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Revista de Biología Tropical

On-line version ISSN 0034-7744Print version ISSN 0034-7744

Rev. biol. trop vol.47 n.4 San José Dec. 1999

 

Diferenciación alimentaria entre los sexos de Glossophaga soricina (Chiroptera: Phyllostomidae) en México
 
Tícul Alvarez y Nansy Sánchez-Casas 1
 
Recibido 6-XI-1998. Corregido 8-VI-1999. Aceptado 10-VI-1999.
 
Abstract

To study alimentary differences of the bat Glossophaga soricina in Mexico, individual and sexual variation were recorded in 238 stomach contents from several localities and dates. Samples were classified in nine groups to avoid seasonal and geographical bias. Individual differences (studied only in females) identified one dominant plant species by locality, but with exceptions, suggesting individual opportunistic or feeding preferences. For sexual differences a "Gw" test (with William´s correction) was applied; four bat groups have important differences, four groups have minor differences and in one group, male and female diets were similar.
 

Key words

Glossophaga soricina, Glossophaginae, food habits, sex, México.
 

Los hábitos alimentarios de los murciélagos son en general un tópico bien documentado; sin embargo, estudios detallados en los que se establezcan los alimentos consumidos son escasos. Entre ellos figuran los de Alvarez y González-Quintero (1970), Gardner (1977), Sosa et al. (1996) y Best et al. (1997).

Los murciélagos de la subfamilia Glossophaginae, familia Phyllostomidae, son considerados nectar-polinívoros (Howell y Hodgkin 1976) lo cuál se corrobora con los trabajos de Alvarez y González-Quintero (1970); Fleming et al.(1993); Sosa et al.(1993); Alvarez y Sánchez-Casas (1997); Sánchez-Casas y Alvarez (1997);Valiente-Banuet et al. (1997). Sin embargo en los estudios antes mencionados no se encuentra ninguna referencia a una posible diferencia alimentaria entre hembras y machos. Como parte del análisis que actualmente se esta realizando de los hábitos alimentarios de las diferentes especies de Glossophaga en México, en este trabajo se presenta información sobre las diferencias en la dieta de hembras y machos de Glossophaga soricina, los porcentajes de importancia de las especies de plantas y su variación en diferentes localidades, tomando en cuenta primeramente los murciélagos de manera individual y considerando el sexo de los ejemplares procedentes de una localidad o varias localidades cercanas y recolectados en la misma época.
 

Materiales y Métodos

El estudio se basó en el análisis de 283 contenidos estomacales de Glossophaga soricina, de la Colección de Mamíferos de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N. Las pieles y cráneos respectivos se identificaron con base en las claves de Webster (1993).

Los contenidos estomacales se procesaron con la técnica acetolítica (Alvarez y González-Quintero 1970). De cada muestra se elaboraron dos laminillas, contando al azar con ayuda de un microscopio óptico los granos de polen de un máximo de 1000 por muestra. Los granos se identificaron en la mayoría de los casos comparándolos con los de la Palinoteca del Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N. y con ayuda de literatura sobre la morfología del polen y claves palinológicas (Faegri 1964, Kapp 1969, Palacios-Chavez et. al. 1991)

Para el análisis de los contenidos estomacales se formaron nueve grupos con base en la localidad o localidades cercanas de recolección y considerando la misma época de recolecta de los ejemplares

(Apéndice 1). En el análisis de las preferencias alimentarias de manera individual en los murciélagos, se consideraron únicamente las hembras de tres de los nueve grupos formados. Para las diferencias entre las hembras y los machos fueron incluidos los nueve grupos de murciélagos. Para establecer las diferencias alimentarias entre hembras y machos se aplicó la prueba de "Gw" con corrección de Williams (Sokal y Rohlf 1981).
 
 

 
 
Resultados

Análisis individual

Grupo A.- Se examinaron 24 hembras y se identificaron seis especies de plantas. De ellas la mas frecuente fue Cordia alliodora (en 22 estómagos; 70% del alimento total), los dos contenidos estomacales restantes no incluyeron esta planta(Fig. 1).

Grupo C.- En diez contenidos, había ocho especies de polen (Fig. 1), la más abundante fue Agave sp. (en ocho contenidos; más del 55.6% del total), en dos representó el total de la alimentación. Le siguió Ceiba pentandra (en cuatro contenidos, en ninguno alcanzó el 100%) y con 13.3% Pseudobombax ellipticum se presentó en dos contenidos.

Grupo H.- Se examinaron 19 hembras y se identificaron cuatro especies diferentes de polen. La más frecuente fue Mastichodendron capiri (en 17 contenidos; 69.3% del alimento total), en siete contenidos fue la única especie identificada. Siguió en abundancia Crescentia alata (en seis estómagos, 10.3%), las dos plantas restantes se presentaron en frecuencias parecidas (Fig. 1) y Combretum farinosum representó el total de la alimentación en un ejemplar.

La alta frecuencia de aparición de una cierta planta en cada grupo, permite suponer una cierta preferencia por ese recurso, aunque debe ser considerada la oferta diferencial del mismo.

Análisis sexual

Grupo A.- Se revisaron 24 contenidos de hembras y 14 de machos, identificándose ocho especies de plantas, encontrando que las hembras y los machos de esta especie de murciélago se alimentan de manera distinta (Gw=26.2; P<0.005).

De las especies identificadas Ficus sp. fue exclusiva de machos; Pseudobombax ellipticum y Pithecellobium lanceolatum de hembras, las cinco especies restantes son compartidas aunque en proporciones diferentes (Cuadro 1).

Tomando en cuenta la abundancia, en los machos la más importante fue Ceiba pentandra (en 10 estómagos; 48.3% del alimento total), seguida por Ficus sp. (en 11.48%) y el 3.7% restante corresponde a otras plantas. En cambio, en hembras la más abundante fue Cordia alliodora (en 22, 90.9%) y el 9.1% se reparte entre otras sepis plantas (Cuadro 1) en proporciones semejantes.

Grupo B.- De 37 hembras y 13 machos se identificaron 11 plantas, de las cuales Datura sp. fue exclusiva de machos; Bauhinia sp. y Combretum farinosum se encontraron en las hembras. Las restantes ocho plantas son compartidas por ambos sexos (Gw=26.2; P<0.005). En los machos dominan Mastichodendron capiri (en 11 contenidos; 40.3% del alimento total); Crescentia alata (en 10, 33.3%) y Cordia alliodora (en 9, 12.2%); mientras que en las hembras, Ceiba pentandra (en 18, 53.6%); Mastichodendron capiri (en 25, 13.1%) y Pseudobombax ellipticum (en 24, 11.4%) (Cuadro 1).

Grupo C.- En 10 contenidos de hembras y 13 de machos, ocho fueron las especies de polen identificadas, ninguna exclusiva de machos y cinco (Ceiba pentandra, Crescentia alata, Mastichodendron capiri, Acacia pennulata e Ipomoea sp.) de hembras, compartiéndose tres especies, aunque en proporciones diferentes (Gw=59.9; P<0.005).

En machos las tres especies de polen identificadas fueron Pseudobombax ellipticum (en 12 contenidos; 59.5 % del alimento total); Myrtillocactus anectes (en 10, 26.8%) y Agave sp. (en 10, 13.2%). En cambio las tres especies dominantes en hembras fueron Ceiba pentandra (en 10, 45.1%); Crescentia alata (en 8, 24.4%) y Agave sp. (en 7, 23%) y el porcentaje restante lo ocuparon otras cinco especies de polen (Cuadro 1).

Grupo D.- Los 29 murciélagos (24 hembras y cinco machos) de este grupo presentaron siete especies de polen, siendo Mastichodendron capiri exclusiva de machos, Combretum farinosum y Ceiba pentandra de hembras, compartiendo ambos sexos cuatro especies (Gw=26.1; P<0.005).

En los machos dos plantas ocuparon la mayor proporción, Mastichodendron capiri (en cinco estómagos; 53.4% del alimento total) y Cordia alliodora (en 5, 39.5%), el resto lo representaron los granos de polen de otras tres especies distintas (Cuadro 1). Las hembras consumieron Pseudobombax ellipticum (en 20, 57.9%); Crescentia alata (en 15, 17.3%); Combretum farinosum (en 12, 10.5%) y mas o menos con la misma proporción de esta última, Cordia alliodora (en 9, 10.2%).

Grupo E.- Se revisaron 21 hembras y 17 machos, siete especies de polen se identificaron como parte de la alimentación, ninguna es exclusiva de machos y tres de hembras (Cuadro 1). Cuatro especies de plantas son comunes para ambos sexos (Gw=46.4; P<0.005).

En machos domino Cordia alliodora (en 12 contenidos; 83.7% del alimento total) y muy por debajo Stenocereus sp. (en 5, 14.8%), el resto de la alimentación la constituyen otras dos plantas. Para las hembras el mayor porcentaje lo represento Mastichodendron capiri (en 17, 92%) y el resto (8%) se distribuye en seis plantas (Cuadro 1).

Grupo F.- Para las 17 hembras y los 17 machos, se identificaron 13 especies de polen (Gw=50.8; P<0.005). Ochroma sp. fue exclusiva de machos; Phytolacaceae, Calliandra sp. e Ipomoea sp. de las hembras, por lo que nueve especies de polen son compartidas en ambos sexos.

En los machos, predomino Agave sp. (en 12 estómagos; 33.7% del alimento total); Bernoullia sp. (en 6, 30.6%) y Cordia alliodora (en 8, 21.7%). En las hembras Bernoullia sp. (en 6, 69.6%) y Compositae (en 8, 12.1%) y el 18.3% restante lo conformaron otras 10 plantas (Cuadro 1).

Grupo G.- Se analizaron 11 contenidos de hembras y seis de machos, identificándose siete especies de polen, de ellas sólo Mastichodendron capiri es exclusiva de machos y cuatro (Pseudobombax ellipticum, Cordia alliodora, Stenocereus sp. y Compositae) de las hembras (Gw=18.4; P>0.005).

En los machos se encontró Ceiba pentandra (en cinco estómagos; 38.5% del alimento total); Bursera sp. (en 6, 32.5%) y Mastichodendron capiri (en 5, 29%). En hembras Bursera sp. (en 10, 55.6%); Ceiba pentandra (en 9, 30.3%) y Pseudobombax ellipticum (en 7, 13.1%), el resto lo complementan otras tres plantas (Cuadro 1).

Grupo H.- 19 contenidos de hembras y siete de machos se examinaron, seis especies de polen son utilizadas como alimento de estos murciélagos, encontrándose Compositae únicamente en machos y Phytolacaceae en hembras; cuatro especies de plantas son compartidas (Gw=17.3; P<0.005).

En los machos cuatro plantas presentan proporciones semejantes: Combretum farinosum (en 6 estómagos; 29.2% del alimento total); Cordia alliodora (en 6, 24.1%); Phytolacaceae (en 4, 23.6%) y Crescentia alata (en 5, 22.8%). En cambio, en hembras la alimentación se basa en Mastichodendron capiri (en 15, 59.1%), Crescentia alata (en 10, 17.2%), Cordia alliodora (en 12, 16.8%) y otras dos plantas más (Cuadro 1).

Grupo I.- En 12 contenidos de hembras y 16 de machos, solo se encontraron dos especies de plantas, ambas compartidas en proporciones inversas (Gw=8.4; P<0.005).

En machos, se encontro Mastichodendron capiri (en 10 estómagos; 96.6% del alimento total) y Agave sp. (en 5, 3.4%) y en las hembras Agave sp. (en 10, 65.1%) y Mastichodendron capiri (en 7, 34.9%.

 
 
CUADRO 1
 
Grupos utilizados en el análisis sexual de Glossophaga soricina
 
 
GRUPO A
 
 
 
 
 
 
 Hembras
Machos 
 
 
 
 
 
 Especie de polen
PA 
PF
PA 
PF 
Ochroma sp. 
 0.4
1.1 
 Cordia Alliodora
 90.9
 22
 1.1
1
 Ceiba pentandra
 3.1
 7
 48.3
 10
 Bauhinia sp.
 0.1
 2
 0.8
4
 Ipomoea sp.
 2.8
 9
 0.7
 2
 Pseudobombax ellipticum
 0.3
 2
 0
 0
 Ficus sp.
0
 0
 48
 11
 Pithecellobium lanceolatum
 2.4
 10
 0
 0
 Gw= 25  gl=  7  P<  0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 GRUPO B
 
 
 
Pseudobombax ellipticum
11.4 
24 
0.1 
 Crescentia alata
0.7 
10 
33.3 
10 
Cordia alliodora 
6.1 
 12
12.2 
 Enterolobium cyclocarpum
 0.6
 4
 0.1
1
 Ceiba pentandra 
 13.1
 18
 10.8
 8
 Mucuna sp.
 0.12
 9
 3
 4
 Mastichodendron capiri
 53.6
 25
 40.3
 11
 Datura sp.
 0
 0
 0.1
 1
 Ipomoea sp.
 6.4
 9
 0.1
 3
 Bauhinia sp.
 1.7
 2
 0
 0
 Combretum farinosum
 6.3
 10
 0
 0
 Gw= 26.2  gl= 10 P<0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
GRUPO C 
 
 
 
 Agave sp.
23 
13.7 
10 
 Ceiba pentandra
 45.1
 10
 0
0
 Mytilocactus anectes
 0.3
 1
 26.8
 10
 Ipomoea sp.
 6.3
 2
 0
 0
 Pseodobombax ellipticum
 0.2
 1
 59.5
 12
 Crescentia alata
 24.4
 8
 0
 0
 Mastichodendron capiri
 0.4
 1
 0
 0
 Acacia pennulata
 0.3
 1
 0
 0
 Gw= 59.9  gl=  7  P< 0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 GRUPO D
 Pseodobombax ellipticum
 57.9
20 
5.7 
 Crescentia alata
 17.3
 15
 0.7
1
Enterolobium cyclocarpum 
 10.2
 9
 39.5
5
 Combretum farinosum
 3.6
 5
 0.7
2
 Ceiba pentandra
 10.5
 12
 0
0
 Mastichodendron capiri
 0.5
 4
 0
0
 Gw= 26.1  gl= 6  P<0.005
 0
 0
 53.4
5
 
 
 
 
 
 GRUPO E
 
 
 
 
 Crescentia alata
 1
1.4 
 Mastichodendron capiri
 92
 17
 0
0
 Stenocereus sp.
 3
 12
 14.8
5
 Pseodobombax ellipticum
 0.4
 4
 0
0
 Heliocarpus sp.
 1.8
 4
 0.1
2
 Cordia alliodora
 1.2
 1
 83.7
12
 Ipomoea sp.
 0.6
 1
 0
 0
 Gw= 46.4  gl= 6  P< 0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 GRUPO F
 
 
 
 
 Pseodobombax ellipticum
 0.6
0.5 
 Ceiba pentandra
 3.34
 6
 7.1
5
 Bernoullia sp.
 69.6
 6
 30.6
6
 Heliocarpus sp.
 2.1
 4
 0.5
1
 Ipomoea sp.
 1.97
 2
 0
0
 Agave sp.
 0.2
 3
 33.7
12
 Mastichodendron capiri
 0.8
 1
 1.4
 1
 Phytolacaceae
 2.1
 2
 0
0
 Cordia alliodora
 6
 2
 21.7
8
 Compositae
 12.1
 8
 2.8
5
 Ochroma sp.
 0
 0
 0.9
1
 Brugmansia sp.
 0.2
 1
 0.8
2
 Gw= 50.8  gl=  12  P<0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 GRUPO G
 
 
 
 
 
 Ceiba pentandra
 30.3
38.5 
 Mastichodendron capiri
 0
 0
 29
5
 Bursera sp.
 55.6
 10
 32.5
6
 Pseodobombax ellipticum
 13.1
 7
 0
0
Cordia alliodora
0.5
2
0
0
Stenocereus sp.
0.5
1
0
0
Gw=  18.4  gl= 6  P< 0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
GRUPO H
 
 
 
 
Combretum farinosum
7
7
29.2
6
Crescentia alata
17.1
10
22.8
5
Mastichodendron capiri
59.1
15
0.3
1
Phytolacaceae
0
0
23.6
4
Cordia alliodora
16.8
12
24.1
6
Gw= 17.27  gl 5  P  0.005
 
 
 
 
 
 
 
 
 
GRUPO I
Avave sp
65.1
10
3.4
5
Mastichodendron Capiri
34.9
7
96.6
10
                Gw= 8.4  gl= 1  P< 0.005
 

Discussion

El análisis comparativo de hembras y machos muestra que para Glossophaga soricina se presenta una diferenciación alimentaria entre los sexos, hecho que no había sido estudiado y que por primera vez, se pone de manifiesto. En los ejemplares comparados de una misma área, nos damos cuenta de la existencia de una planta preferida para las hembras y otra para los machos.

Una causa posible es que las hembras se alimentan del recurso disponible más cercano y los machos realizan desplazamientos mayores a otras zonas de alimentación; idea planteada por Fleming et al. (1995) para algunos Glossophaginos en regiones áridas. Sosa et al. (1996) proponen una diferenciación alimentaria marcada en la época de reproducción, por que las hembras se encuentran preñadas y su área de búsqueda de alimento es más restringida que la de los machos, por el mayor costo energético de desplazarse.

Como mencionan Alvarez y González-Quintero (1970) y Quiroz et al. (1986), Glossophaga soricina utiliza gran variedad de plantas para alimentarse, de las 26 especies identificadas en las muestras, únicamente diez son abundantes.

.
Agradecimientos
Expresamos nuestra gratitud a D. L. Quiroz por su colaboración en las identificaciones palinológicas.
 
Resumen

Se estudian las diferencias alimentarias del murciélago Glossophaga soricina en México. Las diferencias individuales y sexuales fueron analizadas en 238 contenidos estomacales de diversas localidades y fechas de recolecta. Las muestras fueron clasificadas en nueve grupos considerando estos dos factores. En la diferenciación individual (analizada solo en hembras) se identificó una planta dominante por localidad con algunas excepciones, lo que nos sugiere ciertas preferencias individuales u oportunismo. Para las diferencias sexuales se aplico una prueba "Gw" (con corrección de Williams), cuatro grupos de murciélagos muestran marcadas diferencias, otros cuatro grupos tienen diferencias menores y en un grupo la dieta de las hembras y los machos es similar.

 
 
Referencias

Alvarez, T. & L. González-Quintero. 1970. Análisis polínico del contenido gástrico de murciélagos Glossophaginae de México. Ana. Esc. Nac. Cienc. Biól. 18: 137-165         [ Links ]

Alvarez, T. & N. Sánchez-Casas. 1997. Notas sobre la alimentación de Musonycteris y Choeroniscus (Mammalia: Phyllostomidae) en México. Rev. Mex. Mas. 2: 113-115.         [ Links ]

Best, T. L., B. A. Milam, T. D. Haas, W. S. Cvilikas & L. R. Saidak. 1997. Variation in diet of the gray bat (Myotis grisescens). J. Mamm. 78: 569-583.         [ Links ]

Faegri, K. & J. Iversen. 1964. Texbook of pollen analysis. Hafner, Nueva York.         [ Links ]

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Fleming, T. H. 1995. Pollination and frugivory in phyllostomid bats of arid region. Marmosiana, 1: 87-93.         [ Links ]

Gardner, A. 1977. Feeding habits. p. 293-350. In R.J. Baker, J. K. Jones, Jr. & D. C. Carter (eds.) Biology of Bats of the New World Family Phyllostomidae. Part II. Spec. Publ. Mus. Texas Tech Univ. Lubbock, Texas.         [ Links ]

Howell, D. J. & N. Hodgkin. 1976. Feeding adaptations in the hairs and tongues of nectar feeding bats. J. Morph. 48: 329-336.         [ Links ]

Kapp, R. O. 1969. How to know pollen and spores. Brown, Iowa. 244p.         [ Links ]

Palacios-Chavez, R., B. Ludlow W. & R. Villanueva G. 1991. Flora palinológica de la Reserva de la Biosfera de Sian Kaan, Quintana Roo, México. Centro de Investigaciones de QuintanaRoo. Quintana Roo. 321p.         [ Links ]

Sánchez-Casas, N. & T. Alvarez. 1997. Notas sobre la dieta de Hylonycteris (Chiroptera: Phyllostomatidae) en México. Vert. Mex. (3): 9-12.         [ Links ]

Sokal, R. R. & F. J. Rohlf. 1981. Biometry. Freeman, San Francisco. 859 p.         [ Links ]

Sosa, M. & P. J. Soriano. 1993. Solapamiento de dieta entre Leptonycteris curasoae y Glossophaga longirostris (Mammalia: Chiroptera). Rev. Biol. Trop. 41: 529-532.         [ Links ]

Sosa, M., A. de Ascencâo & P. J. Soriano. 1996. Dieta y patrón reproductivo de Rhogeessa minutilla (Chiroptera: Vespertilionidae) en una zona árida de Los Andes de Venezuela. Rev. Biol. Trop. 44: 867-875.         [ Links ]

Webster, W. D. 1993. Systematics and evolution of bats of the genus Glossophaga. Spec. Publ  Mus. Texas Tech Univ. 36: 1-184.         [ Links ]

 
 

APENDICE 1
 
Relación de los grupos formados para el análisis de los hábitos alimentarios por
sexo para Glossophaga soricina.
 

Grupo A.- 38 ejemplares (24 hembras y 14 machos) recolectados en febrero de las cercanías de Caleta de Campos, Michoacán: 18 km SE Caleta de Campos (16); 5 km NW Caleta de Campos (17); 3 km S, 26 km E Caleta de Campos (5).

Grupo B.- 50 ejemplares (37 hembras y 13 machos) recolectados en mayo de las cercanías de Petacalco, Guerrero: Isla del Espolón, 0.5 km S,4 km W Petacalco (3); Las Peñitas, 1 km N, 8 km E Petacalco (3); 15 km N, 4.5 km E Petacalco (4); 6 km N, 4.7 km E Petacalco (4); 2 km E Petacalco (6); 1 km N, 3.5 km E Petacalco (20); 3.5 km N,7.5 km E Petacalco (10).

Grupo C.- 23 ejemplares (10 hembras y 13 machos) recolectados en junio de las cercanías de Xochicalco, Morelos: Ruinas de Xochicalco (23).

Grupo D.- 29 ejemplares (24 hembras y 5 machos) recolectados en mayo de las cercanías de Tierra Colorada, Guerrero: 5.25 km E Tierra Colorada (16); 3.5 km S, 0.25 km W Tierra Colorada (13).

Grupo E..- 38 ejemplares (21 hembras y 17 machos) recolectados en mayo de las cercanías de Puerto Escondido, Oaxaca: 5 km N Puerto Escondido (14); 16 km NW Puerto Escondido (4); 25 km NW Puerto Escondido (20).

Grupo F.- 34 ejemplares (17 hembras y 17 machos) recolectados en marzo de las cercanías de Ocozocuautla, Chiapas: 15.1 km N, 8 km W Ocozocuautla (6); 9 km N, 8 km E Ocozocuautla (7); 5.5 km N, 17.6 km W Ocozocuautla (25).

Grupo G.- 17 ejemplares (11 hembras y 6 machos) recolectados en marzo de las cercanías de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas: 15 km SE Acala (10); 16.3 km S, 1.6 km E Tuxtla Gutiérrez (7).

Grupo H.- 26 ejemplares (19 hembras y 7 machos) recolectados en noviembre de las cercanías de Teapa, Tabasco: 7 km N Teapa (23); Coconá, 2 km E Teapa (3).

Grupo I- 28 ejemplares (12 hembras y 16 machos) recolectados en noviembre de las cercanías de Oxkutzcab, Yucatán: 33 km S Oxkutzcab (28).

1 Laboratorio Cordados Terrestres, Depto. Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N., Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Santo Tomás, CP 11340, México, D.F.
Fax (915) 396 35 03. Correo electrónico: tsolorza@alquimia.encb.ipn.mx y nsanchez@alquimia.encb.ipn.mx

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