incrementos radiales).

Análisis de laboratorio: Las muestras se prepararon para su análisis en el Laboratorio de Dendrocronología del CENID-RASPA, INIFAP, Gómez Palacio, Durango, México. Cada muestra fue montada en una base de madera para dar mayor firmeza y resistencia a las muestras. Una vez que se pegaron firmemente, se procedió a realizar un lijado para resaltar las estructuras de crecimiento, utilizando lijas de diferente grano (120-1 200). Se realizó un pre-fechado de los anillos de crecimiento anual mediante gráficos de crecimiento (Skeleton plots) (^{Stokes & Smiley, 1996}). Las muestras de P. oocarpa presentaron alta frecuencia de anillos dobles o falsos, para distinguir estos anillos, se compararon patrones de crecimiento entre muestras del mismo árbol y posteriormente entre árboles, siguiendo las sugerencias de Stokes y Smiley (1996). Realizado el pre-fechado, se midió el crecimiento total anual, longitud de madera temprana y de madera tardía de cada una de las muestras, empleando un sistema de medición Velmex de 0.001 mm de precisión.

Análisis estadístico: La calidad del fechado de las series obtenidas (anillo total, madera temprana y madera tardía), se verificó con el programa COFECHA (^{Holmes, 1983}), el cual estandariza cada serie y analiza estadísticamente el fechado al correlacionar sucesivamente segmentos de 50 años con traslapes de 25 años, compara cada serie individual con todas las muestras y con la serie promedio; con base en este procedimiento, se identifican errores en el fechado atribuidos a la formación de anillos falsos o la no formación de anillos (anillos ausentes) en años particulares.

Fechado cada crecimiento, con el programa ARSTAN se generaron las cronologías o índices de anillo total, madera temprana y madera tardía. Se aplicó la mejor curva de ajuste (exponencial negativa, lineal, entre otras) a cada serie de crecimiento (^{Cook, 1987}), para remover la varianza debido a factores biológicos (competencia y liberación) y geométricos (el área de fuste se incrementa con la edad y el crecimiento anual tiende a disminuir al distribuirse en una mayor superficie) no relacionados con el clima y maximizar la varianza debida a factores ambientales (factores climáticos y atmosféricos) que afectan la población. Al dividir el valor del ancho del anillo entre el valor correspondiente de la curva, se obtuvo el índice de crecimiento para cada año. Finalmente, al promediar los índices anuales de las series individuales, se generó la cronología del sitio. El programa ARSTAN produce tres cronologías, estándar, residual y arstan, para el presente estudio, se trabajó con la cronología estándar por conservar la variación de media y alta frecuencia y registrar los mejores resultados al relacionarla con variables climáticas.

El potencial de P. oocarpa para registrar la variabilidad climática regional, se determinó mediante un análisis de función de respuesta, para lo cual, se relacionaron los datos promedio mensuales regionales (44 años: 1961-2004), tanto de precipitación (estaciones Comitán, Margaritas, Santa Elena y Tziscao) como de temperaturas máximas y mínimas (estaciones Comitán y Santa Elena) (Cuadro 1, Fig. 1) con los índices de la cronología estándar de ancho de anillo, madera temprana y madera tardía. La información climática de estas estaciones se tomó del programa Extractor Rápido de Información Climática (ERIC III) (^{IMTA, 2009}).

En el programa Excel, se corrieron análisis de correlación de Pearson entre la cronología estándar de anillo total, madera temprana y tardía con las variables climáticas. Se definieron los meses con mayor correlación y el periodo estacional que más influye en el crecimiento de P. oocarpa. Estos análisis se verificaron y validaron estadísticamente, utilizando el programa STATISTICA Kernel Release 5.5 (^{Stat Soft Inc., 2000}). Finalmente, con este mismo programa, se corrieron modelos de regresión entre las variables climáticas (precipitación, temperatura máxima y mínima) y los índices de anillo, con el fin de definir el potencial de la especie para reconstruir variables climáticas y determinar aquellas que mejor explicaran la variabilidad interanual.

Resultados

Anillos de crecimiento de P. oocarpa: De un total de 65 muestras de 34 árboles de P. oocarpa, después de un riguroso reconocimiento de cada anillo e identificación de problemas de crecimiento (anillos falsos y ausentes), se lograron fechar 30 muestras (46 %) de 22 árboles. El resto de las muestras (54 %) no se logró fechar por presentar alto porcentaje de anillos falsos y períodos de supresión. Para las 30 muestras datadas, se determinó un alto porcentaje de anillos falsos (8 a 60 %); donde 1991 y 1997 sobresalieron con 57 % y 52 %, respectivamente (Fig. 2).

Fig. 2 False ring percentages in the majority of Pinus oocarpa growth years. The lowest percentage at the beginning of the figure is due to the sample depth and not to lower ring false formation. 

Los años 1981, 1984, 1985, 1997 y 1999, son un ejemplo de los anillos falsos que registra el crecimiento de P. oocarpa en esta región del trópico mexicano (Fig. 3). Sin embargo, algunas muestras para años específicos no registran problemas de formación de anillos falsos, un ejemplo es el año 1994, que representa un crecimiento normal, condición atípica en la especie para esta región del país (Fig. 3). A pesar de los problemas de crecimiento que presenta P. oocarpa y que dificulta su fechado, se logró determinar un patrón de crecimiento entre muestras. Los resultados de COFECHA indicaron una correlación altamente significativa entre series (r = 0.50; P < 0.01) (Cuadro 2). Se lograron generar cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía para los últimos 91 años (1925-2015).

Fig. 3 Precipitation and temperature climograms for different years (left) and annual growths of Pinus oocarpa (right) that show the characteristic false rings formation in the most years as a response to a decrease in humidity conditions and an increase in temperature at the beginning of the growing season (right). The bar in gray indicates the period February-March with constant decrease in precipitation and increase in temperature. 

Respuesta del crecimiento a la precipitación: Los análisis de correlación entre la cronología estándar y los datos climáticos de la precipitación regional (1961-2004), indican que la precipitación promedio mensual presenta correlaciones positivas con las cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía, excepto el mes julio, que registró una relación negativa con la cronología de madera tardía (r = -0.0071) (Fig. 4). Los meses de marzo, abril, mayo, noviembre y diciembre, registran correlaciones significativas (p < 0.05) con las cronologías de anillo total y de madera temprana de P. oocarpa, y los meses de abril, mayo y diciembre con la cronología de madera tardía (p < 0.05; Fig. 4).

Fig. 4 Correlation coefficient between monthly average precipitation and accumulative from 1961 to 2004, and total annual ring, earlywood and latewood indexes of Pinus oocarpa. The black bars represent significant correlations (P < 0.05). 

Al considerar la precipitación acumulada, se observan correlaciones significativas (P < 0.05) para las cronologías de anillo total, madera temprana, y madera tardía con la precipitación enero-abril, enero-mayo y enero-junio. Sin embargo, la mayor correlación se determinó con el período enero-mayo para las tres cronologías (Fig. 4). La cronología de madera temprana registra la más alta correlación con la lluvia estacional enero-mayo (invierno-primavera) (Fig. 4).

Al relacionar únicamente los índices de anillo con la precipitación acumulada de los meses con mayor correlación (marzo-mayo), se observó la mayor relación significativa (P < 0.05) con las cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía, con asociaciones de 0.70, 0.71 y 0.53, respectivamente (Fig. 5). Correlaciones que superan a las observadas para el período enero-mayo. El análisis de regresión indica potencial para reconstruir la variabilidad de la precipitación de la estación de primavera, considerando como variable independiente la cronología de madera temprana, serie que registra el mayor coeficiente de correlación y por lo tanto explica la mayor variabilidad de la lluvia estacional (Cuadro 3, Fig. 6).

Fig. 5 Relationship between March-May seasonal precipitation and total annual ring width, earlywood and latewood indexes of Pinus oocarpa. 

Fig. 6 Scatter plots for the best regression models for climate variables and earlywood and latewood chronologies 

Respuesta del crecimiento a la temperatura: La relación entre las cronologías de anillo total, madera temprana y tardía con los datos climáticos promedio mensual de temperatura mínima y máxima, indicó que la temperatura mínima mensual, presenta correlaciones positivas con las cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía (Fig. 7). La temperatura mínima registra correlaciones significativas (P < 0.05) con las cronologías de anillo total y madera temprana para todos los meses del año, mientras que la cronología de madera tardía, presenta correlación significativa (P < 0.05) para los meses de febrero, marzo, abril, mayo, noviembre y diciembre (Fig. 7).

Fig. 7 Correlation coefficients between monthly average minimum and maximum temperature from 1961 to 2004, and total annual ring width, earlywood and latewood indexes of Pinus oocarpa. Black bars represent a significant correlation (P < 0.05). 

Al considerar la temperatura mínima promedio por períodos, se determinó que todos los meses presentan correlaciones significativas (P < 0.05) con las cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía. Sin embargo, el periodo estacional marzo-mayo es el que influye de manera más importante (P < 0.05) en el crecimiento de P. oocarpa para las tres cronologías, con valores de 0.70, 0.73 y 0.53, respectivamente (Fig. 8). La mayor correlación se obtuvo con la cronología de madera temprana, por lo que se consideró como variable independiente en el modelo de regresión con fines de reconstrucción de esta variable (Cuadro 3, Fig. 6).

Para el caso de la temperatura máxima mensual, se determinó una relación significativa (p < 0.05) con las cronologías de anillo total, madera temprana y madera tardía de forma consistente para los meses de julio, septiembre y octubre (Fig. 7). Las correlaciones entre la temperatura máxima con las cronologías de anillo total y madera temprana para los meses de enero-mayo y diciembre no son significativas (P > 0.05), por el contrario, para algunos meses (febrero y marzo) son negativas. En contraste, la cronología de madera tardía presentan correlaciones significativas (P < 0.05), con los meses de enero y marzo, y las mayores correlaciones (P < 0.05) se registran en noviembre y diciembre.

Al relacionar la temperatura máxima promedio de septiembre y octubre con las cronologías de anillo total y madera temprana, se determinó una relación significativa (P < 0.05) de 0.59 y 0.57, respectivamente (Fig. 8). Sin embargo, la mayor correlación se observó entre la temperatura máxima septiembre-enero y la cronología de madera tardía r = 0.71 (P < 0.05) (Fig. 8). Existe una importante influencia de la temperatura en el crecimiento de P. oocarpa en esta región de Chiapas. La temperatura mínima juega un papel importante en el crecimiento de la madera temprana y la temperatura máxima en el desarrollo de la madera tardía. Las cronologías generadas con base en los anillos de crecimiento de P. oocarpa presentan potencial para reconstruir la temperatura mínima marzomayo con base en la cronología de madera temprana y la temperatura máxima septiembreenero con base en la cronología de madera tardía (Cuadro 3, Fig. 6).

Fig. 8 Best correlations between seasonal minimum temperature, from March to May, and the total annual ring, earlywood and latewood indexes, as well as, between seasonal maximum temperature, from September to October, and the total annual ring and earlywood; and between seasonal maximum temperatures, from September to January, with the latewood index 

Discusión

Anillos de crecimiento de P. oocarpa: Los anillos de crecimiento anual de los árboles están influenciado por varios factores ambientales que interactúan entre sí, como radiación solar, temperatura, precipitación, contenido de nutrientes del suelo, entre otros. Dependiendo de las condiciones ambientales y de las especies, uno o más de estos factores pueden limitar el crecimiento (^{Fritts, 1976}; ^{Bogino & Bravo, 2008}). El crecimiento radial de P. oocarpa muestra estructuras anatómicas como madera temprana y madera tardía; así mismo, anomalías en la densidad de la madera conocidas como anillos falsos que pueden relacionarse con eventos hidro-meteorológicos (Fig. 3). Por ejemplo, la disponibilidad de humedad invernal, favorece el crecimiento inicial de P. oocarpa (Fig. 4), una disminución de humedad y altas temperaturas durante los meses de febrero y marzo propician un cese en la actividad cambial del árbol, dando paso a la formación de una banda de crecimiento falsa (Fig. 3). Como lo sugiere ^{Vaganov, Hughes y Shashkin (2006}), la actividad secundaria del crecimiento de P. oocarpa en el área de estudio parece desencadenarse con las lluvias que se presentan al final de la primavera e inicio del verano. La Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT) está relacionada con el inicio de la temporada de lluvias en estas latitudes, produciendo precipitaciones durante el verano (^{Curtis, 2002}). Esta condición está asociada de manera positiva con el crecimiento de la madera temprana de P. oocarpa (Fig. 4), caracterizada por grandes traqueidas, paredes celulares delgadas y gran lumen.

Para realizar un análisis dendroclimático, la identificación correcta del inicio y final del anillo de crecimiento anual es un paso fundamental para lograr una datación confiable (^{Stokes & Smiley, 1996}; ^{Stahle, 1999}). La comparación de los patrones de crecimiento con base en el fechado cruzado empleando gráficos de crecimiento o “skeleton plots”, permitieron identificar y discriminar problemas de crecimiento. Esta técnica trata no solo de la sincronización, es útil para reconocer anillos falsos, perdidos y permite corregir y asignar el año exacto a cada anillo, es el principio más importante en dendrocronología (^{Fritts, 1976}; ^{Cook, 1985}; Stokes & Smiley, 1996). La datación cruzada permite estar seguros sobre la fecha de cada anillo de crecimiento en muestras diferentes. Adicionalmente, se empleó el programa COFECHA que considera la posible existencia de anillos falsos mediante la falta de una buena correlación entre muestras (^{Holmes, 1983}).

La dificultad para lograr un fechado correcto de los crecimientos anuales de P. oocarpa atribuido a la formación de anillos falsos y períodos de supresión, ha sido reportado en estudios dendroclimáticos desarrollados en Centroamérica (^{Hastenrath, 1963}; ^{Szejner, 2011}). El fechado de 46 % de las muestras de P. oocarpa en este estudio, corrobora lo planteado por ^{Villalba (1990}), ^{Lara y Villalba (1993}) y ^{Neira (1995}), quienes han documentado, que el porcentaje de muestras fechadas, puede variar de 43 a 90 %.

A pesar de los problemas de crecimiento que presenta P. oocarpa, los resultados de COFECHA indicaron una correlación significativa entre series (r = 0.50; P < 0.01), superando los parámetros estadísticos que dicho programa establece (r = 0.3281, P < 0.01) (^{Holmes, 1983}). Los parámetros estadísticos de esta serie son similares a los reportados para P. oocarpa en el bosque La Primavera, Jalisco (^{Villanueva et al., 2018}) y la Reserva de la Biosfera Sierra de las Minas (RBSM) en Guatemala (^{Cerano et al., 2008}); pero superiores a los parámetros determinados por ^{Szejner (2011}) en el sitio Pedernal en Guatemala (Cuadro 2). Estos resultados indican la sensibilidad de P. oocarpa a los cambios ambientales y su potencial para emplearse en el desarrollo de reconstrucciones dendroclimáticas (^{Fritts, 1976}; ^{Delgado, 2000}; ^{Grissino-Mayer, 2001}). Se logró generar una cronologia para los últimos 91 años (19252015) y con base en estos resultados, se cubre el primer objetivo y se da respuesta a la primera pregunta de investigación.

Respuesta del crecimiento a la precipitación: Los análisis de correlación entre la cronología y los datos climáticos de la precipitación regional (1961-2004), indican que la precipitación presenta correlaciones positivas con el crecimiento de P. oocarpa. Sin embargo, los meses del período estacional inviernoprimavera indican una mayor influencia en el crecimiento. Una respuesta similar del crecimiento de P. oocarpa a la lluvia estacional invierno-primavera, se reportó para el bosque La Primavera en Jalisco (^{Villanueva et al., 2018}). Sin embargo, la respuesta de P. oocarpa es diferente en regiones de Guatemala, donde la mayor influencia en crecimiento ocurre con la precipitación primavera-verano (^{Cerano et al., 2008}; ^{Szejner, 2011}).

A pesar de la amplia distribución de esta especie son pocos los trabajos que han estudiado la influencia del clima en su crecimiento. ^{Hastenrath (1963}) reportó el primer estudio de anillos en P. oocarpa en El Salvador, en la búsqueda de relacionar la variabilidad de la lluvia y el crecimiento, encontró una relación positiva entre ambas variables. ^{Johnson (1980}) en Copan, Honduras, estudió la anatomía del anillo anual para entender los factores ambientales que influyen en el crecimiento de los árboles. ^{Cerano et al. (2008}) en un estudio en Sierra Las Minas, Guatemala, determinaron una influencia significativa de la precipitación mayo-septiembre en el crecimiento de P. oocarpa. ^{Szejner (2011}) al este de Guatemala relacionó el crecimiento de P. oocarpa con la precipitación reportando que esta especie responde de manera significativa (P < 0.001) al periodo mayo-julio (primavera-verano); mientras que para los Tuxtlas, Veracruz, México, ^{Gutiérrez (2013}) señala una influencia de la precipitación diciembre-junio en el crecimiento de la madera total de esta especie.

A diferencia de la respuesta del crecimiento de P. oocarpa a la lluvia primavera-verano en Centroamérica (^{Cerano et al., 2008}; ^{Szejner, 2011}), en el trópico mexicano esta especie responde a la lluvia estacional invierno-primavera similar a otras coníferas distribuidas en el norte, centro y sur de México (^{Cleaveland et al., 2003}; ^{Constante, Villanueva, Cerano, Cornejo, & Valencia, 2009}; Villanueva et al., 2009; ^{Santillán et al., 2010}; Cerano et al., 2011, ²⁰¹³, 2014).

Respuesta del crecimiento a la temperatura: La relación entre las cronologías y las temperaturas, indican una influencia significativa tanto de la temperatura máxima como mínima en el crecimiento de P. oocarpa. La temperatura mínima de primavera (marzomayo) es el período con mayor influencia (P < 0.05) en el crecimiento de P. oocarpa, lo cual se atribuye, a que, en este período, la temperatura mínima se ubica en un rango que permite la actividad fotosintética, ya que temperaturas cercanas a 5 °C o por debajo de ésta, propician que los estomas se cierren interrumpiendo el intercambio de gases (^{Barceló, Nicolás, Sabater, & Sánchez, 2001}). Por otra parte, el proceso de evapotranspiración se incrementa con mayores temperaturas abatiendo en menor tiempo la disponibilidad hídrica en el suelo y en consecuencia se reduce el crecimiento.

Las correlaciones significativas (P < 0.05) de noviembre, diciembre, enero y marzo con la cronología de madera tardía, contrario a lo observado para la madera temprana, puede explicar la formación de anillos falsos al inicio del crecimiento (Fig. 3). Esto se puede atribuir a que al registrarse temperaturas por encima de 25 °C producen una fuerte presión al nivel de los estomas, el déficit de presión de vapor se incrementa hasta por arriba de los 2.0 kPa, lo que provoca cierre de estomas y se inhibe el intercambio de gases y en consecuencia el crecimiento radial (^{Barceló et al., 2001}). Esto produce la acumulación de carbohidratos en las paredes de las células aumentando su espesor (^{Bidwell, 1979}; ^{Giménez, Moglia, Hernández, & Gerez, 2014}). La menor correlación del crecimiento temprano con la temperatura máxima, significa que, a una mayor temperatura al inicio de la estación de crecimiento se favorece un menor crecimiento del anillo de P. oocarpa, caso contrario a la respuesta con la temperatura mínima.

Una mayor respuesta del crecimiento temprano a la temperatura mínima y menor relación ante condiciones de mayor temperatura, ha sido documentada en diversos estudios. ^{Huante, Rincón y Swetnam (1991}) reportan una correlación significativa del incremento radial anual de Abies religiosa con la temperatura media y mínima de enero y febrero. ^{Cerano et al. (2014}) encontraron una relación significativa (P < 0.05) de la temperatura media y mínima de enero y febrero con el crecimiento anual de Abies religiosa. ^{Cerano, Rivera, Estrada, Trucios y Ríos (2012)} documentaron que los crecimientos de la madera temprana de Pinus cooperi, responde de manera significativa (P > 0.05) a la temperatura mínima de enero, febrero, marzo y abril. Un estudio reciente ha reportado una influencia significativa (P < 0.05) de la temperatura mínima de enero y febrero en el crecimiento de Pinus cooperi y Pinus durangensis, y una respuesta negativa con la temperatura máxima (^{Chávez et al., 2017}).

Las cronologías generadas con base en los anillos de crecimiento de P. oocarpa tienen potencial como una fuente “proxy” para reconstruir variables climáticas, como la precipitación y la temperatura mínima de primavera (marzo-mayo) con base a la cronología de madera temprana, y temperatura máxima septiembre-enero con base en la cronología de madera tardía. Estos resultados cubren el segundo objetivo de esta investigación y sustentan la segunda pregunta de investigación.

Esta especie representa una de las primeras coníferas en México en registrar altas correlaciones con la variabilidad de las temperaturas. Estos resultados son de gran relevancia en dos aspectos: 1) P. oocarpa representa una de las pocas coníferas con amplia distribución en esta región, por lo tanto, se podrán generar registros extensos en diferentes áreas del trópico, y 2) que, ante el incremento de la temperatura, esta especie constituye una opción potencial para su reconstrucción, analizar su variabilidad interanual por décadas o siglos y analizar posibles tendencias ante los diversos escenarios de cambio climático. Es importante dar continuidad a este tipo de estudios, detectar áreas con arbolado longevo y lograr generar series extensas que cubran al menos los últimos dos siglos, con el objetivo de analizar tendencias y recurrencia de eventos hidro-climáticos extremos. Este trabajo de investigación aporta conocimiento que contribuye a fomentar los estudios dendroclimáticos en esta región del trópico mexicano.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de cualquier tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. El documento firmado se encuentra en los archivos de la revista.