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Revista de Biología Tropical

On-line version ISSN 0034-7744Print version ISSN 0034-7744

Rev. biol. trop vol.61 n.2 San José Jun. 2013

 

Dieta, selectividad y solapamiento trófico entre las tallas del pez blanco Menidia humboldtiana (Atheriniformes: Atherinopsidae) en el embalse Tiacaque, México

Diet, selectivity and trophic overlap between the sizes of Silverside
Menidia humboldtiana (Atheriniformes: Atherinopsidae) in the reservoir Tiacaque, Mexico

Regina Sánchez1*, Abigahil Ochoa1 & Angélica Mendoza1

*Dirección para correspondencia:


Abstract

Menidia humboldtiana, a native species of Mexico, is a common inhabitant of local reservoirs. It represents a highly appreciated fish of economic importance in the central part of the country because of its delicate flavor. Trophic behavior of this species is important to understand the relationships with other fish species in reservoirs. With the aim to study this specific topic, the trophic spectrum, selectivity coefficient and overlap, were determined among different sizes of the Silverside M. humboldtiana. For this, both zooplankton and fish samples were taken during four different seasons of 1995. Zooplankton samples were taken through a mesh (125micron), and all organisms were identified to generic level. Fish were captured and grouped into standard length intervals per season, and the stomach contents were obtained and analyzed. Trophic  interactions included the stomach contents analysis (Laevastu method), the coefficient  of selection (Chesson) and the trophic overlap (Morisita index modified by Horn) between sizes. A total of 14 zooplankton genera were identified, of which Bosmina  was the most abundant (29 625 ind./10L) followed by Cyclops (9 496 ind./10L), during the spring. Small size fishes (1-4.9cm) consumed high percentages of Cyclops in the spring (61.24%) and winter (69.82%). Ceriodaphnia was consumed by fish sizes of 3-10.9cm (72.41%) and 13-14.9cm (95.5%) during the summer; while in autumn, small sizes (1-4.9cm) ingested Mastigodiaptomus and Ceriodaphnia; Daphnia and Bosmina were consumed by fishes of 5-8.9cm and the biggest sizes (9-14.9cm) feed on Ceriodaphnia. M. humboldtiana makes a selective predation by the genera Ceriodaphnia, Daphnia, Mastigodiaptomus, Bosmina and Cyclops, depending on the size length interval. The trophic overlap was very marked among all sizes on spring, autumn and winter, unlike in summer fish of 1-2.9 and 11-12.9cm did not show overlap with other length intervals. M. humboldtiana is a zooplanktivore species, which performs a selective predation and a marked trophic overlap between the different fish sizes.

Key words: food selectivity, Menidia humboldtiana, trophic overlap, silverside, zooplankton.

Resumen

Menidia  humboldtiana  es  una  especie  nativa  muy apreciada por su delicado sabor. Se determinó el espectro trófico, selectividad y solapamiento trófico de ésta, durante 1995 (épocas del año), se obtuvieron muestras de zooplancton e identificaron a nivel genérico. Los peces capturados se agruparon en intervalos de longitud estándar para cada época. Se analizaron los contenidos estomacales (método volumétrico, Laevastu),  selectividad (Chesson) y solapamiento  trófico  (Morisita).  Se  registraron  14  géneros  de zooplancton; Bosmina el más abundante (29 625ind/10L) seguido por Cyclops (9 496ind/10L) ambos en primavera. Los  peces  pequeños  (1-4.9cm)  consumen a  Cyclops  en altos porcentajes en primavera e invierno,  61.24-69.82% respectivamente. Ceriodaphnia es consumida por peces de 3-10.9cm y de 13-14.9cm con 72.41-95.5% en verano; en otoño  las tallas pequeñas ingieren a  Mastigodiaptomus y Ceriodaphnia; Daphnia y Bosmina por peces de 5-8.9cm y los más grandes (9-14.9cm) a Ceriodaphnia. M. humboldtiana realiza una depredación selectiva por Ceriodaphnia, Daphnia, Mastigodiaptomus, Bosmina y Cyclops. El solapamiento trófico fue muy marcado  entre todas las tallas en primavera, otoño e invierno, a diferencia en verano los peces de 1-2.9 y 11-12.9cm no registraron un solapamiento con otros intervalos de longitud. M. humboldtiana es una especie zooplanctófaga, que realiza una depredación selectiva y un marcado solapamiento trófico entre los intervalos de longitud.

Palabras  clave:  selectividad  alimenticia,  Menidia  humboldtiana, solapamiento trófico, pez blanco, zooplancton.



La ictiofauna mexicana dulceacuícola es rica en especies, esta riqueza está determinada entre otras causas por la gran diversidad de hábitats y por tener dentro de su territorio especies de la zona Neártica y de la zona Neotropical (Miller 2005). Menidia humboldtiana, conocido como pez blanco, es de importancia económica en la parte central del país, donde es muy apreciado por su delicado sabor.

La  alimentación  en  los  peces  guarda gran  importancia  para  el  establecimiento  de relaciones tróficas ligadas con la conservación. Las variaciones alimenticias y la selectividad que puedan ejercer los peces sobre su alimento, suelen relacionarse con alteraciones en las condiciones ambientales o con los requerimientos energéticos de los mismos e involucran cambios en el tamaño, tipo y cantidad de presas consumidas, siendo de gran importancia para comprender el comportamiento de las poblaciones del zooplancton en presencia de peces zooplanctófagos.

Brooks  &  Dodson  (1965), Wells  (1970) y Vanderploeg  &  Scavia  (1979),  mencionan que al existir un gran número de peces zooplanctófagos en sistemas naturales, disminuyen sensiblemente las poblaciones del zooplancton de tallas grandes propiciando un aumento en el fitoplancton. Por el contrario, si la abundancia es baja, aumentan las poblaciones de zooplancton de tallas grandes disminuyendo con ello el fitoplancton. Se ha demostrado una selectividad de estos peces por una determinada talla de presa, guardando una estrecha relación entre el zooplancton de tamaño grande con la presencia de los mismos.

M. humboldtiana ha sido estudiada en su alimentación por Navarrete & Cházaro (1992) quienes mencionan el consumo preferente de cladóceros, a diferencia Elías et al. (2008) refieren que consume de manera importante a los rotíferos (Keratella) y cladóceros (Bosmina). Yubi et al. (2008) y Navarrete et al. (2007) también registraron a cladóceros y copépodos (Mastigodiaptomus) como alimentos importantes. Sánchez et al. (2009) reportan que los peces consumen en altos porcentajes a los géneros Bosmina, Daphnia y Mastigodiaptomus.

La selectividad por el alimento comprende dos aspectos fundamentales, la amplitud total de la dieta del depredador y el consumo selectivo del depredador por determinada presa, al respecto Sánchez et al. (2009) reportan una depredación selectiva por los géneros Bosmina, Daphnia y Mastigodiaptomus. Por otra parte la amplitud del espectro trófico evalúa el grado de  especialización  trófica  de  un  depredador y la selectividad por determinada presa está determinada por el tamaño, forma, color y movimiento de la presa.

Cuando dos clases de talla de un determinado pez tienen patrones similares de aprovechamiento de un recurso alimenticio, se dice que presentan un alto grado de solapamiento, lo que se traduce en una fuerte competencia intraespecífica. Cuando el solapamiento es pequeño se podría interpretar como una tendencia hacia la repartición de este recurso; al respecto Sánchez et al. (2009) estudiaron el grado de solapamiento para esta especie en el embalse Danxhó.

El conocimiento de estos aspectos nos permite entender el comportamiento de los peces nativos en los cuerpos de agua en los que se han realizado introducciones de peces exóticos, y que en muchos de los casos compiten por el alimento en alguna etapa de su vida (Navarrete & Sánchez 1991). Se podrán plantear estrategias adecuadas para su cultivo, considerando el alimento vivo que se suministre en las diferentes etapas del desarrollo de los peces, de ahí que el objetivo de este trabajo fue determinar si el pez blanco M. humboldtiana selecciona su alimento, sobre qué géneros la realiza y establecer si existe solapamiento en la dieta entre las diferentes tallas del pez.

Materiales y métodos

El presente estudio se realizó en el embalse Tiacaque, Estado de México, localizado entre los 19°40’16’’ - 19°40’20” N and 99°42’41’’ -  99°42’15’’ W,  a  una  altura  de  2 530msnm y con una extensión de 0.22km2. El embalse pertenece a la Región Hidrológica Lerma-Chapala-Santiago, el clima de la zona de acuerdo a Köppen modificado por García (1973) es C (w2) (w) b (i’) que corresponde al más húmedo de los templados subhúmedos.

Considerando  las  cuatro  épocas  del  año 1995, se establecieron en el embalse tres estaciones de muestreo de acuerdo con las características morfométricas. De cada una, se obtuvo una muestra de zooplancton al filtrar 10L de agua  del  reservorio,  a  través  de  una  red  de 125µm de abertura de malla; estas muestras fueron seguidamente fijadas con formol al 4% (Gaviño et al. 1982). Los organismos en las muestras de zooplancton fueron determinados a nivel genérico mediante el uso de claves de Edmonson  (1959),  Pennak  (1989)  y  Dussart & Defaye (1995). Se registró el número de organismos por género en cada estación, por época del año.

En cada estación se obtuvo una muestra de peces mediante una red de chinchorro de 30m de largo y 8mm de luz de malla, los peces fueron fijados inmediatamente después de su captura con formol al 10% para detener los procesos digestivos.

Para los análisis de los contenidos estomacales de los peces, éstos se agruparon en intervalos de longitud estándar para cada época del año (1-2.9cm, 3-4.9cm, 5-6.9cm, 7-8.9cm, 9-10.9cm, 11-12.9cm y 13-14.9cm). Los grupos zoológicos presentes en los contenidos se determinaron al nivel genérico con las claves antes mencionadas. El método utilizado para el análisis de los contenidos estomacales fue el volumétrico propuesto por Laevastu (1971). También se determinó el coeficiente de selección de acuerdo a Chesson (1978) que relaciona la proporción de la presa en la dieta, su contraparte en el ambiente y el número total de tipos de presa. Para evaluar el solapamiento trófico entre las tallas, se utilizó el índice de Morisita modificado por Horn (Arcifa et al. 1991).

Resultados

Se  registraron  14  géneros del  zooplancton  de  los  cuales  Bosmina  (Cladocera)  fue el  más  abundante  en  primavera,  verano  e  invierno (29 625, 7 349 y 6 777 ind/10L, respectivamente). Seguido en orden de abundancia por Cyclops (Copepoda) de 3 203 a 9 496 ind/10L, este último en primavera (Cuadro 1). Ceriodaphnia (Cladocera) registró su máxima abundancia en otoño 7 153 ind/10L, Daphnia (Cladocera)  en  primavera  (1 490  ind/10L)  y Mastigodiaptomus (Copepoda) en otoño (2 381 ind/10L). El rotífero Asplanchna fue abundante en primavera (9 413 ind/10L).

Se analizaron un total de 348 peces durante las cuatro estaciones del año, con longitudes de 1-14.9cm, agrupándolos en siete intervalos de longitud. Los peces pequeños de 1-2.9cm de longitud consumieron en altos porcentajes los géneros Cyclops 61.24 y 69.82% en primavera e invierno, respectivamente; Bosmina 72.83% en verano y Ceriodaphnia 48% en otoño (Fig. 1A). El intervalo de 3-4.9cm consumieron en un 49.68% a Mastigodiaptomus en otoño, Cyclops en primavera e invierno (47.53 y 65.72%, respectivamente), y en verano el género más consumido fue Ceriodaphnia (72.41%)  (Fig.  1B).  A  diferencia,  para  las tallas de 5-6.9cm, el cladócero más consumido fue Daphnia en primavera (76.95%) y otoño (47.16%);  sin  embargo,  varió  en  el  verano con Ceriodaphnia (73.48%) y Bosmina en invierno (47.51%)  (Fig.  1C).  Para los  peces de 7-8.9cm los porcentajes más altos en los contenidos estomacales correspondieron a los cladóceros Ceriodaphnia, Bosmina y Daphnia (95.5, 55.28 y 42.55%, respectivamente) (Fig. 1D). Ceriodaphnia y Cyclops registraron altos porcentajes durante el verano y el otoño para el primero; primavera e invierno para el segundo (Fig. 1E), en los peces de 9-10.9cm. En el intervalo de 11-12.9cm los géneros más importantes fueron Cyclops en primavera (77.44%), verano (83.02%) e invierno (40.48%) y Ceriodaphnia (64.11%) en otoño (Fig. 1F). Finalmente, los peces más grandes también consumieron principalmente Cyclops y Ceriodaphnia (Fig. 1G).

Con respecto a los géneros seleccionados por Menidia humboldtiana se observó que en primavera las tallas pequeñas de 1-4.9cm seleccionaron  al  género  Ceriodaphnia,  los  peces de 5-12.9cm a Daphnia y los más grandes a Mastigodiaptomus (Fig. 2A). A diferencia, en el verano los intervalos de tallas de 3-4.9cm y de 7-14.9cm seleccionaron a Ceriodaphnia y los más pequeños a Bosmina (Fig. 2B). En el otoño, el género Daphnia fue seleccionado por los peces de tallas entre 3-10.9cm, sin embargo, los peces más grandes (11-14.9cm) seleccionaron a Ceriodaphnia y Bosmina (Fig. 2C). Para el invierno, la selectividad recayó sobre los copépodos Cyclops por las tallas pequeñas (1-4.9cm), y Mastigodiaptomus, por los peces de 5-14.9cm de longitud. Solo un género de cladóceros fue seleccionado, Daphnia por las tallas intermedias (5-8.9cm) (Fig. 2D).

Solapamiento según tallas: En relación al solapamiento de la dieta entre los intervalos de longitud, en las cuatro épocas del año, se observó en primavera que los peces de 1-4.9cm y de 7-14.9cm dieron valores elevados de solapamiento (arriba de 0.9287, considerando que el valor de uno corresponde a un solapamiento total) y el intervalo de 5-6.9cm quedó unido a este grupo con un valor de 0.7553 (Fig. 3). En verano, los peces pequeños (1-2.9cm) y los más grandes (11-12.9cm) se separaron de todos los demás  intervalos.  En  otoño  el  solapamiento más elevado se dio con los intervalos de longitud de 5-8.9cm y de 11-14.9cm (con valores por arriba de 0.9559). En el invierno se observó un fuerte solapamiento entre las tallas pequeñas (1-4.9cm) y las grandes (9-14.9cm) con un valor de 0.9379.

Discusión

El pez blanco Menidia humboldtiana consumió  ocho  géneros  del  zooplancton  de  los 14 existentes, a diferencia esta misma especie consumió solo cuatro en el embalse Danxhó (Sánchez et al. 2009). Esto se puede deber, en primera instancia, a las abundancias del zooplancton en el ambiente, en general en Tiacaque se registraron las mayores abundancias para todos los géneros, si analizamos los principales grupos alimenticios, Bosmina registró  abundancias  de  1 287-29 625ind/10L en Tiacaque, a diferencia este mismo en Danxhó,  cuyas  abundancias  oscilaron  entre 69-2 247ind/10L;   lo   mismo   ocurrió   con Cyclops  3 203-9 496ind/10L y 113-292ind/10L en Tiacaque y Danxhó, respectivamente. Esto propició una mayor disponibilidad de alimento, lo que se tradujo en un mayor encuentro entre el depredador y su presa.

Si analizamos los espectros tróficos en relación con las abundancias de los grupos alimenticios en el ambiente, observamos que para primavera consumieron el mayor número  de  géneros  zooplanctónicos  (entre  cinco y siete) por todos los intervalos de talla, así mismo se registraron en general las máximas abundancias para los géneros Cyclops, Bosmina, Daphnia y Alona. En el verano, solo ingirieron a Ceriodaphnia, Bosmina y Cyclops coincidiendo con abundancias elevadas en el ambiente, los demás géneros del zooplancton en esta época registraron sus menores abundancias. Para otoño e invierno aumentó el número de géneros ingeridos por los peces.

Con  respecto  a  los  diferentes  intervalos de talla, los peces pequeños de 1-2.9cm, ingirieron preferentemente al género Cyclops en primavera e invierno, a Bosmina en verano y Ceriodaphnia en otoño, este último registró su mayor abundancia en el ambiente (40.01% del zooplancton), es importante mencionar que en verano los peces de este intervalo sólo consumieron a Bosmina, Ceriodaphnia y Cyclops. Los peces de 3-4.9cm ingirieron preferentemente a los copépodos Cyclops y Mastigodiaptomus en primavera y otoño respectivamente, coincidiendo con sus máximas abundancias (56.99% y 13.32% del zooplancton).

Daphnia es el género que más aportó a la dieta de los peces de 5-6.9cm en primavera y otoño, en esta última época compartió los contenidos con Bosmina, a pesar de que este género registró su menor abundancia (7.2%) durante todo el periodo de estudio, fue el alimento principal en la dieta en invierno, esto se puede explicar si consideramos que este género es depredado selectivamente por esta especie, coincidiendo con lo reportado por Sánchez et al. (2009); por su parte Ceriodaphnia fue más consumida en el verano.

En los peces de 7-8.9cm Daphnia contribuyó con buenos porcentajes a la dieta en primavera y otoño, compartiendo los contenidos estomacales con Cyclops y Bosmina respectivamente,  en  el  verano  disminuyó  a dos el número de géneros ingeridos, siendo Ceriodaphnia el más importante aportando el 95.5% a la dieta. Cyclops y Daphnia fueron los principales componentes en la dieta de los peces de 1-4.9cm y de 9-14.9cm en primavera, Cyclops y Bosmina (este último aportó con el 54.28% del zooplancton) en invierno, Ceriodaphnia en el verano y Ceriodaphnia y Bosmina en otoño. Las tallas más grandes de 11-14.9cm de longitud consumieron principalmente a Cyclops en primavera coincidiendo con su máxima abundancia (56.99% del zooplancton) e invierno. Para Ceriodaphnia en verano y otoño, ambos porcentajes en el ambiente fueron altos (27.70-40.01%).


M. humboldtiana consumió de manera constante a Bosmina, Ceriodaphnia, Daphnia Cyclops y Mastigodiaptomus por los intervalos de talla de 5-14.9cm, la diferencia radicó en las proporciones de éstos en los contenidos estomacales. Así podemos mencionar que Moina se vio consumida por todas las tallas, pero resultó más importante en los estómagos (11.18-28.20%) de los peces más grandes (11- 14.9cm). A diferencia, Keratella fue para las tallas de 5-12.9cm y Alona sólo para las tallas de 3-4.9cm; es importante mencionar que la contribución de estos tres últimos géneros en los contenidos estomacales fue mínima.

Cyclops fue el alimento más importante para las tallas pequeñas y grandes (1-4.9cm y 9-14.9cm respectivamente) y Daphnia para los peces de 5-10.9cm de longitud. Esta alimentación diferencial en función de la talla se puede considerar como una estrategia para disminuir la competencia  intraespecífica (Krebs  1985). Este  mismo  comportamiento  fue  observado por  Navarrete  &  Cházaro  (1992)  y  Sánchez et al. (2009).

Los géneros Ceriodaphnia, Daphnia, Bosmina, Cyclops y Mastigodiaptomus, fueron seleccionados activamente por M. humboldtiana. Sánchez et al. (2009) reportan para esta especie una selectividad sólo por dos géneros (Daphnia Bosmina)  en  el  embalse  Danxhó. Esta diferencia en la selectividad puede explicarse en primera instancia a la mayor abundancia de los mismos en el ambiente, manifestándose una selectividad por varios grupos alimenticios al aumentar la densidad (Werner & Hall 1974). Otro aspecto que explica este comportamiento es la ausencia en Tiacaque de especies competidoras que utilicen el mismo recurso, a diferencia en Danxhó en donde sí existen dichas especies como Algansea tincella, Cyprinus carpio y Carassius auratus (Navarrete & Sánchez 1991), que utilizan el mismo recurso en alguna etapa de su desarrollo.

Ceriodaphnia, Daphnia y Mastigodiaptomus fueron seleccionados por seis de los siete intervalos de talla (excepto por los peces de 5-6.9cm, 1-2.9cm y 7-8.9cm respectivamente), al respecto estos tres géneros corresponden al zooplancton de talla grande, lo que propicia que los peces detecten con mayor facilidad a estos organismos, manifestándose una selectividad por tallas (Werner & Hall 1974, O’Brien 1979, Clements  &  Livingston  1984).  A  diferencia los géneros del zooplancton de talla pequeña Cyclops y Bosmina sólo se vieron seleccionados por los peces pequeños (1-4.9cm) y grandes (11-14.9cm). Hay que recordar que la selectividad por algún tipo de alimento implica la relación de los porcentajes de los contenidos estomacales con su contraparte en el ambiente.

En relación al solapamiento de las tallas del pez blanco, se obtuvieron valores elevados de solapamiento por todos los intervalos de  longitud  (excepto  las  tallas  pequeñas  de 1-2.9cm y 11-12.9cm en verano) en las cuatro épocas del año, lo que indicó una fuerte competencia intraespecífica por la utilización del recurso alimenticio. Este comportamiento fue un poco diferente al reportado para esta especie en el embalse Danxhó (Sánchez et al. 2009), en donde se reportaron valores elevados de solapamiento pero no por todos los intervalos de longitud ni en todas las épocas del año.

En importante considerar que las mayores abundancias de los grupos alimenticios en el ambiente, la selectividad de los peces por más tipos de alimento y la ausencia de especies de peces competidoras en el embalse Tiacaque propiciaron las diferencias encontradas respecto al embalse Danxhó.

Menidia humboldtiana es una especie zooplanctófaga, que realiza una depredación selectiva por los géneros Ceriodaphnia, Daphnia, Bosmina, Cyclops y Mastigodiaptomus y presenta un elevado solapamiento trófico entre sus diferentes intervalos de longitud.




Referencias

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*Correspondencia a:

Regina Sánchez. Facultad de Estudios Superiores Iztacala UNAM. Av. de los Barrios No. 1. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México, C.P. 54090. México; regmer14@yahoo.com.mx.
Abigahil Ochoa. Facultad de Estudios Superiores Iztacala UNAM. Av. de los Barrios No. 1. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México, C.P. 54090. México; danna_green@hotmail.com.
Angélica Mendoza. Facultad de Estudios Superiores Iztacala UNAM. Av. de los Barrios No. 1. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México, C.P. 54090. México; efimerangie@yahoo.com.mx.
1. Facultad de Estudios Superiores Iztacala UNAM. Av. de los Barrios No. 1. Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México, C.P. 54090. México; regmer14@yahoo.com.mx, danna_green@hotmail.com, efimerangie@yahoo.com.mx

Recibido 10-I-2012. Corregido 22-VIII-2012. Aceptado 21-IX-2012.

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