Materiales y métodos

El Parque Nacional Huatulco (PNH), se localiza en la costa de Oaxaca entre los paralelos (15°40’48” - 15°45’36” N & 96°14’24” - 96°07’13” W) (Fig. 1), y agrupa las bahías de San Agustín, Riscalillo, Chachacual, Cacalutla, Maguey, Órgano y Violín. En el área, el ciclo anual se caracteriza por la época de secas (noviembre-abril) y lluvias (mayo-octubre). Respecto a las tasas de sedimentación, de manera natural se registra un mayor aporte a la comunidad coralina en época de lluvias (74.5-147.6 mg cm^-2 día^-1) por el incremento de escorrentías asociadas, destacando que los valores en las tasas de sedimentación podrían considerarse potencialmente crónicos; sin embargo, el efecto puede ser considerado como reducido resultado del nivel de desarrollo coralino (^{Glynn & Leyte-Morales 1997}; ^{Granja-Fernández & López-Pérez, 2008}). La temperatura promedio del agua superficial es de 26 a 28°C (^{Fiedler, 1992}), con un promedio anual de 25°C (^{Tapia-García, García-Abad, CarranzaEdwards, & Vázquez-Gutiérrez, 2007}).

La zona es relevante ya que alberga una riqueza considerable de especies de equinodermos (32 sp.), corales pétreos (10 sp.) y peces (150-165 sp.) respecto a otras áreas naturales protegidas en el Pacífico central mexicano (^{López-Pérez et al., 2014}; ^{Juárez-Hernández & Tapia-García, 2017}; ²⁰¹⁸). Respecto a la ictiofauna, temporalmente se ha indicado que la mayor riqueza de especies y diversidad de peces se presentan en la época de lluvias (López-Pérez, Calderón-Aguilera, ZepedaVilchis, López Pérez-Maldonado, & LópezOrtiz, 2012; ^{Juárez-Hernández, Tapia-García, & Luna-Monsiváis 2013}; Juárez-Hernández, 2014). Dentro de las bahías, Maguey y Violín (Fig. 1), han sido consideradas como de las de mayor riqueza íctica (69 y 50 sp.) y coralina (8 y 9 sp.) (López-Pérez et al., 2012; JuárezHernández & Tapia-García, 2017).

Durante la caracterización de las comunidades ícticas de Bahías de Huatulco (JuárezHernández & Tapia-García, 2017), dos eventos de perturbación se presentaron en la Bahía Maguey y Violín en enero 2009 y julio 2010 respectivamente. Como se mencionó, estos eventos fueron propiciados por el ingreso de sedimento terrígeno resultado de la construcción de andadores escénicos. Particularmente el daño sobre la comunidad coralina en Maguey fue observable en los transectos siete, ocho y nueve, los cuales son de tipo coralino (Fig. 1), y en Bahía Violín el daño en la comunidad coralina fue en los transectos cinco, seis y siete (Fig. 1), los cuales se caracterizaron por presentar una mayor representación de coral vivo (^{Juárez-Hernández, 2014}) (Fig. 1). Para determinar el efecto de estos eventos en la comunidad íctica, se caracterizó la comunidad de peces a través de la técnica de censos visuales, mediante transectos de 10 m de longitud y 2.5 m de ancho entre enero 2009 y diciembre 2010. Específicamente en Maguey se realizaron 24 transectos (10 transectos antes de la perturbación y 14 transectos posterior a la perturbación) y en Violín se realizaron 17 transectos (nueve antes de la perturbación y ocho posterior). Para la comunidad coralina se realizaron observaciones de la mortalidad coralina y crecimiento algal en un muestreo posterior a la perturbación, de acuerdo con lo propuesto por ^{Raymundo, Couch, & Harvell (2008}) así como ^{Lasagna et al. (2014}).

Para la identificación de las especies ícticas se consultaron los trabajos de ^{Allen & Robertson (1998}) y ^{Amezcua-Linares (2009}). Posteriormente se determinó el número de especies, abundancia, diversidad (H´) (bits/ individuo) (^{Shannon & Wiener, 1963}), equidad J´ (^{Pielou, 1977}) y dominancia (D´) (^{Simpson, 1968}), de la comunidad íctica previo y posterior de los eventos de perturbación. El análisis de estos atributos se realizó mediante pruebas de t, cuando se cumplió el supuesto de normalidad (prueba de Shapiro-Wilk, p>0.05) y homocedasticidad (prueba de Levene, p>0.05). Si los supuestos no eran comprobables, se aplicó la prueba U de Mann-Whitney. Se realizó un análisis de similitud (ANOSIM) (^{Clarke, 1993}) para la identificación de diferencias significativas en términos de composición y abundancia íctica. Finalmente, si el análisis de similitud denotaba diferencias significativas, se realizó un análisis de porcentaje de similitud (SIMPER) con el propósito de identificar las especies responsables de la diferenciación. Estos análisis se realizaron empleando la matriz de similitud mediante el índice de BrayCurtis, con el paquete PRIMER v5 (^{Clarke & Gorley, 2006}).

Figuras y cuadros: las figuras y cuadros se encuentran en el Apéndice Digital 1.

Resultados

En enero 2009 en Bahía Maguey se observó turbidez, así como la presencia de mucus sobre los corales, posteriormente en marzo del mismo año se determinó una mortalidad coralina superior del 95 %, observándose crecimiento masivo de algas calcáreas sobre las colonias coralinas en los transectos señalados (Fig. 2B y 2C). Para Bahía Violín, en los transectos analizados, se observó en noviembre 2009 mortalidad del 80 % y un crecimiento de algas calcáreas (Fig. 3C y 3D). Para ambas localidades, se destaca que el resto de los ambientes no presentaron signos evidentes de alteración (i. e. mucus, mortalidad coralina, crecimiento algal).

En ambas localidades la diversidad, equidad, abundancia y número de especies de peces fue mayor antes del evento de perturbación, no siendo así para la dominancia, la cual exhibió un patrón inverso (Cuadro 1). En Maguey se observó un decremento del 26 % de la abundancia total, mientras que en Violín el decremento fue superior al 28 %. Respecto a la diversidad, en ambas localidades se presentó un decremento, siendo mayor en Bahía Maguey (Cuadro 1). El análisis de estos atributos demostró que únicamente la equidad (U=28, p=0.0401) y dominancia (U=24, p=0.0472) fueron significativamente diferentes antes y después de la perturbación en Bahía Maguey. El análisis de similitud indicó que la composición y abundancia íctica presentó diferencias antes y después de la mortalidad coralina (R=0.35, p=0.009) en Maguey. En Bahía Violín, el análisis de similitud no reveló diferenciación (R=0.1, p>0.05). En Maguey el análisis de similitud porcentual (SIMPER), indicó que la disimilitud promedio antes y después del disturbio fue de más del 51 %. A este respecto, el análisis señaló que más de 26 especies explicaron el 90 % de la diferenciación. Este análisis reveló que Prionurus laticlavius no fue observada posterior a la perturbación, mientras que: P. punctatus, Cirrhitichthys oxycephalus, Microspathodon bairdii, Stegastes flavilatus, Lutjanus argentiventris, Epinephelus labriformes, Holacanthus passer, Johnrandallia nigrirostris, M. dorsalis, L. novemfaciatus y S. acapulcoensis, presentaron decrementos en su abundancia promedio. Contrariamente, Thalassoma lucasanum, Halichoeres dispilus, Bodianus diplotaenia, H. notospilus, Ophioblennius steindachneri, Cephalophis panamensis, H, chierchiae, Caranx caballus, Fistularia comersonii, Scarus compressus, S. rectifraenum, K. analogus y H. nicholsi mostraron incrementos en su abundancia promedio (Cuadro 2).

Discusión

Para el área de estudio se han reportado eventos que han alterado la comunidad coralina, los cuales se relacionan con cambios en la temperatura del mar (^{López-Pérez et al., 2002}; 2016). Para el presente estudio se señala que la alteración observada en las comunidades coralinas fue determinada por aportes puntuales de sedimento terrígeno derivado de la construcción de los andares escénicos. A este respecto, el evento de perturbación sobre la comunidad coralina en Maguey se relacionó con la construcción de un andador escénico por parte FONATUR, el cual se inició a finales del 2008 y contemplaba la comunicación con Punta Maguey (^{Castañeda, 2009}; VélezAscencio, 2009). Esta obra fue clausurada por la Procuraduría Federal de Protección Ambiental (PROFEPA), resultado de la alteración de áreas destinadas a la conservación y se emitió una sanción económica a esta institución (FONATUR). En Violín, resultado de la construcción del andador escénico “Sección de Andador de Usos Múltiples Escénico II” por parte de FONATUR en el 2010, la inadecuada disposición del material terrígeno derivado de la construcción de este andador fue arrastrado hacia el interior de la bahía en julio 2010, por efecto de las lluvias (Fig. 3A y 3B). Esta obra fue clausurada por parte de PROFEPA e impuso una sanción económica a los desarrolladores de esta obra (^{Mendoza, 2011}; PROFEPA, 2011). En este sentido, es importante señalar que para el resto de transectos, en lo que el sustrato de mayor representación es el coralino no se observó mortalidad coralina o cambios de fase (coral-algal), lo anterior denotaría la ausencia de factores de orden generalizado como cambios en la temperatura del mar. Otro aspecto relevante observado, y que apoyaría la naturaleza de la perturbación, fue la presencia de mucus en los ambientes impactados, lo cual de acuerdo con ^{Erftemeijer et al. (2012a}), se considera un mecanismo para hacer frente a las elevadas tasas de sedimentación. Respecto al cambio de fase observado, se indica que los eventos de perturbación en la comunidad coralina minimizan su capacidad competitiva frente a otros organismos, como las macroalgas, ya que la disponibilidad de espacio posterior a la alteración permite la colonización de un ensamblaje diverso de algas filamentosas y calcáreas (^{Diaz-Pulido & McCook, 2004}; ^{Enochs & Hockensmith, 2008}).

Los eventos de perturbación que involucren mortalidad coralina determinan cambios en la composición y estructura de la comunidad íctica (^{Rogers, 1990}; ^{Lewis, 1997}; ^{Syms & Jones, 2000}; ^{Wenger, Johansen, & Jones, 2011}). Lo anterior es consistente con los resultados del presente estudio, particularmente en lo referente a Maguey en donde se presentaron diferencias significativas en la composición, abundancia, equidad y dominancia de la comunidad íctica, antes y después de la perturbación. Diversos autores concluyen que los cambios en la ictiofauna son resultado de la reducción en la variedad y calidad de hábitats, así como los recursos disponibles a macro y microescala por la pérdida de la complejidad y estructura del hábitat (^{Halford et al., 2004}; Jones et al., 2004; ^{Munday, 2004}; ^{Garpe, Yahya, Lindahl, & Öhman, 2006}; ^{Graham, Wilson, Jennings, Polunin, Bijoux, & Robinson, 2006}; ^{Holbrook, Brooks, & Schmitt, 2006}; Wilson et al., 2006; ^{Erftemeijer et al., 2012b}; Rogers et al., 2014). Es importante señalar que para el área de estudio se han reportado decrementos en la abundancia y diversidad relacionados con la alteración de la comunidad coralina por factores antrópicos y naturales, en este orden ^{Ramírez-Gutiérrez (2010}) indica que los impactos acumulados por actividades turísticas acuáticas (buceo libre) sobre la comunidad coralina de Bahía San Agustín determino el decremento en la diversidad y abundancia de la ictiofauna. Por su parte ^{López-Pérez et al. (2016}) refieren cambios en la abundancia de diversas especies de peces resultado de decrementos en la cobertura de coral por incremento en la temperatura del mar.

Diversos autores mencionan que posterior a un evento de mortalidad coralina, aproximadamente más del 30 % especies de peces exhiben cambios significativos en su abundancia con un rango de respuesta desde extinciones locales hasta decrementos e incrementos en la abundancia (^{Booth & Beretta, 2002}; ^{Spalding & Jarvis, 2002}; ^{Munday, 2004}). Correspondiendo con lo anterior, el análisis empleado reveló que más del 46 % de especies en Maguey presentaron decrementos en la abundancia promedio posterior a la perturbación, destacando la ausencia de P. laticlavius, así como el decremento en la abundancia de 11 especies. Dentro de este conjunto, se refieren especies que han sido consideradas como dominantes para el área de estudio (i. e. M. dorsalis y S. acapulcoensis), así como especies que poseen una escasa representación numérica y espacial (C. oxycephalus, P. laticlavius y L. novemfasciatus) (^{López-Pérez et al., 2010}; 2012; JuárezHernández & Tapia-García, 2017; 2018). De las especies que incrementaron su abundancia posterior a la perturbación se destaca a T. lucasamun, la cual es considerada como especie dominante (^{Juárez-Hernández & Tapia-García, 2017}), así como especies que son abundantes (O. steindachneri, B. diplotaenia, H. dispilus, H. notospilus, C. caballus) (López-Pérez et al., 2010, Juárez-Hernández & Tapia-García, 2017)

^{Comeros-Raynal et al. (2012}) refieren que los miembros de la familia Acanthuridae presentan una fuerte asociación con los arrecifes coralinos, por lo tanto, la pérdida de cobertura coralina puede determinar extinciones locales, así como el decremento en su abundancia. Lo anterior es consistente con los resultados del presente, ya que como se indicó P. laticlavius no fue observada posterior al evento de perturbación, mientras que para P. punctatus decrece su abundancia. El efecto diferencial en estas especies, probablemente se explique por la mayor especificidad en el espectro alimenticio de P. laticlavius (^{Moreno-Sánchez, 2009}). Respecto al decremento en la abundancia de C. oxycephalus se podría explicar por la dependencia directa con los corales, ya que vive, se alimenta y reproduce dentro de la colonia coralina (^{Thomson, Findley, & Kerstitch, 2000}), presentando una mayor afinidad a áreas de gran cobertura coralina y de alta complejidad (^{González-Cabello & Bellwood, 2009}; Moreno-Sánchez, 2009), por lo anterior posee una mayor sensibilidad a la alteración en las comunidades coralinas que involucren la perdida de coral vivo (^{Halford et al., 2004}; ^{Jones et al., 2004}; ^{Pratchett, Wilson, & Baird, 2006}; Wilson et al., 2006).

^{Lewis (1998}) indica que los eventos de perturbación en arrecifes coralinos determinan la reducción de la biomasa criptica (invertebrados). En este sentido, los invertebrados es un componente que representa una parte integral en la dinámica de nutrientes y redes tróficas, siendo la fuente alimenticia para un gran número de familias de peces como Balistidae, Cirrhitidae, Haemuldae, Lutjanidae, Labridae y Serranidae (^{Enochs & Hockensmith; 2008}). Concordando con estos argumentos, probablemente el decremento en la abundancia de L. argentiventris así como H. passer se relacionan con la pérdida de recursos alimenticios y sitios de refugio (^{Pérez-España & Abitia-Cárdenas, 1996}; ^{Robertson & Allen, 2015}; ^{López-Pérez et al., 2012}). Otra de las especies que mostró decrementos en su abundancia fue J. nigrirostris, la cual se ha clasificado como una especie coralívora facultativa (Allen & Robertson, 1998; Robertson & Allen, 2015). Las especies pertenecientes a este grupo son afectadas en menor medida en decrementos moderados de cobertura coralina, incrementando la ingesta de presas no coralinas, sin embargo, los corales representan un componente necesario e importante en su dieta, por lo que aun estas especies son afectadas por la pérdida de coral vivo (^{Pratchett et al., 2006}; ²⁰⁰⁸; ^{Wilson et al., 2006}).

Para M. dorsalis y M. bairdii, como especies herbívoras se esperaría un incremento en su abundancia, presumiblemente debido a que un mayor número de áreas comienzan a ser disponibles para el crecimiento algal posterior a la perdida de coral (^{Wilson et al., 2006}). Sin embargo, este grupo sufre decrementos en su abundancia, relacionada con la perdida de la estructura y complejidad del hábitat (^{Garpe et al., 2006}), ejerciendo un mayor efecto en los miembros de familia Pomacentridae (^{Lewis, 1998}). Este argumento coincide con los decrementos en la abundancia de ambas especies ya que se distribuyen en áreas topográficamente complejas (^{López-Pérez et al., 2012}; ^{Juárez-Hernández, 2008}). Además, el cambio de fase (coral a algal) determinaría el colapso de las especies algales de las que regularmente se alimentan estas damiselas herbívoras (^{Dominici-Arosemena & Wolff, 2006}). Probablemente este cambio de fase también ejerce influencia en el decremento en la abundancia de otras especies pertenecientes a esta familia (i. e. Stegastes flavilatus y S. acapulcoensis) y grupo trófico.

^{Syms & Jones (2000}), así como ^{Glynn (2006}), señalan que las especies que probablemente se beneficien de la perdida coralina y degradación arrecifal, son las de tallas pequeñas, generalistas y herbívoros que habitan áreas de bajo relieve y escombro, como algunas especies de labridos, blenidos y algunos pomacéntridos, lo anterior coincide con el incremento en la abundancia de las especies pertenecientes al género Halichoeres, así como para: T. lucasanum, S. rectifraenum, S. compressus y O. steindachneri, las cuales presentan su mayor abundancia en áreas de escaso relieve como escombro coralino, coral muerto y ambientes con una dominancia del sustrato arenoso (^{Dominici-Arosemena & Wolff, 2006}; ^{López-Pérez et al., 2012}; ^{Juárez-Hernández & Tapia-García, 2017}).

^{Granja-Fernández & López-Pérez (2008}) señalan que la ausencia de mortalidad coralina en respuesta a los niveles de sedimentación registrados durante la época de lluvias, y el desarrollo coralino observado en la región pudiera estar relacionado al efecto combinado de la eficiencia de la remoción activa de sedimento, así como el posible incremento en la tolerancia fisiológica al sedimento por parte de los corales pétreos de Bahías de Huatulco. A este respecto, en una visita prospectiva realizada a mediados del 2011 se observaron signos de recuperación de la comunidad coralina en el área impacta de Violín, con una reducción en la cobertura algal, así como la presencia de nuevos reclutas coralinos. Probablemente la mayor resiliencia en esta localidad se relacione con el intenso oleaje y ausencia de agentes de estrés antropogénico. En este sentido, ^{Riegl, Heine, & Branch (1996}), ^{Hubmann, Piller, & Riegl (2002}) así como ^{Shedrawi et al. (2017}), señalan que los corales que se suscriben y crecen en áreas de oleaje moderado a intenso, generalmente no requieren de mecanismos activos (i. e. producción de mucus) de eliminación de sedimentos, ya que la turbulencia generada por el oleaje asiste en la eliminación pasiva de sedimento acumulado en el tejido coralino. Aunado a este hecho se indica que esta localidad no posee infraestructura turística y su acceso es limitado, por lo que la presencia de turistas es escasa. Este aspecto es relevante ya que la ausencia de agentes de estrés de origen antropogénico promueve la resiliencia en las comunidades coralinas impactadas (^{West & Salm, 2003}). Contrariamente en Maguey, no se registraron indicios de recuperación, observándose una progresiva y amplia degradación de la comunidad coralina en los ambientes impactados, la cual puede estar influida principalmente por frecuencia agentes de estrés determinados por la infraestructura turística que posee, y probablemente por el nulo oleaje imperante en esta localidad.

La inadecuada planeación y ejecución de proyectos de desarrollo costero determinó el ingreso de sedimento propiciando la alteración de las comunidades coralinas de Maguey y Violín (en algunos casos el daño total y perpetuo), resultando en cambios significativos en la composición, abundancia, equidad y dominancia de la ictiofauna de Maguey. Aunado a lo anterior, la escasa regulación de actividades turísticas acuáticas añade impactos negativos a la comunidad coralina e íctica (^{Ramírez-Gutiérrez, 2010}; ^{Juárez-Hernández & Tapia-García, 2017}). Ante el incremento en la urbanización y el desarrollo de infraestructura turística se sugiere una revisión extensiva de los planes de manejo, así como la actuación sinérgica de las autoridades competentes, que permita conservar y preservar el valor biológico, ecológico y económico de las comunidades coralinas del Parque Nacional Huatulco.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de cualquier tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. El documento firmado se encuentra en los archivos de la revista.

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