Taxonomía y diagnosis

Orden DIADEMATOIDA Duncan, 1889

Familia DIADEMATIDAE Gray, 1855 Género Diadema Gray, 1825

Diadema mexicanum A. Agassiz, 1863

Pls. XLIX, Fig. 3; LIII, Figs. 6-7; LIV, Fig. I; LVIII, Fig. 7; LX; Figs. 7-11; LXXIV, Fig. 9.

Diadema mexicanum. A. Agassiz. 1863. List of Echinoderms. Bull. Mus. Comp. Zool.

I, p. 20.

Diadema mexicanum. Bölsche. 1865. Zusammenstellung d. Diadematiden, p. 328.

Diadema mexicana. Verrill. 1867. Notes on Radiata, p. 294.

Diadema mexicanum. Mackintosh. 1875. Res. Struc. Spines Diadematidae. Trans. R. Irish Acad. XXV, p. 529; Pl. XXXI. 1-4: Ibidem. XXVI. 1878, Pl. IX. 2; Ibidem. XXVIII. 1883, Pl. IX. 1-4.

Diadema mexicanum. H.L. Clark. 1902. Echinodermata. Papers from the Hopkins Stanford Galapagos Exped. 1898-99. Proc. Wash. Acad. Sci. IV, p.526.

Diadema mexicanum. Mortensen. 1904. “Siam” Ech., p.15; Pls. III. 2, 20; V. 1.

Diadema mexicanum. A. Agassiz & H.L. Clark. 1908. Hawaiian Ech. Salenidae. Diadematidae, p. 113.

Centrostephanus mexicanus. Lambert &

Thiéry. 1910. Ess. Nom. Rais., p. 163.

Diadema mexicanum. H.L. Clark. 1925. Cat. Rec. Sea-Urchin Brit. Mus., p.42.

Centrechinus mexicanus. Ziesenhenne. 1937. Echinoid of the West coast of Lower California, Gulf of California and Clarion Island. Zoologica. XXII, p. 231.

Diadema mexicanum. ^{Mortensen. 1940}. A Monograph of the Echinoidea. III. 1, Aulodonta. p. 275, pi. 60, Figs. 7-11.

Diadema mexicanum. H.L. Clark. 1948. A report on the Echini of the warmer Eastern Pacific, based on the collections of the Velero III. p. 235-236; Pl. 38, p.243.

Diadema mexicanum (Fig. 1) se caracteriza por poseer una coloración negra con líneas verticales azules en cada lado de los poros genitales que se extienden hasta el ambitus (^{Schultz, 2010}). Los especímenes adultos pueden medir entre 70 - 80 mm en diámetro y poseer una altura del caparazón de aproximadamente la mitad del diámetro (^{Clark, 1940}).

Fig. 1 Diadema mexicanum at A) Isla del Coco, Costa Rica (August 2007. Photograph courtesy of Stuart Banks) and at B) Ixtapa-Zihuatanejo, México (February 2010). 

Posee espinas largas y puntiagudas, las cuales están cubiertas con una epidermis que posee toxinas. Las espinas primarias pueden exceder en dos el diámetro del caparazón y son muy frágiles (^{Clark, 1940}), son finas, largas, huecas y verticiladas con 20 - 28 series longitudinales de dientecillos (^{Caso, 1978}). Las espinas secundarias son muy delgadas y aciculares, pero no muy largas (Clark, 1940). La ausencia de espinas secundarias en el peristoma, es una característica distintiva de esta especie (Caso, 1978; ^{Hickman, 1998}). En los adultos las espinas son negras con un tinte de marrón, mientras que en los juveniles poseen bandas negro/marrón/purpura y blanco (Clark, 1940; ^{Coppard & Campbell, 2004}; ^{Lessios, 2005}). Este aspecto ha hecho que algunas veces individuos jóvenes sean confundidos con especímenes del erizo de mar Centrostephanus coronatus, provocando en algunas ocasiones una mala identificación (^{Alvarado, 2004}). Así mismo, a diferencia de Diadema, Centrostephanus posee espinas y pedicelarios en las placas bucales, y espinas con forma de “garrote” en las placas adapicales, las cuales poseen un pigmento rosa o púrpura en la punta (Fig. 2) (^{Pawson & Miller, 1983}).

Cuando D. mexicanum aumenta de tamaño, las partes blancas presentes en individuos juveniles, se hacen más oscuras y los especímenes adultos pueden suprimir enteramente esas bandas, resultando en espinas uniformemente oscuras. Las espinas bandeadas en especímenes adultos son comunes, pero generalmente sólo algunas de las primarias muestran esta característica (^{Clark, 1940}). La región distal de las espinas carece de bordes serrados y de una capa de tejido hinchado, teniendo solo una delgada capa de epidermis (^{Coppard & Campbell, 2004}).

Fig. 2 Adult exemplar of Centrostephanus coronatus at Bahía de los Ángeles, México. Arrows indicate the purples tips of the club-spines on the aboral side. Scale: 2 cm. 

El caparazón de esta especie es levemente más aplastado que la de su especie gemela D. antillarum, siendo tan parecidas que sin saber el lugar de procedencia es difícil distinguir una especie de la otra (^{Mortensen, 1940}). Solamente el patrón de puntos iridiscentes distingue a ambas. En D. mexicanum no hay puntos blancos en la parte media del interambulacro, y los puntos azules están presentes como dos líneas paralelas (^{Schultz, 2010}), además posee hasta ocho tubérculos en una serie horizontal en el interambulacro (Schultz, 2010).

El sistema apical está levemente deprimido, es hemicíclico y mide entre 20 y 25 % del diámetro horizontal del caparazón (^{Coppard & Campbell, 2006a}), siendo más pequeño que en cualquier especie del género (^{Caso, 1978}). El aparato apical es una estructura muy característica en esta especie, siendo más pequeño en relación con el actinostoma y midiendo aproximadamente la mitad de este último, con tubérculos esparcidos irregularmente (Caso, 1978).

El ambulacro mide entre el 25 y 30 % del interambulacro medido en el ambitus. El periprocto mide entre el 12 y 16 % del ambitus y es negro con un cono anal pequeño. El peristoma es café oscuro y mide entre 45 y 50% del diámetro horizontal (^{Coppard & Campbell, 2006a}) y posee hendiduras branquiales anchas y poco profundas (^{Caso, 1978}). El número de placas ambulacrales coincide con el número de orificios ambulacrales, siendo mayor que el de D. antillarum. Los orificios ambulacrales, también son más grandes que en la especie Atlántica. En las zonas poríferas adorales hay tres orificios en cada serie transversa. Los orificios ambulacrales son más grandes en la superficie aboral que en la superficie actinal. Las zonas ambulacrales al nivel del ambitus miden aproximadamente la tercera parte de las zonas interambulacrales. Los tubérculos ambulacrales primarios se disponen en series regulares del periprocto al actinostoma, variando poco con respecto al tamaño y siendo más pequeños los que quedan próximos al peristoma (Caso, 1978).

Diadema mexicanum posee dos formas distintas de pedicelarios tridentados, similares a los de D. antillarum. La forma angosta, que es la más frecuente, posee un cuello esbelto con un tallo largo, mientras que la forma ancha tiene un cuello ancho con un tallo corto y valvas relativamente grandes. Estos pedicelarios se diferencian de los de D. antillarum en la presencia de ganchos y cortes en las puntas de las regiones próximas de las valvas (^{Coppard & Campbell, 2006b}).

La especie debe su nombre a la localidad tipo (Acapulco, Estado de Guerrero) en el Pacífico mexicano. El ejemplar tipo se encuentra depositado en el Museo de Zoología Comparada (M.C.Z. no. 635) de la Universidad de Harvard, Boston (E.U.A.) (^{Clark, 1940}).

Distribución y ecología poblacional

Diadema mexicanum se distribuye a lo largo de la costa Pacífica de América, desde el Mar de Cortez en el Golfo de California, México, hasta Perú (^{Caso, 1978}; ^{Sonnenholzer & Lawrence, 2002}; ^{Barraza & Hasbún, 2005}; ^{Hooker, Solís-Marín & Lleellish, 2005}; ^{Lessios, 2005}; ^{Neira-Ortíz & Cantera, 2005}; ^{SolísMarín, Laguarda-Figueras, Durán, Ahearn & Torre-Vega, 2005}; ^{Alvarado & Cortés, 2008}), incluyendo las islas oceánicas de Revillagigedo, Clipperton, Coco, Malpelo y Galápagos (^{Maluf, 1991}; ^{Reyes-Bonilla, 1995}; ^{Glynn et al., 1996}; ^{Hickman, 1998}; Neira-Ortíz & Cantera, 2005; ^{Alvarado & Chiriboga, 2008}; ^{Cohen-Rengifo, 2008}), desde la zona litoral hasta 113 m de profundidad (Lessios, 2005; ^{Schultz, 2010}). Es importante recalcar que Schultz (2010) en su monografía de Equinoideos menciona la presencia de esta especie en la Isla de Pascua (Chile), sin embargo este es un error y la especie corresponde a Diadema paucispinum (Lessios et al., 2001). A pesar de las distancias, existe un alto flujo de genes entre las poblaciones de este erizo en el PTO, que hacen que estas pertenezcan a la misma población genética (Lessios et al., 2001).

La densidad de D. mexicanum es baja (~1 ind m^-2), con valores que rondan entre 0.008 y 9.5 ind m^-2 (Cuadro 1). Sin embargo, bajo condiciones particulares como la presencia de El Niño las densidades pueden alcanzar hasta 150 ind m^-2. En la Isla Uva, Golfo de Chiriquí, Panamá, se ha podido observar cómo esta especie pasó de densidades bajas (< 3 ind m^-2) previo a El Niño a 50-80 ind m^-2, las cuales han venido disminuyendo paulatinamente a través del tiempo (^{Glynn, 1988}, 1990; ^{Eakin, 2001}), hasta alcanzar valores cercanos a 1 ind m^-2 en el 2000 (Eakin, 2001). En Oaxaca, México las densidades se han mantenido relativamente constantes a través del tiempo (^{Herrera-Escalante et al., 2005}; ^{Benitez-Villalobos et al., 2008}; ^{López-Pérez et al., 2008}).

El diámetro de los individuos puede variar entre 1.5 y 8.1 cm (^{Caso, 1978}; ^{Espino-Barr et al., 1996}) (Cuadro 1). Sin embargo, en términos generales (Cuadro 1) el diámetro de los erizos es pequeño (~3 - 4 cm). Las tallas promedio del caparazón de los erizos también se han mantenido constantes a través del tiempo en México (~ 4 cm) (^{Herrera-Escalante, LópezPérez & Leyte-Morales, 2005}; ^{Benítez-Villalobos, Domínguez-Gomez & López-Pérez, 2008}; López-Pérez et al., 2008).

La distribución de los erizos puede variar dependiendo de la profundidad y tipo de hábitat. En el Parque Nacional Machalilla, Ecuador, se observaron altas densidades de D. mexicanum en condiciones hidrodinámicas moderadas con un patrón de distribución agregado con agrupaciones de 5 a 50 individuos (Sonnenholzner & Lawrence, 2002). En la Entrega, México, determinaron que D. mexicanum presentó la mayor densidad de cuatro especies de equinoideos (5.96 ± 0.85 ind m^-2), siendo mayor en aguas profundas (6 - 12 m) que en someras (0 - 6 m) (^{Zamorano & LeyteMorales, 2005}). Sin embargo, para la Isla del Coco, Costa Rica, no se encontraron diferencias estadísticas significativas entre zonas someras y profundas, aunque si se observó una mayor concentración del erizo entre 8 y 12 m (^{Alvarado & Chiriboga, 2008}). Luego de los eventos de El Niño de 1982-1983 y 1986-1987, se determinaron diferencias significativas entre profundidades, siendo las profundidades intermedias donde se hallaron las mayores densidades (24.2-27.1 ind m^-2) (^{Guzman y Cortés, 1992}).

Para los arecifes de Zihuatenejo y Acapulco, Mexico, D. mexicanum incrementa considerablemente su densidad durante la época de lluvias. Este aumento se vio asociado a un aumento en la temperatura del mar, y disminuciones en la salinidad, en la concentración de oxígeno disuelto y en la transparencia del agua en época de lluvias (Zamora & LeyteMorales, 2009). Así mismo, en localidades donde la actividad turística es mayor, D. mexicanum presenta altas abundancias (Zamora & Leyte-Morales, 2009). Estos resultados requieren un mayor análisis ya que solo se presentan posibles causas de este aumento, sin analizar realmente si existe una relación causal entre ellas. Así mismo, es importante notar que de manera general la sedimentación y cambios en la calidad del agua generalmente afectan negativamente la presencia de diademátidos en los arrecifes (^{Bauer, 1980}; ^{Roller & Stickle, 1993}; ^{Grignard, Flammang, Lane & Jangoux, 1996}; ^{Metaxas & Young, 1998}; ^{Vázquez-Domínguez, 2003}; ^{Alvarado & Fernández, 2005}). En el caso de los incrementos en época lluviosa observados en Zihuatanejo, es necesario determinar, si previo a las evaluaciones existió algún periodo de reclutamiento que causara este incremento poblacional, y cuál fue la supervivencia de los erizos durante la época lluviosa.

^{Díaz-Martínez (2010}) estimó mensualmente la abundancia, mortalidad natural, distribución espacial y crecimiento poblacional de D. mexicanum en dos localidades de Bahía de Huatulco entre abril 2008 y marzo 2009. En La Entrega, la abundancia fluctuó entre 434 - 865 individuos para el arrecife utilizando el modelo de Zippin, y entre 270-655 individuos para el arrecife con el modelo de Seber-LeCren. En la Isla Montosa la población fluctuó entre 165 - 450 individuos con el primer modelo, y entre 55 - 324 individuos con el segundo. La tasa mensual de mortalidad fue de 0.06 - 0.09 para La Entrega y de 0.11 - 0.25 para la Isla Montosa. La distribución espacial mensual en ambas localidades fue agregada en todos los meses, con oscilaciones en la intensidad de agregación. De acuerdo con análisis estadísticos usados en este estudio, en la Isla Montosa, las altas temperaturas del mar y la baja salinidad registradas durante la época de lluvias, afectaron de manera negativa a la especie, observándose bajas densidades del erizo. En contraste, en La Entrega, la cual es una localidad con alta actividad turística, se observó un efecto negativo de la salinidad sobre la densidad del erizo en la época de lluvias, similarmente a lo descrito por ^{Zamorano y Leyte Morales (2009}), lo que probablemente evidencia que la dinámica de las poblaciones de D. mexicanum depende fuertemente de las condiciones a nivel de microescala en las localidades donde habita.

A nivel regional, dentro del Corredor de Conservación Marina del Pacífico Tropical Oriental (PTO), se determinó que las AMPs que no permiten actividad pesquera y que cuentan con un alto grado de protección (i.e. Isla del Coco) poseen una biomasa mayor de peces carnívoros, bajas densidades de erizos y una cobertura de coral alta en comparación con AMP con protección limitada o en sitios sin ningún estatus de protección (^{Edgar et al., 2011}). Inclusive, en estas últimas dos categorías las cadenas tróficas fueron muy similares. En el caso de D. mexicanum las densidades fueron siempre mayores en AMP que no permiten pesca que en el resto de categorías, siendo las islas oceánicas las localidades más importantes. En las AMP continentales sin pesca las densidades fueron menores, siendo más similares a las zonas de pesca que a las AMP que si permiten pesca; en esta última categoría se observaron los valores más bajos de densidad de D. mexicanum. Esto implica que el impacto de la sobrepesca sobre las cadenas tróficas ha sido más intenso en la parte continental que en las islas oceánicas (Edgar et al., 2011). Así mismo, ciertos grupos de peces, como los planctívoros, herbívoros y ciertos depredadores de macroinvertebrados no muestran una reducción significativa en sus poblaciones en zonas de pesca en relación con las AMP sin pesca, a diferencia de lo que se ha reportado en otras regiones como el Indo-Pacífico o Caribe. La consecuencia de este tipo de pesca se manifiesta en la reducción en las poblaciones de macroinvertebrados en zonas con bajo de nivel de protección. Arothron meleagris es más abundante en AMP con bajo nivel de protección que en zonas de pesca, lo cual repercute en las poblaciones de erizos presentes en dichas localidades (Edgar et al., 2011).

Evolución

^{Mortensen (1940}) en su monografía de la Clase Echinoidea indica que D. antillarum y D. mexicanum tuvieron un ancestro común, distribuido a lo largo de los mares tropicales de América previo al cierre de la conexión interoceánica entre los océanos Pacífico y Atlántico. Sin embargo, luego de la división de estas zonas por el Istmo de Panamá, esta especie fue separada en dos grupos que resultaron en los taxa arriba señalados.

De acuerdo a estudios filogeográficos (^{Lessios et al., 2001}), D. mexicanum se originó en el Plioceno (4-2 millones de años) debido al aislamiento del Pacífico Oriental y Central y al surgimiento del Istmo de Panamá. Existen dos posibles hipótesis para explicar el surgimiento de D. mexicanum (Lessios et al., 2001). La primera postula que la especie se formó previamente al surgimiento del istmo. Esta hipótesis requiere la postulación de dos eventos de extinción, uno de un ancestro pan-Pacífico y otro de los descendientes de D. mexicanum en el Atlántico. La segunda hipótesis, postula que D. mexicanum y D. antillarum son en realidad especies gemelas en consistencia con las distribuciones de hoy día, y por lo tanto no necesita la postulación de ningún evento de extinción o de especiación debido a barreras desconocidas. Solo requiere que el aislamiento del PTO del Pacífico Central por la barrera del Pacífico Oriental se diera antes del surgimiento del Istmo de Panamá, lo cual es consistente con la evidencia biogeográfica y geológica (Lessios et al., 2001).

Alimentación

Diadema mexicanum es principalmente herbívoro, pero también se alimenta de ciertos animales y ocasionalmente de coral (^{Hickman, 1998}). Sin embargo, hace falta aumentar los estudios que describan en detalle la dieta de este erizo, sus preferencias alimenticias y el proceso de asimilación del alimento.

Impacto bioerosivo

En el PTO, luego del evento de El Niño de 1982 - 1983, se registró una alta mortalidad coralina (50 - 90 %) en Costa Rica, Panamá e Islas Galápagos, lo que propició un aumento en la cobertura de macroalgas y como consecuencia un incremento en el impacto bioerosivo de los erizos de mar (^{Glynn, 1988}; Guzmán & Cortés, 1992, ²⁰⁰⁷; ^{Eakin, 1996}, 2001). Los casos mejor documentados fueron los de Eucidaris thouarsii para Islas Galápagos (^{Glynn et al., 1979}; Glynn, 1988; ^{Reaka-Kudla et al., 1996}) y D. mexicanum en el arrecife de Isla Uva, Panamá (Glynn, 1988, 1997; ^{Eakin, 1992}, 1996, 2001). En estas localidades el impacto bioerosivo de los erizos de mar superó la capacidad bioacresiva de los arrecifes coralinos, provocando la destrucción parcial del basamento coralino.

El arrecife coralino de Isla Uva sufrió una reducción de un 50% en la cobertura de coral vivo luego de El Niño de 1982 / 1983 (^{Glynn, 1985}). Las densidades de D. mexicanum previas a este evento eran inferiores a 3 ind m^-2, pero luego del evento llegaron a ser superiores a los 50 ind m^-2 (Glynn, 1988, 1990; ^{Eakin, 1991}, 1992, 1996). Probablemente la baja depredación y el continuo reclutamiento, así como la alta disponibilidad de alimento permitieron que D. mexicanum alcanzara altas densidades en este arrecife, esto debido a que los corales muertos fueron sobrecrecidos por algas filamentosas, lo que constituyó la principal fuente de alimento de los erizos de mar (Glynn, 1988). La remoción por acción humana de peces depredadores potencialmente importantes (i.e. Pseudobalistes naufragium y Sufflamen verres) y competidores de D. mexicanum actuaron como un desencadenante, permitiendo que los erizos alcanzaran altas densidades poblacionales (Glynn, 1988). A causa de la acción de este erizo, la erosión en el arrecife aumentó de 10 a 20 kg CaCO3 m^-2 año^- (Cuadro 2) (Eakin, 1992, 1996; Glynn, 1988, 1997), excediendo la deposición neta de carbonatos de 10 kg CaCO3 m^-2 año^- (^{Glynn, 1997}).

Luego de El Niño de 1982 - 1983 el arrecife de Isla Uva experimentó una pérdida neta de carbonatos debido a las altas tasas de bioerosión en la base arrecifal. El balance en la parte trasera del arrecife fue positivo debido a la alta cobertura coralina, las bajas densidades de D. mexicanum y la baja erosión de peces, pero debido a lo pequeño de esta zona, su contribución fue poca al balance total. Por el contrario, en la base arrecifal las densidades de D. mexicanum fueron de alrededor de 48.26 ind m^-2, produciendo una bioerosión promedio de 4.38 kg m^-2 año^-1, siendo mucho mayor que la producción de carbonatos (^{Eakin, 1996}). El pastoreo de D. mexicanum contribuyó con un 78% de los 13 kg m^-2 año^-1 removidos por los bioerosionadores bénticos (^{Glynn, 1988}; Eakin, 1991), doblando el impacto de otros herbívoros (Eakin, 1992).

El incremento en las densidades sobre los arrecifes muertos no ocurrió uniformemente sobre todo el sustrato arrecifal, sino más bien estuvieron distribuidos en parches. Pocos erizos estuvieron presentes en el sustrato arrecifal que estaba cubierto por peces damiselas (Stegastes acapulcoensis) (^{Glynn, 1990}). Este comportamiento de expulsión estaba correlacionado significativamente con la calidad del jardín, el tamaño del pez, y la densidad de erizos (^{Eakin, 1987}). De esta manera se redujo la bioerosión de D. mexicanum por la acción territorial de la damisela (Eakin, 1987, ¹⁹⁸⁸, 1991; Glynn, 1988). En estos jardines, la bioerosión fue menor (6.3 mm año^-1) que en los hábitats sin jardines (21.8 mm año^-1) (Eakin, 1992). Cuando las damiselas estuvieron presentes, la tasa de bioerosión estimada decayó a un intervalo de 3.7 a 14.8 g CaCO₃ m^-2 d^-1, mientras que sin damiselas las tasas de bioerosión estuvieron entre 9.5 y 28.5 g CaCO₃ m^-2 d^-1 (Glynn, 1988).

El evento de El Niño aletró el balance de carbonatos en Isla Uva de una acumulación neta de 8 600 kg CaCO₃ año^-1 antes de 1982, a una erosión neta de 4 800 kg CaCO₃ luego de este evento (^{Eakin, 2001}). Las densidades de D. mexicanum, altas en la base y el frente arrecifal luego de El Niño de 1982-1983, continuaron así hasta mediados de 1990s (~ 40 - 60 ind m^-2) cuando en el 2000 empezaron a bajar a niveles similares a los de 1974 (> 10 ind m^-2). El incremento en las densidades durante 1980s y 1990s fue el resultado de un incremento en la disponibilidad de hábitat luego de las mortandades por blanqueamiento coralino, y probablemente un aumento en el reclutamiento de erizos debido a la productividad de las aguas durante el subsecuente evento La Niña (^{Glynn, 1988}; Eakin, 1996, 2001). La disminución en la densidad del erizo al mismo tiempo que la disminución en la complejidad arrecifal, lo encaminaron a su propia reducción a través de su actividad bioerosiva al reducir los espacios de refugio (i.e. grietas y huecos en el arrecife) y alimento (Eakin, 2001). Al perder disponibilidad de refugio D. mexicanum pudo haber sido más vulnerable a sus depredadores (i.e. Arothron meleagris, Bodianus diplotaenia, Pseudobalistes naufragium, y Sufflamen verrens). La falta de hábitat adecuado pudo haber llevado a un colapso en las poblaciones del erizo en el 2000 (Eakin, 2001).

Previo a El Niño de 1982 - 1983, la parte anterior del arrecife estuvo caracterizada por balances positivos de CaCO₃, con una alta cobertura coralina. Luego del evento de mortalidad masiva y blanqueamiento la cobertura coralina disminuyó, pero los aumentos rápidos en la abundancia de D. mexicanum, resultaron en altas tasas de destrucción del basamento coralino, moviendo el ambiente arrecifal a un estado de casi cero acreción. Subsecuentemente, en la parte anterior del arrecife se incrementó la cobertura de coral a mediados de 1990s y las densidades de D. mexicanum se redujeron a niveles cercanos a los encontrados a inicios de 1970s. El arrecife inicialmente incrementó sus tasas de acreción neta, pero más recientemente cambió a un estado de baja erosión neta (^{Perry et al., 2008}).

En Isla del Coco, el impacto fue similar al observado en Panamá a finales de 1980s, donde a su vez se dio un incremento en la densidades poblacionales y en la actividad bioerosiva (^{Guzman & Cortés, 1992}). Luego de El Niño de 1982-1983, se pronosticó que la recuperación coralina iba a tomar siglos debido a las altas densidades de bioerosionadores y las bajas tasas de reproducción coralina (Guzman & Cortés, 1992). Sin embargo, en el 2002, se cuantificó un incremento de cinco veces en la cobertura de coral y una notable reducción en las poblaciones de D. mexicanum, indicando que este erizo ya no estaba jugando un papel importante en la bioerosión arrecifal (Guzman & Cortés, 1992). Sin embargo, este todavía podía cumplir con su papel como herbívoro clave ayudando en el reclutamiento de corales, como lo hace D. antillarum en arrecifes del Caribe (^{Sammarco et al., 1974}; Sammarco 1980, 1982a, 1982b; ^{Mumby et al., 2006}). A través del tiempo el efecto de los erizos de mar varío de un estado negativo (década de los 80’s) sobre el balance arrecifal de carbonatos a un efecto positivo (década del 2000’s), favoreciendo el reclutamiento coralino y la recuperación del arrecife (^{Alvarado et al., 2012a}). En Isla del Caño, se observó que D. mexicanum presentó un efecto neutro, al no tener una participación preponderante en el balance de carbonatos de la isla (Alvarado et al., 2012a). En Bahía Culebra, los efectos de los erizos de mar pasaron de tener un efecto positivo, a uno negativo, posiblemente asociado a un incremento en condiciones eutróficas de la bahía que están favoreciendo un incremento en la bioerosión del basamento coralino (Alvarado et al., 2012a).

A finales de la década de los 1970s, ^{Fischer (1981}, ¹⁹⁹⁰) describió la importancia de D. mexicanum como bioerosionador en la costa Pacífica de Costa Rica, encontrándose en aguas someras hasta 8 m de profundidad, y produciendo una fuerte bioerosión en el basamento de rocas basálticas. Sin embargo, la especie que Fischer (1981, 1990) indica como D. mexicanum en su estudio sea probablemente Echinometra vanbrunti, ya que las densidades que informa son de hasta 250 ind m^-2 asociada a plataformas inter y submareales en zonas rocosas de Costa Rica (Fischer, 1981), donde esta especie es bastante común.

Para Isla Gorgona, se analizó el comportamiento bioerosivo del erizo de mar Centrotephanus coronatus en el arrecife de Playa Blanca (Cuadro 2) (^{Toro-Farmer, 1998}; ToroFarmer et al., 2004). De acuerdo a la clase de talla hay una diferencia significativa en el impacto bioerosivo entre las clases, incrementándose el impacto conforme aumenta la talla (Cuadro 2). Así mismo, se observó un impacto diferencial por zona del arrecife, siendo mayor en la parte trasera del arrecife (1.41 kg CaCO₃ m^-2 año^-1), intermedia en la cresta-plataforma (0.75 kg CaCO₃ m^-2 año^-1) y menor en el frente arrecifal (0.51 kg CaCO₃ m^-2 año^-1). Sin embargo, si tomamos en consideración la cobertura de coral vivo y la tasa de crecimiento de Pocillopora (80 % y 3.4 cm año^-1, respectivamente; ^{Vargas-Ángel et al., 2001}), y la densidad del esqueleto de este coral (0.168 g cm^-3; ^{Eakin, 1996}), se puede calcular una tasa de acreción de 5.02 kg CaCO₃ m^-2 año^-1. En este sentido, el impacto bioerosivo de C. coronatus representa solamente 3.8% de la tasa de bioacreción. Sin embargo, puede ser que el impacto bioerosivo de D. mexicanum sea mayor debido a las altas densidades de este erizo en la localidad (14 ind m^-2) (Toro-Farmer, 1998). Estas altas densidades también pudieron ser el producto del mismo fenómeno de reclutamiento y disponibilidad de alimento ocurrido en Panamá luego de eventos fuertes de El Niño (sensu Eakin, 2001). Por otro lado, persiste la duda si el erizo que indican en su investigación sea C. coronatus y no individuos juveniles de D. mexicanum, pues la profundidad, la distribución latitudinal y la clase de talla concuerdan con este último.

En México, luego del evento de El Niño de 1997 - 1998 se observó una alta mortalidad coralina (20 - 60 %) en Revillagigedo, Oaxaca y Nayarit, un aumento en la cobertura de algas coralinas y filamentosas, y un aumento en las poblaciones de D. mexicanum lo que causó una fuerte bioerosión y la reducción de la tridimensionalidad del arrecife (^{Glynn & Leyte-Morales, 1997}; ^{Lirman et al., 2001}; ^{Reyes-Bonilla, 2003}). A diferencia de lo ocurrido en Galápagos, Panamá y Costa Rica, el impacto bioerosivo de estas especies fue bajo sobre el basamento coralino en los arrecifes de México (Reyes-Bonilla & Calderón-Aguilera,

1999; ^{Hernández-Ballesteros, 2002}; HerreraEscalante et al., 2005; ^{Benítez-Villalobos et al., 2008}). Los eventos de El Niño no son tan catastróficos en el Pacífico Tropical Mexicano como lo han sido en otras regiones del PTO, probablemente debido a la protección que poseen estos arrecifes contra elevaciones excesivas de temperatura por el enfriamiento producto de los huracanes en verano y otoño, y por los afloramientos estacionales en el Golfo de Tehuantepec, Bahía Banderas y en la entrada del Golfo de California (^{Reyes-Bonilla, 2003}).

En los arrecifes coralinos de Bahías de Huatulco, el impacto de D. mexicanum, causó una pérdida de carbonatos entre 5 % y 27 % durante 2000-2001 (^{Herrera-Escalante et al., 2005}). El impacto bioerosivo fue mayor en arrecifes donde la densidad promedio de erizos fue alta y el diámetro del caparazón fue pequeño (Cuadro 2). En arrecifes donde la densidad fue baja y el diámetro promedio del caparazón fue mayor, el impacto bioerosivo fue menor (Herrera-Escalante et al., 2005). En este sentido la densidad de D. mexicanum parece ser un factor más importante que la talla, a pesar de que tallas intermedias (3 - 5 cm) o grandes (> 5 cm) produjeran una tasa de consumo individual diario mayor (1.83 and 3.88 g CaCO₃ ind^-1 d^-1, respectivamente) que las tallas pequeñas (> 3 cm, 0.54 g CaCO₃ ind^-1 d^-1). A su vez la abrasión causada por espinas representó entre 13% y 24% de la erosión total (Herrera-Escalante et al., 2005). Diadema mexicanum no ejerce un papel significativo en la estructura de los arrecifes coralinos de Huatulco (Herrera-Escalante et al., 2005)

Entre enero 2006 y febrero 2007, BenítezVillalobos et al. (2008) reevaluaron el área de Huatulco y encontraron una reducción en la intensidad de la bioerosión en todos los sitios evaluados previamente por ^{Herrera-Escalante et al. (2005}). ^{Benítez-Villalobos et al. (2008}) encontraron una reducción considerable en la densidad poblacional de D. mexicanum pero un ligero incremento en la talla promedio en todos los sitios. Así mismo, sus hallazgos apoyan la relación entre la densidad del erizo y las tasas de bioerosión, donde altas densidades tuvieron una mayor tasa de bioerosión que bajas densidades, a pesar de que todos los sitios presentaran tallas del caparazón promedio similares (Cuadro 2).

^{Herrera-Escalante (2011}) encontró que existe un gradiente en el impacto bioerosivo y la densidad de D. mexicanum de norte a sur en Pacífico mexicano (Cabo Pulmo, Isla Isabel, Islas Marietas y La Entrega) en mayo y noviembre 2008. Ambos parámetros aumentaron de norte a sur, estando los valores más bajos en Cabo Pulmo, intermedios en las Islas Isabel y Marietas, y más altos en La Entrega (Cuadro 2). Así mismo, encontró que los erizos entre 3 y 5 cm fueron los que causaron el mayor impacto erosivo. Por su parte ^{López-López (2011}) analizó tres localidades arrecifales: Puerto Ángel, Bahías de Huatulco (ambas en el Estado de Oaxaca) e Ixtapa-Zihuatanejo (Estado de Guerrero); de septiembre 2008 a agosto 2009. Puerto Ángel fue la localidad que presentó los mayores valores de densidad, tallas y bioerosión, seguida por Bahías de Huatulco y por último Ixtapa-Zihuatanejo (Cuadro 2). A su vez determinó que los erizos con una talla entre 3.4 y 6.1 cm remueven más aragonita (21.78% del total de carbonatos removidos por la actividad erosiva), que las tallas < 3.4 cm (5.77 %) ó > 6.1 cm (19.14 %) (López-López, 2011).

Al comparar las tasas de bioerosión entre las diferentes especies de erizos de mar en diferentes arrecifes coralinos alrededor del mundo (Cuadro 2), es notable que el PTO posee los valores más altos reportados (40.00 kg CaCO₃ m^-2 año^-1), mientras que en el Caribe o en el Indo-Pacífico los valores fueron menores (9.69 y 4.14 kg CaCO₃ m^-2 año^-1, respectivamente). Esto indica que la bioerosión por erizos de mar posee mayor influencia en la dinámica de carbonatos en los arrecifes del PTO que en otras regiones arrecifales.

Entre las familias de erizos de mar que son consideradas bioerosionadoras en los arrecifes coralinos a nivel mundial (Cuadro 2), Cidaridae contribuye con los valores de bioerosión más altos, seguida por Diadematidae, y Echinometridae. En este sentido, es notable que los representantes del PTO de cada familia, con la excepción de Echinometridae que no se ha evaluado todavía, posean las mayores tasas de bioerosión.

Así mismo, dentro del PTO podemos indicar que las localidades coralinas más sureñas fueron las que presentaron los valores más altos de bioerosión, mientras que localidades de México presentaron valores más bajos (Cuadro 2). Las localidades de Galápagos y Panamá fueron más afectadas por blanqueamiento y mortalidad coralina luego de los eventos de El Niño de 1982-1983 y 1997-1998 (^{Glynn, 1990}, ²⁰⁰³; ^{Maté, 2003}), que los arrecifes coralinos en México (^{Reyes-Bonilla, 2001}, 2003).

Reproducción

Se ha determinando en el Golfo de Panamá que D. mexicanum se reproduce de agosto a noviembre (^{Lessios, 1981}) desovando en la fase de luna llena (^{Lessios, 1984}). En el Golfo de California, su periodo reproductivo se extiende de abril a noviembre, dándose el desove cuando la luna se encuentra en la fase llena o nueva (^{Olivares-González, 1986}). En Colima, México, posee una época de madurez gonadal que va de mayo a septiembre, aunque se pueden observar máximos en diciembre (^{Espino-Barr et al., 1996}). Existe una relación positiva entre el índice gonadal y la temperatura, incrementándose la actividad reproductiva a temperaturas superiores a 23 °C (Olivares-González, 1986). Así mismo, el índice gonadal alcanza un valor máximo cuando el diámetro del caparazón es de 4.5 - 5.0 cm (Olivares-González, 1986). En las costas de Oaxaca México, el periodo de madurez va de abril a agosto y desove de julio a octubre para ambos sexos. Con respecto al índice gonadal (IG), las fluctuaciones reflejan el ciclo de desarrollo gonádico caracterizado histológicamente, sin embargo en diciembre y febrero se observaron valores altos del IG que no correspondieron a etapas de madurez gonadal, sino al incremento en volumen debido a la presencia de material nutritivo, fagocitos y células granulares. El periodo de desove de la especie está fuertemente influenciado por la dinámica oceánica de vientos y corrientes para garantizar la permanencia y supervivencia de las larvas (^{Ruíz-Bravo, 2013}).

En Isla del Coco no hay sincronía por lo que se puede hallar individuos en todas las etapas gametogénicas (^{Pearse, 1968}). En promedio, el diámetro de sus huevos es de 69.54 μm (^{Lessios, 1990}), y no varía significativamente a través del tiempo, ni entre localidades (^{Lessios, 1987}). La duración de vida de su larva en condiciones de laboratorio es de 42 días (^{Emlet, 1995}). Las larvas no se liberan en las épocas de mayor productividad por fitoplacton, sino que se asientan previo a la época de afloramiento con lo que aseguran asentarse en zonas costeras, evitando ser alejadas de la costa por efecto de los vientos y las corrientes (Lessios, 1981). Las diferencias en la heterogeneidad de niveles de fitoplancton como alimento pueden influenciar la evolución y expresión del largo de los brazos de las larvas de D. antillarum y D. mexicanum en Panamá. Las larvas de D. antillarum poseen brazos más largos en relación a su cuerpo que D. mexicanum, siendo una mejor estrategia evolutiva tener brazos largos para obtener alimento en un ambiente pobre como lo es el Caribe (^{McAlister, 2008}).

Parasitismo y enfermedades

Existe una la relación parasitaria del gasterópodo Echineulima mittrei en D. mexicanun en el Golfo de California, con una mayor incidencia de parasitismo en tallas entre los 2.0 - 2.9 cm de diámetro del erizo, y principalmente durante primavera. Este gasterópodo parasita principalmente la zona interambulacral del lado oral del caparazón (^{Olivares-González, 1986}). Esta relación parasitaria ha sido observada en las islas Taboga y Gorgona, en Panamá y Colombia respectivamente (^{Mortensen, 1940}; ^{Lützen & Nielsen, 1975}). También se ha observado la presencia del camarón Tuleariocaris holthuisi asociado a las espinas de D. mexicanum en el Golfo de Chiriquí, en Isla de Coiba (^{Marin & Anker, 2009})

Se han aislado varias bacterias potencialmente patógenas para D. mexicanum obtenidas de la Linterna de Aristóteles, estómago y gónadas (^{Bauer & Agerter, 1994}). Las bacterias encontradas corresponden: Bacillus sp., Clostridium sp., C. perfringens, C. innocuum, C. glycolium, Flavimonas orzihabitans, Pseudomonas sp., Streptococcus sp., y Vibrio alginolyticus, encontrándose entre estas, varias especies causantes de enfermedades en erizos. Los especímenes colectados en el Golfo de Panamá (Isla Taboga) mostraron una flora bacteriana persistente de C. perfringens, lo cual puede estar asociado a exposición a contaminación fecal humana, siendo indicativo de las condiciones locales, ya que especímenes colectados en el Golfo de Chiriquí (Isla Uva) no contienen esta bacteria (Bauer & Agerter, 1994).

En mayo 2009 se registró por primera vez, una mortandad masiva de D. mexicanum en la localidad La Entrega, en el Pacífico sur mexicano (^{Benítez-Villalobos, Díaz-Martínez & Martínez-García, 2009}). Se encontraron cientos de caparazones vacíos dispersos en el fondo, así como una gran cantidad de espinas sueltas. Algunos individuos presentaban una capa de moco sobre el caparazón, con heridas cerca del peristomo y zonas sin tejido en el caparazón. Las características de este evento concuerdan con las señales descritas por ^{Bak et al. (1984}) durante la mortandad masiva de D. antillarum en 1983 en el Caribe. A la fecha, este evento parece un hecho aislado ya que no existen reportes para otras zonas de México o del PTO (Benítez-Villalobos et al., 2009).

De acuerdo con estudios recientes, el agente causante de la enfermedad pudo haber sido un dinoflagelado epibentónico similar a Ostreopsis cf. Ovata, debido a que los síntomas que presentó la población de D. mexicanum durante la mortandad masiva en mayo del 2009, también fueron observados en la población de Echinometra lucunter en 1998 durante afloramiento de O. cf. ovata en Arraial do Cabo al suroeste de la costa de Brasil (^{Ferreira, 2006}). O como el caso de mortalidad del erizo D. antillarum en noviembre del 2009 en Isla de Madeira (al oeste de la costa Africana), cuando se registraron abundancias considerables de Ostreopsis sp. (^{Nascimento et al., 2012}). En concordancia con lo anterior, se infiere que el patógeno pudo haber encontrado en La Entrega los elementos necesarios para su proliferación, afectando específicamente a D. mexicanum, como ocurrió en el caso de D. antillarum (^{Bak et al., 1984}), ya que en ambos casos no se observó que las otras especies de erizos presentes en el área mostraran signos de la enfermedad.

De acuerdo con estudios realizados en un periodo posterior al evento de mortanda masiva se evidencia la importancia de D. mexicanum como una especie clave en la estructura arrecifal, ya que se observaron cambios en la comunidad de peces (^{Valencia-Méndez, 2012}), específicamente en las especies que mantienen una alimentación similar con la población del erizo, como Stegastes acapulcoensis para la que se registró un incremento importante en su abundancia, aparentemente debido al aumento de algunos grupos de macroalgas. La ausencia de D. mexicanum produjo un cambio positivo en la cobertura de grupos funcionales de algas debido a la ausencia de ramoneo de este erizo (^{López-Yllescas 2012}).

La disminución de la competencia de D. mexicanum propició un evento de sustitución ecológica reflejado en el incremento de las damiselas en compensación por la ausencia del erizo, mientras que de manera indirecta otras especies de peces de hábitos carnívoros aumentaron sustancialmente sus densidades por el incremento en alimentó que representaban los peces herbívoros (^{Valencia-Méndez, 2012}). La variación espacial del reclutamiento en La Entrega realizado en un periodo posterior al evento de mortandad presentó un desfase con el periodo del incremento más grande de las abundancias (mayo 2010), y la presencia de reclutas, y larvas en la columna de agua (^{Méndez-Aquino 2013}).

Actividad biológica y bioprospección

Mediante técnicas cualitativas se determinó la actividad antibacteriana y hemolítica de D. mexicanum utilizando sepas de Escherichia coli, Staphylococcus aureus, S. pyogenes, Vibrio harveyi y V. parahaemolyticus. El extracto calcáreo fue el que presentó mayor actividad, del cual las fracciones CC₁FN-F_1-3 y CC₁FN-F_{4,5,7 y 8} presentaron actividad contra S. aureus y S. pyogenes, respectivamente (^{JuárezEspinosa, 2010}). Por lo tanto, hay ciertos compuestos presentes en este erizo que presentan un potencial antibiótico contra estas dos sepas bacterianas, así como una función antioxidantes. Sin embargo, se requiere mayores estudios para caracterizar mejor su actividad (JuárezEspinosa, 2010).

Depredadores

Entre los depredadores conocidos de D. mexicanum en el PTO se encuentran los peces Arothron meleagris, Arothron hispidus (Familia Tetradontidae), Diodon holocanthus (Familia Diodontidae), Bodianus diplotaenia (Labridae), Pseudobalistes naufragium, Balistes polylepis y Sufflamen verres (Familia Balistidae) (^{Glynn et al., 1972}; Guzmán 1988; ^{Eakin 2001}). En el Caribe, D. antillarum representa el 73 % de la dieta del género Balistes, 35 % de la dieta de Diodon, 14 % de la dieta de Bodianus y entre 10 - 86 % de la dieta de Haemulon (^{Randall, 1967}), género que hasta la fecha no está listado como depredador de D. mexicanum en el PTO. Para Islas Canarias, los principales depredadores y controladores de las poblaciones de D. aff. antillarum (ahora D. africanum) son Balistes capriscus, Canthidermis sufflamen y Bodianus scrofa, por su capacidad de depredar tanto sobe individuos juveniles como adultos (^{Clemente & Hernández, 2007}; ^{Clemente, Hernández, Rodríguez & Brito, 2010}).

Extracción pesquera

El potencial pesquero de esta especie se estudio para la región de Colima, México (^{Espino-Barr et al., 1996}). Para esta región se recomienda que la especie pueda ser explotada comercialmente entre junio y septiembre, cuando la gónada alcanza un mayor peso; sin embargo recomiendan que debe de restringirse su captura a una talla mínima de caparazón que no fue cuantificada en el estudio.

En México, D. mexicanum es capturado solo para comercio ornamental y uso en acuarios, sin proporcionar estadísticas (^{Piña-Espallargas, 2004}). Sin embargo, hay una mayor demanda por Centrostephanus coronatus, otro diademátido que es comúnmente confundido con juveniles de D. mexicanum, por lo que la extracción de la última especie puede ser mayor a lo indicado por la autora (Piña-Espallargas, 2004).