Materiales y métodos

Área de estudio: El presente estudio se llevó a cabo en quebradas de primer orden ubicadas en la zona ganadera del municipio de Villamaría (Caldas, Colombia) a una altura de 2 400 msnm, entre las coordenadas 05°00’9.7” N - 75°26’17.4” W & 05°01’3.7” N - 75°27’13.6” W. Las fuentes de agua hacen parte de la cuenca del río Chinchiná, que a su vez tributa sus aguas al río Cauca.

Los sistemas ganaderos de dicha zona son de explotación intensiva a semi-intensiva con ganado de leche y de lidia en pastoreo. El pasto predominante es Kikuyo (Cenchrus clandestinus), aunque es frecuente la siembra de pasto Orchoro (Dactylis glomerata) y la Falsa poa (Holcus Lannatus). El manejo de las pasturas consiste principalmente en la realización de rotación de los bovinos en los potreros y el uso de insumos químicos para fertilización y control de plagas del pasto.

Métodos: Se seleccionaron nueve quebradas de primer orden, cinco de las cuales presentaban bosques ribereños en buen estado de conservación con un ancho de 8 a 20 metros, y cuatro quebradas que se encontraban totalmente desprotegidas con influencia directa de ganadería (sin vegetación leñosa ribereña y entrada frecuente del ganado a beber agua). Para la selección de los sitios se tuvo en cuenta que el área de captación de las microcuencas estuviera dominada por matrices de pasturas y que los arroyos no recibieran contaminación puntual por factores diferentes a los generados por la ganadería.

Se realizó una campaña de muestreo entre el 16 y 21 de julio 2013. En cada quebrada se seleccionó un tramo de 100 m de largo en el que se recolectaron cinco muestras de macroinvertebrados bentónicos distribuidas en los diferentes sustratos a lo largo del transecto usando una red Surber de 0.1 m² y 500 µm de apertura de malla. Adicionalmente, se tomaron muestras con una red D en 20 puntos distribuidos en los hábitats diferentes (piedras, charcas, vegetación acuática, hojarasca) de acuerdo a la metodología propuesta por ^{Chará, 2004}. El material se organizó en viales rotulados, se fijaron en alcohol al 96 % se identificaron hasta nivel de género y/o morfo tipo con ayuda de estéreo microscopio y el uso de claves taxonómicas (^{Domínguez & Fernández, 2009}; ^{Gaviria & Gaviria Melo, 2013}; ^{Machado Cartagena & Rincón, 1989}; ^{Muñoz De Hoyos & Miranda, 1995}; ^{Posada-García, 2003}; & Roldán, 2003; ^{Roldán, 1988}; ^{Springer, 2010}).

Por otro lado, en tres puntos del transecto (0, 50 y 100 m) se evaluaron las siguientes características abióticas del cauce: profundidad promedio, ancho del cauce, ancho del banco y se estimaron visualmente las proporciones de tipos de sustrato y de patrones de la corriente. Además, se tomaron muestras puntuales de agua para realizar análisis de parámetros fisicoquímicos y bacteriológicos, los cuales incluyeron: temperatura, conductividad, oxígeno disuelto, pH, demanda bioquímica de oxígeno (DBO), nitrógeno amoniacal, nitritos, nitratos, fósforo, coliformes fecales y totales. Las muestras fueron enviadas al Laboratorio de Análisis de Aguas y Alimentos de la Universidad Tecnológica de Pereira. Otros parámetros como oxígeno disuelto, temperatura y conductividad fueron medidos en campo utilizando un equipo multiparámetro especializado YSI 556.

Análisis de la información: Como medida de completitud del inventario se utilizó la cobertura de muestreo propuesto por ^{Chao y Shen (2003}). Para estimar la diversidad de los géneros de macroinvertebrados en quebradas con cobertura de bosque y sin cobertura, se calculan los valores de números efectivos con tres valores de q (0, 1 y 2), que son las unidades de medición de la diversidad verdadera o serie de Hill (^{Jost, 2006}) y se compararon estadísticamente por medio de intervalos de confianza obtenidos mediante estimadores. Para la diversidad de orden 0 riqueza de especies se utilizó el estimador no paramétrico ACE (^{Chao & Lee, 1992}); para la diversidad de orden 1 (exponencial del índice de Shannon), se utilizó un estimador del índice de Shannon, propuesto por Chao y Shen (2003), y para casos donde no se tiene conocimiento completo de la comunidad y para la diversidad de orden 2 (inverso de Simpson) se utilizó el estimador MLE (^{Magurran, 1988}). Todos estos estimadores fueron calculados mediante el programa SPADE (^{Chao, Chiu, & Jost, 2010}).

Además se determinó la diversidad alfa, beta y gama, de la zona ganadera de Villamaría con el método propuesto por ^{Jost (2010}) y se comparó la composición de macroinvertebrados en las nueve quebradas de muestreo mediante un análisis MDS, para el que se utilizó el índice de similitud de Bray Curtis. Adicionalmente se calculó el índice biótico BMWP (Biological Monitoring Working Party) modificado por ^{Zúñiga y Cardona (2009}) y un índice de riqueza total y abundancia relativa de EPT (Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera), según lo propuesto por ^{Carrera y Fierro (2001}).

Por otra parte, se determinó el índice de calidad del hábitat propuesto por ^{Barbour, Gerritsen, Snyder y Stribling (1998}) y adaptado por ^{Chará (2004}), que consiste en otorgar una puntuación de 0 a 20, donde el máximo puntaje significa la condición óptima a las siguientes características encontradas en el tramo muestreado: sustrato disponible para la colonización, colmatación espacios-piedras, caracterización de sustratos, combinación velocidad y profundidad, diversidad de piscinas, deposición de sedimentos, alteración del cauce, frecuencia de áreas con turbulencia, sinuosidad del cauce, estabilidad de las orillas y protección vegetal.

Para determinar las diferencias estadísticas de características como profundidad, ancho húmedo y ancho de banco, entre quebradas con y sin bosques ribereños se realizó una prueba t. Por otro lado, se realizó un análisis de componentes principales para obtener las variables con mayor varianza en los sitios estudiados y se aplicó un análisis de correspondencia para establecer la relación de dichas variables con el estado de protección ribereña. Los análisis fueron realizados por el programa ^{Statgraphics Centurion XVI (2010)}.

Resultados

Macroinvertebrados: En total se recolectaron 98 934 individuos, distribuidos en nueve clases, 17 órdenes, 56 familias y 92 géneros. Veneroida fue el orden que presentó mayor número de individuos, seguido de Diptera, Trichoptera, Tubificida y Ephemeroptera. Coleoptera fue el orden que presentó mayor riqueza de géneros con un total de 28, seguido de Diptera con 18, Trichoptera con 11 y Ephemeroptera con 10. En el total de quebradas evaluadas, la riqueza fue de 92 géneros, cuya diversidad es igual a la que tendría una comunidad virtual con 19.16 géneros en la que todas las especies tendrían las mismas abundancias (Cuadro 1). La cobertura de muestreo fue del 100 % tanto para quebradas con bosques ribereños como para aquellas sin protección.

La mayor abundancia total de individuos se obtuvo en el grupo de quebradas sin bosques ribereños (68 882 individuos). Dentro de estos, Pisidium (Bivalvia) presentó el mayor número de organismos (52 278), seguido de la subfamilia Naidinae género Nai (9 283) y Dugesia (1 886). En las quebradas con bosque ribereño, la abundancia total fue de 30 052 individuos, y el género que presentó mayor abundancia fue Simulium con 9 178, seguido de Helicopsyche con 8 983 y Baetodes con 5 257 (Figura 1). Se obtuvieron 23 taxones exclusivos de las quebradas con bosques ribereños y 21 de las quebradas sin protección. Coleoptera y Diptera fueron los órdenes que presentaron mayor número de géneros exclusivos en las quebradas con bosques ribereños (siete géneros cada uno), seguidos de Ephemeroptera con tres. En las quebradas sin bosque ribereño Coleoptera presentó seis géneros exclusivos, seguido por Basommatophora con tres (Cuadro 2).

Figura 1 Abundancia absoluta, en escala logaritmica, de géneros de macroinvertebrados presentes en nueve arroyos con corredor ribereño (CR) y sin corredor ribereño (SCR) en un paisaje ganadero de Villamaría, Caldas, Colombia.  

La riqueza de géneros fue similar para los dos grupos de quebradas evaluadas: con bosque ribereño (71) y sin bosque ribereño (70), lo cual no permitió encontrar diferencias significativas entre los sitios. Sin embargo, con la diversidad orden uno (¹D) y orden dos (²D) si se encontraron diferencias estadísticas considerando los intervalos de confianza al 95 % (Figura 2B).

Figura 2 Diversidad estimada de (A) (⁰D), (B) (¹D) y (²D) según orden de macroinvertebrados acuáticos en arroyos con corredores ribereños (CR) y sin bosque (SCR) en un paisaje ganadero en Villamaría, Caldas, Colombia. Las barras de error son intervalos de confianza al 95 %. 

En análisis de similitud de Bray Curtis para la diversidad (¹D), las nueve microcuencas forman tres ensambles con una similitud del 20 % (Figura 3). Dentro de estos, aparecen dos grupos principales (similitud del 40 %), el primero está conformado por las quebradas desprotegidas, a excepción de La Edelmira, que se encuentra en el segundo grupo conformado por la mayoría de microcuencas con bosque ribereño. Un tercer ensamble está compuesto por la comunidad de macroinvertebrados de la quebrada Los Arboles (con bosque ribereño), el cual tiene una similitud aproximada del 36 % con las demás quebradas que están en el grupo de las protegidas por vegetación ribereña.

Figura 3 Análisis de similitud de Bray Curtis, MDS, de la comunidad de macroinvertebrados en nueve arroyos ubicados en la zona ganadera de Villamaría, Caldas, Colombia.  

De acuerdo con el índice BMWP los dos grupos de quebradas obtuvieron una calificación de aguas muy limpias, ya que la puntuación obtenida fue mayor a 120, mientras que con el EPT (Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera), las quebradas sin bosque ribereños presentaron una calificación deficiente (< 24) y las que poseen cobertura de bosque una calificación de calidad buena (> 50).

Características biofísicas: Las fuentes de agua con bosque ribereño son significativamente más profundas (P= 0.0009) y tienden a ser más anchas que los arroyos desprotegidos. Además, los ambientes acuáticos con bosques ribereños presentaron mayor porcentaje de grava (P= 0.044), y significativamente menor porcentaje de limo (P= 0.019) (Figura 4A, Cuadro 5). Por otro lado, el índice de calidad de hábitat (ICH) fue significativamente mayor en los arroyos con bosques ribereños (P= 0.019) (Cuadro 1, Cuadro 5).

Figura 4 Tipos de sustratos (a) y patrones de corrientes (b) en arroyos con corredor ribereño (CR) y sin corredor ribereño (SCR) estudiados un paisaje ganadero de Villamaría, Caldas, Colombia.  

Parámetros fisicoquímicos y bacteriológicos: El Cuadro 5 resume los parámetros evaluados en los diferentes sitios de muestreo. Aunque no se encontraron diferencias estadísticas significativas, las fuentes de agua sin bosques ribereños presentaron menores valores en el oxígeno disuelto y mayores de turbidez, nitrógeno total, sólidos suspendidos totales y E. Coli, que los sitios con bosques ribereños.

Relación entre variables: Al realizar el análisis de componentes principales con todas las variables evaluadas en las quebradas (biológicas, físicas y químicas) 13 presentaron mayor varianza y diez de ellas presentaron diferencias significativas (P < 0.05) entre quebradas con y sin bosques ribereños (Cuadro 5). Los géneros Acrobis, Ferrisia, Eurygerris, Heleobia, Pisidium, las variables ambientales nitrógeno total, nitrógeno amoniacal y el limo como característica física del cauce, están relacionados con las quebradas desprotegidas, mientras las quebradas con bosque ribereño estuvieron relacionadas con el género Rhagovelia, la subfamilia Chironominae, el valor total del índice de calidad de hábitat, y la proporción de grava y piedras (Figura 5).

Figura 5 Análisis de correspondencia entre las variables principales en arroyos con corredor ribereño (CR) y sin corredor ribereño (SCR) en un paisaje ganadero de Villamaría, Caldas, Colombia.  

Discusión

A pesar de que en general, las quebradas con similares condiciones en la región albergan una importante diversidad de fauna acuática (^{Ascuntar et al., 2014}; ^{Chará et al., 2011}a; Chará et al., 2007; ^{Chará-Serna, Chará, Zúñiga, Pearson, & Boyero, 2012}), en el presente estudio se encontró en gran medida que la diversidad (¹D) fue baja (Cuadro 1). Esto puede deberse al efecto de la aplicación continua de productos químicos en las pasturas de los predios, por escorrentía pueden llegar a las fuentes de agua y ejercer un efecto sobre las poblaciones de macroinvertebrados. No obstante, se requieren mayores estudios para corroborar esta hipótesis.

En las quebradas evaluadas, el orden que presentó mayor riqueza de géneros fue Coleoptera. Este es uno de los grupos de organismos con más especies conocidas en la región Neotropical, con alrededor de 30 familias acuáticas o semiacuáticas asociadas a la vegetación ribereña y se encuentran en todo tipo de aguas continentales (^{Domínguez & Fernández, 2009}). Por tal razón, es concordante que también sea el orden que presente la mayor riqueza de géneros exclusivos en las quebradas con y sin bosques ribereños. El género más abundante para este orden en el muestreo fue Heterelmis (Elmidae), taxón muy frecuente en diferentes tipos de corrientes en Sudamérica y Colombia (^{Zúñiga, Chará, Giraldo, Serna, & Pedraza, 2013}).

A pesar de la baja diversidad en general, los resultados de este estudio demuestran que los bosques ribereños en zonas ganaderas tienen un efecto positivo sobre la composición de macroinvertebrados en quebradas de la zona. Esto se puede observar en los valores de los índices de diversidad exponencial de Shannon (¹D) y el inverso de Simpson (²D) que fueron notablemente superiores en las fuentes de agua con bosques ribereños. Además, dicho grupo incluyó en su composición taxones exclusivos de los órdenes Diptera (Blephariceriidae, Limnophora, Hexatoma y Molophilus), Ephemeroptera (Camelobaetidius, Farrodes y Thraulodes), Trichoptera (Banyallarga y Triplectides) los cuales son considerados, en general, indicadores de buena calidad de agua (^{Carrera & Fierro, 2001}; ^{Zúñiga & Cardona, 2009}).

Por otro lado, los géneros más abundantes en quebradas con bosques ribereños fueron Helicopsyche, Baetodes y Simulium, los cuales se caracterizan por preferir ambientes bien oxigenados, sustratos rocosos, aguas claras, aunque son tolerantes a ciertos grados de contaminación por materia orgánica (^{Domínguez & Fernández, 2009}; ^{Muñoz de Hoyos & Coscarón, 1999}; ^{Springer, 2006}).

La baja diversidad y equidad de macroinvertebrados en las quebradas sin bosques ribereños se debe a que en éstas el género Pisidium (Bivalvia) fue muy dominante y el género Dugesia y género Nai de la subfamilia Naidinae presentaron un gran número de individuos. Se ha reportado que poblaciones abundantes de dichos organismos son indicadores de contaminación por materia orgánica con fuerte influencia agropecuaria (^{Martins, Stephan, & Alves, 2008}; ^{Posada, Roldán, & Ramírez, 2000}; ^{Zúñiga et al., 2013}). Dentro de los taxones exclusivos y más comunes que componen las fuentes de agua sin bosques en la zona ribereña se encuentran: Heleobia, Aeshnidae, Lymnaea, Ferrisa yMesovelia; los cuales también son considerados indicadores de contaminación por materia orgánica (^{Domínguez & Fernández, 2009}).

El índice de calidad de hábitat (ICH), el análisis de Bray Curtis y el análisis de correspondencia coinciden en mostrar dos grupos principales, uno compuesto en su mayoría por las quebradas con bosques ribereños y el otro por los sitios que no presentan bosques protectores. El primer grupo se caracterizó por tener una variedad de sustratos donde predominan piedras y grava y diferentes patrones de corrientes imperando los rápidos; estas propiedades contribuyen a incrementar la diversidad de hábitats que albergan un mayor número de especies de macroinvertebrados (^{Chará et al., 2011}a; Chará et al., 2007).

Quebradas sin presencia de bosque en su área de captación y un uso intensivo del suelo para la ganadería son factores que influyen negativamente en la diversidad y salud de los ecosistemas acuáticos, evidencia encontrada en los resultados de este estudio. Fuentes de agua sin bosques ribereños se caracterizan por presentar sustratos en los que predomina el limo, niveles altos de nitrógeno amoniacal y total, y géneros de gasterópodos como Heleobia, Acrobis y Ferrisa con abundancias significativamente altas (P < 0.05); estos organismos pueden sobrevivir a dichas condiciones por sus hábitos alimenticios raspadores (consumo de algas y biomasa que está firmemente adherida a superficies minerales). Se consideran indicadores de eutrofización cuando se encuentran en altas cantidades (^{Giller & Malmqvist, 1998}; ^{Oyaga et al., 2005}).

El índice BMWP no fue muy sensible, y puede deberse a que las diferencias en las quebradas con y sin protección se dieron por la dominancia de ciertos grupos y no por la riqueza, siendo muy similar para ambos tipos de cobertura. Estas diferencias fueron mejor detectadas por el indicador de abundancia relativa de EPT, el cual tiene en cuenta no solo la presencia de los órdenes Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera, sino también su abundancia con lo que puede detectar alteraciones más sutiles (^{Barrionuevo, Romero, Navarro, Meoni, & Fernández, 2007}; ^{González, Ramírez, Meza, & Dias, 2012}).