Revista de Biología Tropical

A quarter century of genetic research on neuropsychiatric disorders in Costa Rica

Resumen El estudio de la base genética de los trastornos neuropsiquiátricos se inició en Costa Rica hace más de 25 años. En este tiempo se han realizado investigaciones enfocadas en diferentes trastornos: esquizofrenia, trastorno bipolar, demencia de Alzheimer, trastorno obsesivo compulsivo, trastorno obsesivo compulsivo, trastorno por déficit de atención y síndrome de Tourette. Los estudios realizados han tenido una amplia variación en lo que se refiere a diseño (ligamiento/asociación), muestra utilizada (familias/parejas de hermanos afectados/tríos), cobertura genómica (estudios con genes candidatos/tamizajes de todo el genoma) y definición del fenotipo (categoría diagnóstica/clasificación sindrómica/endofenotipo). Presentamos un resumen de los principales hallazgos genómicos obtenidos en estos estudios multidisciplinarios y discutimos la importancia, lecciones y retos de la investigación genética en trastornos psiquiátricos complejos.

Abstract In Costa Rica, the study of the genetic basis of neuropsychiatric disorders started more than 25 years ago. During this time, different research efforts have focused on several disorders: schizophrenia, bipolar disorder, Alzheimer’s disease, obsessive-compulsive disorder, attention deficit/hyperactivity disorder, and Tourette syndrome. The studies have had a wide scope regarding design (linkage/association), sample used (families/sib pairs/trios), genome coverage (candidate gene studies/genome-wide scans), and phenotype definition (diagnostic category/syndromic classification/endophenotype). Here we present a summary of the main genomic findings of these multidisciplinary studies, and discuss the importance, lessons, and challenges of genetic research of complex psychiatric disorders.

Practical experience: socializing the concepts, applications and benefits of biotechnology in Costa Rica

Resumen Experiencia práctica: socialización de conceptos, aplicaciones y beneficios de la biotecnología en Costa Rica. Los procesos biotecnológicos han acompañado a la humanidad desde el inicio de la civilización; prueba de esto es el uso de levaduras para preparar pan, vino y cerveza. La biotecnología también ha sido fundamental en el mejo ramiento de plantas y animales que son parte de la dieta humana; y las técnicas de cultivo in vitro han acelerado el proceso de obtener mejores cultivos para nuestra creciente población. El proyecto “Biotecnología para todos: socialización de conceptos, aplicaciones y beneficios” socializa los conceptos, aplicaciones y beneficios de la biotecnología entre educadores, grupos formadores de opinión, y productores de los sectores de agricultura y alimentos. El proyecto ha utilizado exitosamente nuevas tecnologías para lograr sus objetivos.

Abstract Biotechnological processes have accompanied humanity since the beginning of civilization; proof of this is the use of yeasts for the preparation of bread, wine and beer. Biotechnology has also been fundamental in the improvement of plants and animals that are part of the human diet; and in vitro culture techniques have accelerated the processes for obtaining better crops for our growing population. The project “Biotechnology for everyone: Socialization of concepts, applications and benefits” socializes the concepts, applications and benefits of biotechnology among educators, opinion-forming groups, and producers in the agricultural and food sectors. The project has successfully used new technologies to reach its goals.

The forgotten habitats in conservation: early successional vegetation

Abstract Conservation efforts in terrestrial environments have focused on preserving patches of natural habitats and restoring disturbed habitats, with the main goal of transforming them into forests or habitats that resemble the original conditions. This approach tends to overlook the importance of conserving early successional vegetation (e.g., riverside vegetation, natural regeneration, young secondary forests), which often includes a large number of species (e.g., plants and animals) associated with or restricted to these habitats. In this paper we want to bring to attention the importance of preserving early successional vegetation, and to encourage scientists to investigate, e.g., the diversity, distribution, and species interactions occurring in these habitats. To address these goals, we focus on two main objectives: (1) to identify the common types of early successional vegetation in the Costa Rican Central Valley; and (2) to use some case studies to draw attention to the importance that such areas have as reservoirs of a large portion of the diversity unique to early successional stages. We first include an example to show the diversity of plants in small forest patches immersed in a large urbanized area. We provide general information on the insects that occur in early successional vegetation in urban areas, and in further detail examples of butterflies. Additionally, we provide examples of birds and mammals that are restricted to early successional vegetation, and how the reduction of this vegetation type affects species conservation. Finally, we encourage scientists to investigate these early successional habitats, particularly those species exclusive to early successional stages. Special attention should be paid to endemic species and those with a restricted distribution. Information of this type will make conservation of the diversity contained in these habitats possible.

Resumen Los esfuerzos de conservación en ambientes terrestres se han centrado principalmente en la preservación de ambientes naturales y la restauración de diferentes hábitats, con la meta principal de transformar estos ambientes en bosques maduros o hábitats que asemejen las condiciones originales. Este enfoque tiende a pasar por alto la importancia de conservar la vegetación de estados de regeneración temprana (e.g., vegetación riparia, regeneración natural, bosque secundario joven), la cual incluye un gran número de especies (e.g., plantas y animales) asociadas o restringidas a estos hábitats. Con este artículo queremos llamar la atención sobre la importancia de preservar áreas cubiertas con vegetación de sucesión temprana, e instar a científicos y naturalistas a investigar, e.g., la diversidad, distribución, e interacciones entre las especies presentes en estos ambientes. Para apoyar esta meta, nos enfocamos en dos objetivos principales: (1) identificar los tipos más comunes de vegetación pionera en el Valle Central de Costa Rica; y (2) utilizar algunos casos de estudio para llamar la atención sobre la importancia que tales áreas tienen como reservorio de gran parte de la diversidad, mucha de la cual es única de los estados de sucesión temprana. Primero se incluye un ejemplo particular en el cual se muestra la diversidad de plantas en pequeños fragmentos de bosque y matorral inmersos en una gran área urbanizada. Después se presenta una revisión general de los insectos que habitan en la vegetación de sucesión temprana en áreas urbanas, para luego discutir en mayor detalle ejemplos de mariposas. Además, proporcionamos ejemplos de especies de aves y mamíferos que están restringidos a vegetación de sucesión temprana, y cómo la reducción de este ambiente afecta su conservación. Finalmente, instamos a los científicos de diferentes áreas a investigar los diversos procesos ecológicos e interacciones biológicas inherentes a los estados de regeneración temprana. Especial atención requieren aquellas especies exclusivas o endémicas de estos ambientes. Sin esta información es imposible conservar la diversidad de estos hábitats.

Shade tolerance within the context of the successional process in tropical rain forests

Abstract Shade tolerance (the capacity to survive and grow over long periods under shade) is a key component of plant fitness and the foundation of current theories of forest succession in tropical rain forests. It serves as a paradigm to understand the optimal allocation of limited resources under dynamic light regimes. I analyze how tropical rain forest succession influences the expression of ecophysiological mechanisms leading to shade tolerance, and identify future areas that will increase our understanding of the ecological and evolutionary consequences of this phenomenon. Shade tolerance is a multivariate, continuous functional trait reflecting the growth-mortality trade-off of investing resources under limited light vs. exploiting high light conditions. I propose the life cycle successional trajectory model of Gómez-Pompa & Vázquez-Yanes as an integrative tool to understand tropical rain forest succession. This model shows how species distribute along the successional environmental gradient based on their degree of shade tolerance and represents a more integrative paradigm to understand the interface between different aspects of species diversity (ontogenetic variation and functional diversity) throughout succession. It proposes that different trait combinations determining shade tolerance are expressed at different stages of the life cycle, which affects how and when plants enter the successional trajectory. Models explaining the expression of shade tolerance (resource availability, carbon gain, CSR, resource competition) are based on whole-plant economics and are not mutually exclusive. The analysis of shade tolerance is biased towards tree seedlings in the understory of mature forests. Other life stages (juvenile and adult trees), life forms, and microhabitats throughout the forest profile are almost always excluded from these analyses. More integrative explanations based on the distribution of functional traits among species, ontogenetic stages, and the nature of the environmental gradient are being developed based on long-term data and chronosequence comparisons. In summary, shade-tolerance is a complex phenomenon, is determined by multiple characters that change ontogenetically over space and time and entails considerable plasticity. Current methods do not account for this plasticity. Understanding the nature of shade tolerance and its functional basis is critical to comprehending plant performance and improving the management, restoration and conservation of tropical rain forests given the combined threats of global warming and habitat loss.

Resumen La tolerancia a la sombra (la capacidad de sobrevivir y crecer durante largos períodos bajo sombra profunda) es un componente clave del valor adaptativo de la planta y la base de las teorías actuales de la sucesión forestal de la selva tropical. Sirve como un paradigma para entender la asignación óptima de recursos limitados bajo regímenes dinámicos de luz. En esta revisión analizo cómo la sucesión de los bosques tropicales lluviosos influye en la expresión de los mecanismos ecofisiológicos que conducen a la tolerancia a la sombra, e identifico áreas futuras que pueden aumentar nuestra comprensión de las consecuencias ecológicas y evolutivas de este fenómeno. La tolerancia a la sombra es un rasgo funcional continuo y multivariable que refleja el balance de invertir recursos bajo condiciones de luz limitada versus crecer más rápidamente en condiciones de luz intensa. Propongo el modelo de ciclo de vida a lo largo de la trayectoria de sucesión de Gómez-Pompa y Vázquez-Yanes como una herramienta integradora para entender la sucesión de la selva tropical. Este modelo muestra cómo las especies se distribuyen a lo largo del gradiente ambiental en función de su grado de tolerancia a la sombra, y representa un paradigma más integrador para comprender la interacción entre los diferentes componentes de la diversidad de especies (diversidad taxonómica y funcional y variación ontogenética) a lo largo de la sucesión. El modelo propone que las diferentes combinaciones de caracteres funcionales que determinan la tolerancia a la sombra se expresan en diferentes etapas del ciclo de vida, y afectan cómo y cuándo las plantas ingresan en el proceso de sucesión. Los modelos que explican la expresión de tolerancia a la sombra (disponibilidad de recursos, ganancia de carbono, CSR, competencia de recursos) se basan en la economía de toda la planta y no son mutuamente excluyentes. Se están desarrollando explicaciones más integradoras basadas en la distribución de caracteres funcionales entre especies, etapas ontogenéticas, y micrositios, mediante el uso de estudios de cronosecuencia y metadatos colectados a largo plazo. El análisis de la tolerancia a la sombra está sesgado hacia las plántulas de árboles y el sotobosque. Otras formas de vida y microhábitats dentro del perfil del bosque están casi excluidas de estos análisis. En resumen, la tolerancia a la sombra es un fenómeno complejo, está determinada por múltiples caracteres funcionales que cambian ontogenéticamente en el espacio y el tiempo, e implica una considerable plasticidad. Los métodos actuales no toman en cuenta esta plasticidad. Comprender la naturaleza de la tolerancia a la sombra y su base funcional es fundamental para entender el crecimiento de la planta y mejorar la gestión, restauración, y conservación de los bosques tropicales, los cuales enfrentan las amenazas combinadas del calentamiento global y la pérdida de hábitat.

How many larvae and nymphs of Amblyomma spp. ticks (Ixodida: Ixodidae) are needed to detect the presence of Rickettsia (Rickettsiales: Rickettsiaceae)?

Abstract 16. Tick-borne rickettsiosis is becoming a common emergent disease in many tropical countries, and the rapid detection of this disease could reduce the impact on wild life and public health. Pools of larvae and nymphs, and individual adult ticks are used for detection of Rickettsia species (Rickettsiaceae), but the number of larvae and nymphs in the pools likely affect the probability of detection of Rickettsia spp. We tested whether the number of larvae or nymphs of Amblyomma (Ixodidae) included in the pools affected the probability of detection. The number of larvae in each pool did not affect the probability of detecting Rickettsia spp., but the probability of detection increased rapidly with the number of nymphs. In this study, 20 nymphs are enough to approach a probability of 1 of detecting Rickettsia.

Resumen 20. La rickettsiosis transmitida por garrapatas es una enfermedad emergente cada vez más común en muchos países tropicales, por lo que su rápida detección podría reducir su impacto negativo en la salud humana. Grupos (pozos) de larvas y ninfas de garrapatas, así como individuos adultos son usados para detectar la presencia de diferentes especies de Rickettsia. Sin embargo, el número de larvas y ninfas incluidos en estos grupos probablemente afecta la detección de Rickettsia spp. Nosotros probamos si el número de larvas o ninfas incluidas en estos grupos afecta la probabilidad de detección. Encontramos que el número de larvas incluidas en cada grupo no afectó la probabilidad de detección de Rickettsia spp., pero la probabilidad de detección aumenta rápidamente con el número de ninfas incluidas en los grupos. En este estudio, 20 ninfas por grupo fueron suficientes para tener una probabilidad cercana a 1 de detectar Rickettsia.

Agrobacterium tumefaciens-mediated transformation of common bean (Phaseolus vulgaris) var. Brunca

Abstract Common bean is a crop recalcitrant to in vitro regeneration and therefore it lacks an efficient transformation protocol that can be reproduced using A. tumefaciens. The main goal of this study was to establish a protocol for A. tumefaciens mediated transformation of Phaseolus vulgaris var. Brunca by marker genes (gusA and nptII) together with the gene for trehalose-6-phosphate synthase from Saccharomyces cerevisiae (TPS1) used in other species to increase tolerance to abiotic stress. The β-glucuronidase activity was detected in 45 % of the LBA4404 ElectroMAX® pCAMBIA1301 infected explants. Transformed explants regenerated new shoots after four to five months period in a kanamycin rich media. Surviving plants were evaluated by PCR and presented an 0.5 % efficiency of transformation. The established protocol for genetic transformation of common bean has two additional advantages with respect to previous reports: (1) it allows for obtaining transformed regenerants and (2) the genetic transformation was stable for the selective gene.

Resumen El frijol común en un cultivo recalcitrante a la regeneración in vitro y se carece de un protocolo eficiente y reproducible de transformación genética usando A. tumefaciens. Desarrollamos un protocolo de transformación genética mediada por A. tumefaciens de frijol común variedad Brunca utilizando genes marcadores (gusA y nptII) junto con el gen de la trehalosa-6-fosfato sintasa de levadura (TPS1) utilizado para incrementar tolerancia a estrés abiótico. La actividad de la β-glucoronidasa fue detectada en 45 % de los explantes infectados con la cepa LBA4404 de A. tumefaciens transformada con pCAMBIA1301. Después de 4 o 5 meses se regeneraron tallos en un medio adicionado con kanamicina. Los explantes supervivientes se evaluaron mediante PCR y presentaron una eficiencia de transformación de 0.5 %. El protocolo de transformación genética de frijol común establecido tiene dos ventajas adicionales con respecto a los reportes previos: (1) permite la obtención de regenerares transformados y (2) la transformación genética fue estable para el gen selectivo.

Effective gene flow patterns across a fragmented landscape in southern Costa Rica for Symphonia globulifera (Clusiaceae); a species with mobile seed and pollen dispersers

Abstract In tropical trees, forest fragmentation has been shown to affect mating and gene flow patterns. Mobile dispersal vectors should be less sensitive to fragmented landscapes and may ameliorate the genetic effects of forest fragmentation on plant populations. To test this hypothesis, we analyzed gene flow patterns in Symphonia globulifera, a tropical tree species with highly mobile pollinators and seed dispersers in the Osa Peninsula in southern Costa Rica. We used microsatellites to study genetic diversity and realized gene flow patterns between a continuous forest and a forest fragment. We found high levels of genetic diversity in adults and seedlings at both sites. Parentage analyses suggest near-neighbor matings and frequent long-distance gene flow events. Half the progeny beneath an adult was not sired by that tree and the majority of established seedlings were the result of long-distance gene dispersal. Gene flow from the forest into the fragment was more common than from the fragment into the continuous forests. Despite long distance gene flow events, seedling spatial genetic structure was stronger and extended further in the forest fragment likely due to limited seed dispersal. We conclude that fragmentation affects gene flow in this tropical tree and may compromise its genetic diversity in forest fragments even for a species with mobile pollen and seed vectors.

Resumen En árboles tropicales se ha demostrado que la fragmentación del bosque afecta los patrones de apareamiento y reduce el flujo génico. Las especies forestales cuyos dispersores y polinizadores son capaces de moverse largas distancias sobre ambientes alterados, serán menos sensibles a los efectos de la fragmentación y podrán intercambiar genes regularmente entre fragmentos. Para probar esta hipótesis, en la Península de Osa en el sur de Costa Rica, estudiamos los patrones de flujo génico de Symphonia globulifera, una especie de árbol tropical con polinizadores y dispersores de semillas altamente móviles. Utilizamos microsatélites para estudiar la diversidad genética y los patrones de flujo génico entre un bosque continuo y un fragmento de bosque. Encontramos altos niveles de diversidad genética tanto en adultos como en plántulas. Los análisis de parentesco indican apareamiento entre vecinos cercanos, sin embargo el flujo génico a larga distancia es frecuente. La mitad de la progenie debajo de un adulto no es engendrada por ese árbol y la mayoría de las plántulas establecidas son el resultado del flujo génico a larga distancia. El flujo de genes desde el bosque continuo hacia el fragmento era más frecuente que el movimiento inverso. A pesar del flujo génico a larga distancia, hay diferencias en frecuencias alélicas entre plántulas y la estructura espacial era más fuerte y se extendía a mayor distancia en el fragmento, probablemente por una dispersión limitada de semillas. Concluimos que la fragmentación afecta los patrones de flujo génico en esta especie de árbol tropical y puede afectar su diversidad genética en paisajes fragmentados, inclusive para una especies con polinizadores y dispersores con alta movilidad.

Phenology of Crescentia alata (Bignoniaceae) in Guanacaste, Costa Rica

Resumen Los estudios fenológicos generan información que contribuye con el conocimiento de las relaciones entre especies y componentes abióticos de los ecosistemas, disponibilidad de alimento para animales y regeneración de cobertura boscosa. Crescentia alata es una especie arbórea abundante en el bosque tropical seco (BTs); su importancia ecológica, cultural y económica ha sido ampliamente reconocida y por eso existe interés en reproducir esta especie, pero antes es necesario conocer detalladamente su desarrollo fenológico. El objetivo de este estudio fue describir la fenología de C. alata en el BTs de Costa Rica. Se seleccionaron 20 árboles reproductivos en el Parque Nacional Santa Rosa para observar las siguientes fenofases: follaje, floración y fructificación por 14 meses entre 2015 y 2016. Esta especie produjo más follaje en junio, máxima floración en junio y octubre y mayor número de frutos maduros en enero. Los patrones fenológicos en C. alata se relacionaron con factores climáticos comunes, sobre todo precipitación, temperatura y humedad relativa. Los resultados más relevantes de este estudio podrían contribuir a la propagación, el manejo adecuado y la conservación de esta especie.

Abstract Phenological studies generate information that contributes knowledge on relationships of species and abiotic components of ecosystems, availability of food for animals and regeneration of forest cover. Crescentia alata is an abundant tree species in tropical dry forests; its ecological, cultural and economic importance has been widely recognized and for this reason there is an interest in reproducing this species, but previously it is necessary to understand its detailed phenological development. The aim of this work was to describe C. alata phenology in dry Costa Rican forests. Twenty reproductive trees were selected at the Santa Rosa National Park to observe phenophases (leaf flushing, flower production, and fructification) during 14 months from 2015 to 2016. Most foliage was observed in June, maximal floration in June and October, and the highest ripe-fruit number in January. Phenological patterns in C. alata were related to common climatic factors as rainfall, temperature, and relative humidity; other factors considered were wind speed, and sun radiation. The most significant phenological data registered for C. alata in this work may contribute to a better management and conservation of this species.

Seed germination of Crescentia alata (Bignoniaceae) at different temperatures, light conditions, and storage periods

Resumen Crescentia alata (Bignoniaceae) es una especie arborescente de gran interés cultural y económico desde México hasta Costa Rica. Sin embargo, la protección de las poblaciones naturales y el establecimiento de plantaciones son limitados por la carencia de información sobre germinación de semillas y crecimiento de plántulas. Este estudio pretende caracterizar los frutos y las semillas, evaluar el proceso de germinación a diferentes temperaturas y niveles de luminosidad, y determinar las condiciones óptimas de temperatura, humedad y almacenamiento para mantener viables las semillas. Se midieron altura, diámetro y masa de frutos, así como largo, ancho y masa de semillas; además, se contó el número de semillas por fruto. Asimismo, se evaluó el porcentaje de germinación a cinco temperaturas (15, 20, 30, 20-30 y 25-30 °C), en condiciones de luz-oscuridad, con almacenamiento a tres temperaturas (5° C, 15 °C y ambiente: 22-24 °C) durante 36 meses. También se observó la viabilidad de las semillas conservadas dentro del fruto. El valor promedio del índice de redondez (IR) fue -1.86; esto indica que los frutos son redondeado-achatados. En promedio el fruto midió 7.90 ± 2.58 cm de altura y 9.62 ± 1.21 cm de diámetro; las semillas midieron 0.75 ± 0.07 cm de largo y 0.67 ± 0.05 cm de ancho. La masa promedio del fruto fue 414.57 g y cada fruto tuvo en promedio ca. 691 semillas, que no germinaron a 15 °C ni a 20 °C; en la oscuridad disminuyó la germinación y la viabilidad de las semillas se redujo cuando se almacenaron a temperatura ambiente (22-24 °C) y cuando permanecieron dentro del fruto. Los resultados indican que las semillas de C. alata germinan mejor a 30 °C, en condiciones de luz y separadas de la pulpa del fruto antes de almacenarse; además, almacenadas a temperaturas bajas (5 °C y 15 °C) los porcentajes de germinación y la viabilidad se mantienen altos (ca. 90 %) hasta por tres años. Estos datos pueden contribuir a mejorar el almacenamiento de semillas y la obtención de plántulas para propagación; así podría aumentar el tamaño de las poblaciones con fines económicos o de conservación, lo que favorecería tanto a la especie estudiada como al bosque tropical seco en que habita.

Abstract Crescentia alata is a natural resource with cultural and economic value from Mexico to Costa Rica. Nevertheless, protection of natural populations and establishment of plantations are limited by lack of information on seed germination and plant growth. This study aims to characterize size, weight and number of fruits and seeds, to evaluate the seed germination process at different temperatures and light conditions, and to determine the optimal conditions of temperature, humidity, and storage periods for viable seeds. We measured germination at five different temperatures (15, 20, 30, 20-30, and 25-30 °C), in light-dark conditions, with seed storage at three temperatures (5 °C, 15 °C, and ambient temperature: 22-24 °C) during 36 months. Mean values: fruit roundness index -1.86 (i.e. they are flattened-rounded). Fruit height 7.90 ± 2.58 cm, diameter 9.62 ± 1.21 cm; seeds were 0.75 ± 0.07 cm long and 0.67 ± 0.05 cm wide. Fruit mass 414.57 g; each fruit contained on average ca. 691 seeds. Seeds did not germinate at 15 °C or 20 °C; germination decreased in darkness; germination and viability decreased when seeds were stored at ambient temperature (22-24 °C), and when they were preserved inside fruits. The seeds of C. alata germinate better at 30 °C, exposed to light, and separated from the pulp before storage. When seeds are stored at low temperatures (5 °C and 15 °C), high germination and viability percentages (ca. 90 %) can be maintained for three years, allowing conservation programs for the species.

Effect of seed storage and light conditions on the growth rate of Crescentia alata (Bignoniaceae) seedlings

Resumen En el bosque tropical seco, el árbol Crescentia alata (Bignoniaceae) es un recurso cultural y económico, pero han fracasado algunos intentos para establecer plantaciones, que podrían satisfacer la producción comercial y, así, evitar el impacto en las poblaciones naturales. Por tanto, existe la necesidad de generar información biológica sobre esta especie para obtener plantas en condiciones de invernaderos. El objetivo de este trabajo fue evaluar la tasa de crecimiento de plantas de C. alata obtenidas de semillas que se almacenaron en diferentes períodos y a varias temperaturas, y determinar el efecto de la intensidad de la luz sobre el crecimiento de las plántulas. Se recolectaron frutos en Liberia (Guanacaste, Costa Rica) y se almacenaron semillas por 0, 4, 8 y 14 meses a 5 °C, 15 °C y a temperatura ambiente (22-24 °C). Las plántulas de las semillas almacenadas por 0, 4, 8 y 14 meses se trasplantaron para evaluar el crecimiento después de 8 días, 2 y 16 meses, y en dos condiciones de luminosidad. La morfología de las plántulas de 8 días cambió según el tiempo de almacenamiento. El análisis de componentes principales de la evaluación de 2 meses indica que las variables más significativas fueron biomasa total seca, biomasa seca de hojas, de raíz-vástago, de tallo y de raíz, mientras que en el análisis de la evaluación de 16 meses tales variables fueron biomasa seca de raíz, de raíz-vástago y de hojas, también número de hojas y longitud del vástago. El área foliar específica de plantas con 16 meses de edad obtenidas de semillas almacenadas 14 meses no cambió con la temperatura de almacenamiento. Además, dos condiciones de luminosidad influyeron en la altura, el diámetro del tallo o el número de hojas. El almacenamiento de semillas a 5 °C y 15 °C favoreció el desarrollo de los cotiledones, así como la longitud de la raíz y del hipocótilo. Plantas de 2 meses obtenidas de 0 y 8 meses asignaron mayor biomasa a raíces que a tallos, mejorando así la absorción de agua. Plantas de 16 meses provenientes de semillas no almacenadas desarrollaron el mayor número de hojas, y aquellas de semillas de 8 meses a 5 °C y 15 °C mostraron tallos más cortos. Las semillas almacenadas hasta 14 meses se convirtieron en plantas bien desarrolladas. Se recomienda a futuros investigadores evaluar la viabilidad a diferentes temperaturas de secado de las semillas y en niveles de intensidad lumínica más contrastantes durante el crecimiento.

Abstract The dry tropical forest tree Crescentia alata is a cultural and economical resource, but efforts to establish plantations, which could satisfy commercial production and avoid impact on natural populations, have been unsuccessful. So there is a need to generate biological information on this species for obtaining plants in greenhouses. The aim of this work was to evaluate the vigor and growth rate of C. alata seedlings born from seeds that were stored at different periods and temperatures, and to determine the effect of light intensity on the seedlings. Fruits were collected in Liberia (Guanacaste, Costa Rica) and seeds stored for 0, 4, 8, and 14 months at 5 °C, 15 °C, and ambient temperature (22-24 °C). Seedlings from seeds stored for 0, 4, 8 and 14 months were grown to evaluate growth after 8 days, 2 months, and 16 months, and in two different light conditions. Morphology of 8-day-seedlings changed according to storage time. Principal component analysis of 2-month evaluation indicates that the most significant variables were total dry biomass, dry biomass of leaves, root-shoot, stem, and root, while for the analysis of 16-month evaluation these variables were dry biomass of root, root-shoot, and leaves, also leaf number, and shoot length. Specific leaf area of 16-month plants from seeds stored for 14 months did not change with storage temperature. In addition, two different light conditions influence seedling height, stem diameter or leaf number. Seed storage at 5 °C and 15 °C favored development of seedling cotyledons, and length of both root and hypocotyl. Two month-seedlings from 0M and 8M allocated most biomass to roots and less to stems, enhancing this way water absorption. Sixteen-month-plants from non-stored seeds developed the highest leaf numbers, and those plants from 8M seeds at 5 °C and 15 °C showed shorter stems. Seeds stored up to 14 months kept viable, becoming healthy seedlings. We recommend that future researchers evaluate seed viability at different drying temperatures and more contrasting light levels.

Diversity of phenological patterns of Handroanthus ochraceus (Bignoniaceae) in Costa Rica

Abstract The study of phenological patterns in plant communities is of vital importance for understanding the temporal cycles of ecosystems, but there is little information on the diversity of phenological patterns that can occur at the intraspecific level, as well as the genetic or environmental factors causing this variation. In Handroanthus ochraceus, a deciduous tree species of neotropical dry forests, ecophysiological studies have proposed the release of water stress as the mechanism that triggers flowering and the sprouting of new leaves. During four years, I observed the cycles of leaf fall, flowering, fruiting, and new leaf production in seven Costa Rican sites that differed in their proximity to water courses and in soil moisture. Six were located in dry forest areas, and one in premontane forest. There were two general phenological patterns: the explosive, where trees depend on the first rains for floral anthesis and the expansion of leaf meristems, and the staggered pattern, with unsynchronized flowering at the beginning and middle of the dry season, independently of rainfall. Although this phenological variation has been previously recognized, the occurrence of these two patterns is not determined by the proximity of water courses, contradicting phenological models proposed for this tree species.

Resumen El estudio de los patrones fenológicos en comunidades de plantas es de importancia vital para entender los ciclos temporales de los ecosistemas, pero hay poca información sobre la diversidad de patrones fenológicos que pueden ocurrir a nivel intraespecífico, así como sobre los factores genéticos o ambientales que explican esta variación. En Handroanthus ochraceus, una especie arbórea de bosques secos, estudios ecofisiológicos han propuesto la reducción del estrés hídrico como el mecanismo que dispara la floración y la brotación de hojas nuevas. Durante cuatro años se observaron los ciclos de caída de hojas, floración, fructificación y producción de hojas nuevas en esta especie en siete sitios en Costa Rica, que diferían en su proximidad a fuentes de agua y por consiguiente en los niveles de humedad del suelo. Dos patrones fenológicos generales fueron observados: el patrón explosivo, en el cual los árboles dependen de las primeras lluvias para desarrollar la antesis floral y la expansión de los meristemos foliares, y el patrón escalonado, en el cual los árboles pueden florecer en una forma modular durante el comienzo y parte media de la estación seca, en forma independiente de las lluvias. Aunque esta variación en patrones fenológicos ha sido previamente reconocida, en este estudio se demuestra por vez primera que esta variación no está necesariamente asociada a diferentes niveles de humedad del suelo, contradiciendo modelos fenológicos propuestos para esta especie de árbol.

Angiostrongylus costaricensis, a neotropical parasite with a controversial diagnosis and treatment

Resumen La angiostrongilosis abdominal es una parasitosis esporádica, que ocurre en países del neotrópico, especialmente en Costa Rica. Es una enfermedad cuyo diagnóstico es infrecuente y su tratamiento controversial. Se presenta un caso de un adulto que muestra un malestar generalizado, dolor abdominal y una intensa eosinofilia que lleva a la detección de una masa en la fosa iliaca inferior derecha. El diagnóstico definitivo se hace mediante la prueba de Morera y el tratamiento incluye el uso de azitromicina y metronidazol, no obstante no se usan antihelmínticos ni se realiza cirugía. El caso descrito pone de manifiesto que tanto el diagnóstico como el tratamiento de esta enfermedad parasitaria continúan siendo inciertos. No se descarta que exista un subregistro importante de esta parasitosis o que los síntomas sean confundidos con otras patologías.

Abstract Abdominal angiostrogyliasis is a sporadic parasitosis that occurs in Neotropical countries, mainly in Costa Rica. It is a disease with an infrequent diagnosis and a controversial treatment. We discuss a case of an adult that presents a severe generalized discomfort, abdominal pain and an intense eosinophilia that leads to the detection of a mass at the right lower quadrant. Definitive diagnosis is achieved by the Morera Test and the treatment includes the use of azythromicin and metronidazole: no antihelmintic drugs or surgery were used. The case shows that both the diagnosis and treatment of this parasitosis are uncertain. An important underreporting of the disease may occur, as well as confusion of the symptoms with other pathologies.

A possible role of decorations in spiderwebs as protection devices that distract predators

Abstract Several functions have been proposed for silk decorations (i.e., stabilimenta) in spiderwebs. One hypothesis is that web decorations protect spiders from predators, either by concealing the spiders, physically shielding them, or by deflecting predatory attacks. This study uses data gathered in opportunistic manner when studying the behavior of Stenolemus giraffa, an assassin bug that preys almost exclusively on web-building spiders. Stenolemus giraffa approach orb spiders on foot, and usually capture the spiders at the hub region of the web. When pursuing spiders, S. giraffa routinely tap the web with their antennae, and also tap the spiders prior to attacking them. The observations available from this study suggest that S. giraffa got “distracted” momentarily by the decorations in the webs of Purumitra sp. (Uloboridae) and Argiope katherina (Araneidae). In some instances, the assassin bugs tapped these structures for several seconds or minutes instead of tapping the adjacent spiders. In interactions with A. katherina, S. giraffa was more successful at capturing the spiders when the webs lacked decorations; however, sample sizes are small (this could not be tested for Purumitra sp. because only one web lacked decorations). Finally, some of the spiders detected S. giraffa tapping the decorations or that had begun tapping the spiders and that had interrupted this behavior to tap the decorations. The data available suggest that, for S. giraffa, the decorations in these webs interfered with the process of locating the spiders. If further experiments corroborate this idea, this information would be in accord with Hingston’s (1927) hypothesis that web decorations can confuse spider predators.

Resumen Muchas arañas agregan a sus telas estructuras de seda, detritos, u otros, que son conocidas como “estabilimentos” o “decoraciones”. Varias funciones han sido propuestas para estas estructuras. Una de las hipótesis plantea que las decoraciones protegen a las arañas de los depredadores, ya sea porque ocultan a las arañas, o porque funcionan como una barrera física que separa al depredador de la araña, o porque desvían los ataques de los depredadores. En este estudio, se utilizan datos que fueron tomados de manera oportunista mientras se estudiaba el comportamiento del chinche asesino Stenolemus giraffa, un insecto que se alimenta casi exclusivamente de arañas que hacen tela. Stenolemus giraffa ataca a las arañas en el meollo de la tela, y se acerca hasta estas caminando. Stenolemus giraffa usualmente “toquetea” a las arañas con sus antenas (comúnmente sin hacer contacto con la araña) antes de atacarlas. Las observaciones de este estudio sugieren que S. giraffa se distrajo de forma momentánea con las decoraciones en las telas de Purumitra sp. (Uloboridae) y Argiope katherina (Araneidae). En algunas ocasiones, los chinches toquetearon con sus antenas estas estructuras por algunos segundos o incluso minutos, en vez de toquetear a las arañas que estaban adyacentes a estas. En interacciones con A. katherina, S. giraffa capturó en mayor proporción a las arañas que se encontraban en telas sin decoraciones; sin embargo, el tamaño de la muestra es pequeño. No se pudo realizar una comparación similar para Purumitra sp., ya que todas las telas, excepto una, tenían decoraciones. Algunas de las arañas detectaron a los chinches cuando estos estaban toqueteando las decoraciones, o después de que hubieran toqueteado a las arañas e interrumpieran este comportamiento para toquetear las decoraciones. Dichas observaciones sugieren que las decoraciones en estas telas interfirieron con el proceso de S. giraffa de localizar a las arañas. Si esto se corrobora mediante futuros experimentos, esta información apoyaría la idea de Hingston (1927) de que las decoraciones en las telas funcionan para confundir a los depredadores de arañas.

Keys to the Costa Rican species of paper wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae)

Abstract Paper wasps (subfamily Polistinae) are one of the four main groups of eusocial insects in the Neotropics. They are medically important for the frequent stings inflicted on humans, but at the same time are valuable predators of pest insects. Nonetheless, there are no updated keys for the identification of the Central American species. Here we provide keys to the 18 genera and 106 species known to occur in Costa Rica, illustrated with one hundred original line drawings.

Resumen Las avispas de la subfamilia Polistinae son uno de los cuatro grupos principales de insectos eusociales en el neotrópico, y son de importancia económica tanto por sus picaduras como por su papel en control biológico. Sin embargo, no existen claves actualizadas para la identificación de las especies de América Central. Aquí se proveen claves ilustradas para los 18 géneros y las 106 especies conocidas de Costa Rica y se incluyen cien dibujos originales.

The aquatic entomology collection in the Zoological Museum at the University of Costa Rica: updated checklist of genera, importance, and future challenges

Resumen Los macroinvertebrados acuáticos, y en especial los insectos, son el grupo de organismos más utilizado para determinar el estado de conservación de los ecosistemas acuáticos en estudios de calidad del agua y biomonitoreo acuático. La colección científica más importante de este grupo en el país se encuentra en el Museo de Zoología de la Universidad de Costa Rica y contiene material proveniente tanto de proyectos de investigación, tesis y trabajos de estudiantes como muestras recolectadas durante estudios y monitoreos ambientales realizados por consultores y diversas instituciones. En este trabajo se presenta un listado actualizado del material depositado, el cual incluye 98 familias y 341 taxones identificados (géneros, tribus o subfamilias) de once órdenes de insectos, siendo Coleoptera y Diptera los órdenes de mayor riqueza taxonómica. Se citan los trabajos que se han generado a partir de revisiones de la colección y los cuales incluyen registros nuevos de especies, géneros y de una familia para el país, así como las descripciones de especies nuevas y asociaciones de estadios inmaduros con sus adultos. Los principales desafíos para esta colección incluyen la identificación taxonómica de ciertos grupos, así como mantenerse al día con el constante crecimiento de la colección y la actualización de su base de datos.

Abstract Aquatic macroinvertebrates, and especially insects, are the group of organisms most commonly used to determine the health of ecosystems in water quality studies and freshwater biomonitoring. The most important scientific collection of this group in Costa Rica is located in the Zoological Museum of the University of Costa Rica (MZUCR) and includes material from scientific research, thesis and student projects, as well as samples from environmental studies and aquatic monitoring by consultants and institutions. In this work, an updated list of the collection’s material is presented, which includes 98 families and 341 identified taxa (genera, tribes or subfamilies) from eleven insect orders, with Coleoptera and Diptera as the most taxonomical diverse orders. Studies which resulted from revisions of the collection material are cited, including new species, genera, and family records, as well as descriptions of new species and associations of immature stages with their adults. The main challenges for this collection include the taxonomic identification of certain groups, keeping up with the constant collection growth and updating the associated database.

Plants and gall hosts of the Tirimbina Biological Reserve, Sarapiqui, Costa Rica: Combining field sampling with herbarium records

Abstract There has been an increasing number of inventories of gall-inducing arthropods in the Neotropics. Nonetheless, very few inventories have been carried out in areas where the flora is well documented, and records of galls from herbaria and sites outside the study area have seldom been utilized. In this study we provide a checklist of the native vascular plants of a 345 ha forest reserve in the Caribbean lowlands of Costa Rica and document which of these plants were found to harbor galls. The gall surveys were carried out between November 2013 and December 2016. We also cross-checked our plant list with the previous gall records from elsewhere in the country and searched for galls on herbarium specimens of dicots reported from the reserve. In total, we recorded 143 families and 1174 plant species, of which 401 were hosts of galls. Plant hosts of galls were found in the following non-mutually exclusive categories: 209 in our field sampling, 257 from previous records, and 158 in herbarium specimens. Of our field records of galls, 77 were new for the country, 77 were also found in the herbarium and 110 had been previously recorded in the country. Herbarium specimens and previous records are good indicators of potential gall hosts but around one quarter (40/158) of the gall records in the herbarium were ambiguous as to whether the tissue alteration was a gall or not. Plant family size was related to number of gall hosts, but most dicot families have similar proportions of gall host species. We concluded that more than a third of the native plants in the reserve are gall hosts, but this number increased to 44.93 % when only dicots were considered. Our results demonstrate the utility of providing complete plant inventories when conducting gall inventories, and of using herbarium specimens and previous galls studies to infer gall diversity in a specific area.

Resumen Los estudios relacionados con la diversidad de insectos inductores de agallas han venido aumentando en el Neotrópico. Sin embargo, pocos inventarios se han realizado en sitios donde la flora está bien documentada y los registros previos de agallas, así como información disponible de herbario, han sido subutilizados. En este estudio brindamos un inventario de las plantas nativas en una reserva de 345 ha ubicada en las tierras bajas del Caribe costarricense y documentamos cuales de estas son hospederas de agallas. El muestreo de agallas se llevó a cabo entre noviembre del 2013 y diciembre del 2016. Así mismo, comparamos nuestra lista de plantas con los registros previos de agallas encontradas en el resto del país y examinamos en herbario todas las dicotiledóneas registradas en la reserva en busca de agallas. En total, encontramos 143 familias y 1 174 especies de plantas de las cuales 401 especies fueron hospederas de agallas. Estas fueron encontradas de las siguientes categorías no mutuamente exclusivas: 209 mediante colectas de campo, 257 a partir de registros previos y 158 en material de herbario. De las plantas con agallas encontradas en el campo 77 corresponden a registros nuevos para el país, 77 fueron halladas también en herbario y 110 habían sido reportadas anteriormente en el país. El material de herbario y los registros previos demostraron ser buenos indicadores de las potenciales especies de plantas hospederas de agallas, sin embargo, alrededor de una cuarta parte (40/158) de los registros de agallas en herbario son ambiguos (difíciles de determinar si son agallas o no). El tamaño de la familia de las plantas está relacionado con la diversidad de especies de plantas hospederas de agallas, no obstante, la mayoría de las familias de dicotiledóneas tiene una proporción similar de especies hospederas de agallas. Concluimos que al menos un tercio de las especies de plantas nativas de la reserva son hospederas de agallas, pero este número incrementa a 44.93 % cuando solo se consideran las dicotiledóneas. Nuestros resultados demuestran la importancia de proveer inventarios completos de plantas cuando se realizan inventarios de agallas, así como la utilidad de examinar material de herbario y contrastar registros previos para inferir la diversidad de agallas en un sitio.

The skipper butterflies (Lepidoptera: Hesperiidae) of the Reserva Ecológica Leonelo Oviedo, San José, Costa Rica

Abstract Hesperiidae is one of the most diverse families of butterflies in Costa Rica, with approximately 486 species. Even so, there are few butterfly lists where this group has been included. In this paper, we present information on seasonality, abundance and natural history features of this family for the Leonelo Oviedo Ecological Reserve (RELO), a 2 ha forest embedded in an urban matrix. Over the course of two years, a monthly sampling was carried out on a 270 m trail across the Reserve from 08:00 to 12:00, collecting all the individuals located within 5 m on each side of the trail. To better represent the richness, individuals were also randomly collected for more than ten years, but the butterflies collected in this way were not included in the statistical analysis. Photographs were taken of all the species in order to provide an identification guide. For the cryptic species, drawings and dissections of the genitalia were made. For the community indexes we used Microsoft Excel and the Shannon index with base two logarithm. For the summary of the monthly data analysis were done according to dry and wet season. For a comparison of richness and abundance we did a g-test to evaluate if there are differences between seasons; however, with the use of the R package vegan a hierarchical cluster analysis was done using the Jaccard index with Wards minimum variance agglomerative method. With R package pvclust the uncertainty of the clusters based on a bootstrap with 10 000 iterations. 423 individuals of 49 species were included in the statistical analysis, from a total of 435 individuals of 58 species. A tendency to greater richness and abundance of skippers was found during the dry season. Through the cluster analysis, it was possible to determine that in relation to the diversity of skippers, both wet seasons are grouped significantly (P = 0.05). The dry seasons are also grouped significantly (P = 0.05). The reserve has connectivity with other green areas via a stream. During the wet season, plant growth increases connectivity, which could lead to the entry of new individuals of different species that are not permanent residents of RELO and establish small populations, increasing the richness and abundance of species. This added to the variation in the occurrence of some species of butterflies in response to seasonal variations and differences in the availability of resources in different seasons explains the grouping of species between seasons.

Resumen Con aproximadamente 486 especies, Hesperiidae es una de las familias más diversas de mariposas de Costa Rica. A pesar de eso, en pocas listas de especies locales son incluidas. En este trabajo, presentamos información sobre la estacionalidad, abundancia e historia natural de los hespéridos de la Reserva Ecológica Leonelo Oviedo. Ésta reserva se encuentra dentro de una matriz urbanizada y por un período de dos años se realizaron muestreos mensuales a lo largo de un sendero de 270 m que la atraviesa. Las recolectas se llevaron a cabo desde las 08:00 hasta las 12:00, atrapando todos los individuos encontrados a cada lado del sendero a una distancia de hasta 5 m. Para representar mejor la riqueza de especies, se siguió recolectando individuos de manera aleatoria por más de diez años posteriores al muestreo inicial. Consecuentemente, estos individuos no fueron incluidos en el análisis estadístico realizado. Se tomaron fotografías de todas las especies obtenidas en total, para proporcionar una guía de identificación de especies. Ademas, para las especies crípticas se realizaron disecciones e ilustraciones de los genitales masculinos. Para el análisis de diversidad se utilizó el índice de Shannon con logaritmo en base dos y analizando los datos por separado de las estación lluviosa y seca. Para la comparación de riqueza y abundancia se realizó una prueba G y se obtuvo que hay mayor diversidad y abundancia durante la estación seca. Se utilizó el paquete vegan R para un análisis de conglomerados de Jaccard con un indice Ward de mínima varianza. Con el Paquete R pvclust la incertidumbre de los conglomerados se realizó con un bootstrap de 10 000 interacciones. 423 individuos de 49 especies fueron incluidas en el análisis estadístico, de un total de 435 individuos de 58 especies tratadas en este trabajo. Con el análisis de conglomerados fue posible determinar que la diversidad de Hesperiidae en las dos estaciones lluviosas analizadas se agrupan significativamente (P = 0.05). Lo mismo que sucede con las estaciones secas (P = 0.05). La Reserva presenta conectividad con otras áreas boscosas a través de una quebrada. Durante la estación lluviosa, el crecimiento vegetativo aumenta el paso de individuos lo que puede propiciar la llegada de nuevas especies que no necesariamente son residentes permanentes de la Reserva y establecerse en pequeñas poblaciones que incrementan la diversidad y abundancia temporalmente, Lo anterior, mas las variaciones estacionales en la disponibilidad de recursos explican la similitud de la composición de especies entre cada una de las estaciones.

Diel acoustic variation in Hyalinobatrachium fleischmanni (Anura: Centrolenidae) in urban habitat with different anthropogenic noise levels

Resumen 26. Las señales acústicas producidas por animales pueden ser enmascaradas por el ruido del medio ambiente en que se encuentran, tanto de origen natural como antropogénico. Una especie que puede ver afectada su comunicación por el ruido medio ambiental es la rana de vidrio Hyalinobatrachium fleischmanni (Centrolenidae), porque la distribución actual de esta especie en gran parte se encuentra en ambientes urbanos con altos niveles de ruido. En este trabajo analizamos si existe una relación entre la variación de los niveles de ruido antropogénico a través de la noche y la actividad vocal (cantidad de vocalizaciones por unidad de tiempo) de H. fleischmanni, a lo largo de un gradiente de ruido urbano. El trabajo lo realizamos en tres sitios dentro del Campus Universitario Rodrigo Facio, San José, Costa Rica durante el mes de junio de 2015. Para contabilizar la actividad vocal de la especie en cada sitio instalamos grabadores programables de 17:00 a las 6:00 por dos días consecutivos cada dos semanas. De forma simultánea, cuantificamos el ruido en dB cada hora a lo largo del periodo de grabación utilizando sonómetros. Comparamos la abundancia promedio de vocalizaciones por hora contra los niveles de ruido promedio por hora y sitio utilizando modelos lineales mixtos. Nuestros resultados demuestran que, tanto el ruido como la actividad vocal de H. fleischmanni variaron a lo largo de la noche. Sin embargo, encontramos que en el sitio más ruidoso el patrón de actividad de H. fleischmanni difiere de los dos sitios menos ruidosos.El sitio menos ruidoso fue el que presento una mayor actividad vocal a lo largo de todo el periodo de muestreo. A pesar de que no se encontró una relación directa entre el nivel de ruido antropogénico y la actividad acústica de H. fleischmanni, sí observamos un efecto de los niveles de ruido en los patrones de actividad de la especie.

Abstract 23. Acoustic signals produced by animals can be masked by natural or anthropogenic environmental noise. A high proportion of the current distribution of the glass-frog Hyalinobatrachium fleischmanni (Centrolenidae) overlaps with noisy urban habitats, and this may affect the species acoustic communication. In this work, we analyzed the relationship between changes in anthropogenic noise level throughout the night and the diel acoustic variation (vocalization per time) in H. fleischmanni, within three sites with different noise level. We conducted this study in three sites inside the Rodrigo Facio University Campus, San José, Costa Rica in June 2015. We used an automated recorder per site to record glass-frog vocalizations, from 17:00 to 6:00 h, during two consecutive days, every two weeks, for a month. Simultaneously, we measured the noise levels in dB each hour using a soundmeter. We used linear mixed models to compare the vocalization mean per hour against the noise levels per hour and site. Our results showed that noise levels and H. fleischmanni acoustic activity varied throughout the night. The H. fleischmanni acoustic activity at the noisier site was different from sites with lower noise levels. The highest acoustic activity was found in the less noisy site throughout the sampled period. Although we fail to found a direct relationship between noise level and H. fleischmanni acoustic activity, noise level variation affects vocal activity pattern in this species.

Shifts in the diversity of an amphibian community from a premontane forest of San Ramón, Costa Rica

Abstract Biological communities are experiencing rapid shifts of composition in Neotropical ecosystems due to several factors causing population declines. However, emerging evidence has provided insights on the adaptive potential of multiple species to respond to illnesses and environmental pressures. In Costa Rica, the decline of amphibian populations is a remarkable example of these changes. Here we provide evidence of variation in the amphibian richness of a premontane forest of San Ramón (Costa Rica) across a ~30 year period. We also quantified changes in the composition and abundance of the leaf-litter frog community occurring in the same premontane forest, by comparing diversity data with a difference of ~18 years. We evaluated the similarity of species richness from 1980s to 2010s based on several sources, and the dissimilarity of species diversity in the site comparing 28 standardized surveys from 1994-1995 and 2011-2012. We compared the relative abundance of some frogs that inhabit the leaf-litter layer between these same periods. Our results show that there is more similarity in amphibian richness between 1980s and 2010s (~ 52 %) than between 1980s and 1990s (~ 40 %). The richness of leaf-litter anurans was ~ 65 % similar between 1990s and 2010s. The diversity of leaf-litter anuran was clearly different between 1994-1995 and 2011-2012, and it was clustered among those periods. We determined that the amphibian community in this premontane forest drastically changed: many species have disappeared, or gradually declined through the decades (e.g. Pristimantis ridens, P. cruentus, Craugastor bransfordii) as in other well studied localities of Costa Rica, while some few species flourished after being almost absent from the site in the 1990s (e.g. Craugastor crassidigitus, Lithobates warszewistchii). Currently dominant species such as C. crassidigitus would be using developed resistance against Bd-fungus as an advantage (apparent competition) in the premontane forest where the disease is more virulent than in lowlands. Our analysis supports the hypothesis of individualized responses of anuran populations under distinct site and elevations. We suggest to continue monitoring the amphibian communities of premontane tropical forests to understand how this ecosystem gradually resist and adapts to this catastrophic time of biodiversity loss.

Resumen Las comunidades biológicas están experimentando rápidos cambios de composición en los ecosistemas neotropicales debido a varios factores que causan disminuciones de las poblaciones. Sin embargo, la evidencia emergente ha proporcionado información sobre el potencial de adaptación de múltiples especies para responder a enfermedades y presiones ambientales. En Costa Rica, el declive de las poblaciones de anfibios es un ejemplo notable de estos cambios. Aquí proporcionamos evidencia de variación en la riqueza de anfibios de un bosque premontano de San Ramón (Costa Rica) en un período de ~ 30 años. También cuantificamos los cambios en el ensamblaje, y las oscilaciones poblacionales, de la comunidad de ranas de hojarasca que ocurren en el mismo bosque premontano, tras comparar datos de diversidad con una diferencia de ~ 18 años. Evaluamos la similitud de la riqueza de especies desde la década de 1980 hasta la de 2010 basados en varias fuentes, así como la disimilitud de la diversidad de especies en el sitio comparando 28 muestreos estandarizados entre 1994-1995 y 2011-2012. Comparamos la abundancia relativa de algunas ranas que habitan la hojarasca entre 1994-1995 y 2011-2012. Nuestros resultados muestran que existe una similitud un poco mayor en la riqueza de anfibios entre los años 1980 y 2010 que entre los 1980 y 1990 (~ 40 %). La riqueza de los anuros de la hojarasca fue aproximadamente un 65 % similar entre la década de 1990 y 2010. La diversidad de anuros de la hojarasca fue claramente diferente entre 1994-1995 y 2011-2012, y se agrupó entre esos períodos. Determinamos que la comunidad de anfibios en este bosque premontano cambió drásticamente: muchas especies han desaparecido o han disminuido gradualmente a lo largo de las décadas como en otras localidades bien estudiadas de Costa Rica (por ejemplo, Pristimantis ridens, P. cruentus, Craugastor bransfordii), mientras algunas pocas especies florecieron tras casi desaparecer de nuestro sitio en la década de 1990 (por ejemplo, Craugastor crassidigitus, Lithobates warszewistchii). Actualmente, las especies dominantes como C. crassidigitus podrían tener resistencia contra el hongo quitridio, desarrollada como una ventaja (competición aparente) en el bosque premontano donde la enfermedad es más virulenta que en las tierras bajas. Nuestro análisis apoya la hipótesis de las respuestas individualizadas de las poblaciones de anuros en distintos sitios y elevaciones. Sugerimos continuar con el monitoreo de las comunidades de anfibios de los bosques neotropicales premontanos para comprender cómo este ecosistema resiste gradualmente y se adapta a este momento catastrófico de pérdida de biodiversidad.

Changes in nesting sites abundance and their use by woodpeckers along an urban gradient: a ten-year comparison

Abstract Woodpeckers nesting substrate abundance may be reduced by urban expansion, negatively affecting their reproduction. Long-term studies in the tropics are rare but valuable to estimate how urban development has affected ecological communities. We present a ten-year comparison on nesting substrate abundance and their use by Melanerpes rubricapillus and M. chrysauchen woodpeckers along an urban gradient in Golfito, Costa Rica; which include three habitats and three substrates (snags, palms, and posts). Conditions remained unchanged in non-urban areas. In semi-urban areas, snag, posts, and nests on them, have decreased. In urban areas, despite snags and posts remaining constant, their use also decreased. In semi-urban and urban areas, palms and palm nests increased. This long term comparison indicates that woodpeckers took advantage of the increased presence of ornamental palms in gardens.

Resumen La abundancia de sustratos para anidación de pájaras carpinteros puede reducirse debido a la expansión urbana, afectando negativamente su reproducción. Los estudios a largo plazo en los trópicos son escazos, pero valiosos para estimar cómo el desarrollo urbano ha afectado las comunidades ecológicas. Presentamos una comparación de diez años sobre la abundancia y uso de sustratos de anidación de los carpinteros Melanerpes rubricapillus y M. chrysauchen en un gradiente urbano en Golfito, Costa Rica; que incluye tres hábitats y tres sustratos (tocones, palmas y postes). Las condiciones permanecieron similares en áreas no urbanas. En las áreas semi urbanas, los postes y tocones, así como los nidos en ellos disminuyeron. En áreas urbanas, a pesar de que los postes permanecieron constantes, su uso disminuyó. En las áreas semi urbanas y urbanas, la cantidad de palmas y de nidos en estas aumentó. Esta comparación a largo plazo indica que los carpinteros tomaron ventaja del aumento en la presencia de palmas ornamentales en los jardines.

Effect of El Niño and La Niña on abundance of frugivorous and nectarivorous terrestrial birds in three tropical forests

Abstract El Niño and La Niña climatic oscillations have dramatic effects on population dynamics and community structure of different animals. For marine birds, El Niño phenomenon drastically increases their mortality and reduces their reproductive success. In terrestrial ecosystems, the lack of long-term longitudinal data limits our understanding of the impact of El Niño and La Niña on bird populations and communities. We analyzed changes in abundance of frugivorous (large, medium, and small) and nectarivorous birds on three tropical forest types (lowland, premontane and montane) during El Niño, La Niña and neutral years using data from 16 Christmas’ Bird Counts in Costa Rica. Abundance of large and medium size frugivores increased during La Niña events, and the abundance of nectarivores during El Niño in the lowland forest, but neither of these events affected the abundance of small frugivores. In the montane forest, abundance of all four bird groups increased during El Niño, but decreased during La Niña events. Abundance of large, and small frugivores increased in the premontane forest during La Niña events, but other bird groups were not affected by La Niña. The abundance of small frugivores also increased during El Niño. We hypothesize that changes in abundance of frugivores and nectarivores during La Niña and El Niño events is probably correlated with fluctuations in food resources as it has been reported for other terrestrial tropical ecosystems.

Resumen Las oscilaciones climáticas causadas por el fenómeno de El Niño y La Niña tienen efectos drásticos sobre la dinámica de las poblaciones y la estructura de las comunidades. Para aves marinas, el fenómeno de El Niño incrementa drásticamente su mortalidad y reduce su éxito reproductivo. En ecosistemas terrestres, la falta de datos a largo plazo limita nuestro entendimiento sobre el impacto de El Niño y La Niña sobre la dinámica de las poblaciones y comunidades de aves. Nosotros analizamos los cambios en la abundancia de aves frugívoras (grandes, medianos y pequeños) y nectarívoras en tres tipos de bosque tropical (lluvioso de tierras bajas, premontano y montano) durante los años de El Niño, La Niña, y años neutrales usando datos de al menos 16 conteos de navidad (Christmas’ Bird Counts) en Costa Rica. La abundancia de frugívoros grandes y medianos incrementó durante los años de La Niña, y la abundancia de nectarívoros durante el Niño en el bosque lluvioso de tierras bajas, pero ninguno de estos eventos afectó la abundancia de frugívoros pequeños en este bosque. En el bosque montano, la abundancia de los cuatro grupos de aves incrementó durante los años de El Niño, pero disminuyó durante los años de La Niña. La abundancia de frugívoros grandes y pequeños aumentó en el bosque pre-montano durante los años de La Niña; sin embargo, la abundancia de los frugívoros medianos y los nectarívoros no fue afectada por los eventos por La Niña o El Niño. La abundancia de frugívoros pequeños también aumentó durante El Niño en este bosque. Proponemos la hipótesis de que los cambios en la abundancia de las aves frugívoras y nectarívoras reflejan fluctuaciones en el recurso alimentario, como ha sido reportado en otros ecosistemas terrestres tropicales.

Annual and monthly variation on bird species richness and abundance inside a tropical semiurban agricultural landscape

Resumen Los mosaicos agrícolas han sido estudiados para comprender como contribuyen a mantener la riqueza de las especies según el tipo de matriz. Sin embargo, el estudio de la fenología de las especies dentro de estos ambientes ha sido dejado de lado. Por lo tanto mi objetivo con esta investigación fue analizar los cambios en la riqueza y abundancia de las especies de aves entre meses dentro de un mosaico periurbano agrícola tropical. Adicionalmente analicé si los cambios en la riqueza de las especies varían según su grado de dependencia por el bosque y el gremio alimenticio al que pertenecen. Realice muestreos mensuales del 2002 al 2010 dentro de una matriz de 30 ha dominada por potreros y cafetales, mezcladas con regeneración natural y zonas urbano-rurales. A lo largo de los muestreos anoté todos los individuos visto y escuchados de cada especie a lo largo de un trasecto de 3 km. Encontré que la riqueza de especies varió a lo largo de los meses, siendo mayor de enero a marzo (periodo seco del área de estudio) para todas las categorías de residencia (ej.: residentes, migratorias norteñas, sureñas, y altitudinales). Por tipo de gremio alimenticio la riqueza de especies aumento de enero a febrero para los frugívoros pequeños y en setiembre para los insectívoros; mientras que los otros gremios presentaron una riqueza similar de especies a lo largo del año. Por grado de dependencia de bosque solo las aves con dependencia moderada presentaron un aumento en su riqueza de enero a junio. El estudio reveló la ocurrencia de diferentes patrones de riqueza de aves a lo largo del año según el grado de dependencia del bosque, gremio alimenticio, y residencia en el país. Estas matrices poseen una riqueza alta de especies, pero en constante variación a lo largo del año, por lo que estos cambios en los patrones de riqueza deberían tomarse en cuenta para futuras políticas de conservación de dichos agroecosistemas.

Abstract Species richness inside agricultural landscape has been studied intensively and according to the type of landscape structure. However, the species phenology inside the mostly agricultural landscape is poorly understood. Therefore, my objective was to analyze species richness and individual abundance changes between months inside a semiurban agricultural landscape. Additionally, I analyzed if changes in species richness varied with the trophic guild and forest dependence of each species. From 2002 to 2010I I sampled 30 ha of coffee plantations and cattle land with natural successional regenerations and rural development. I recorded every individual listened and seen along a 3 km long transect once a month. The species richness changed between months and was higher between January and March (dry season in the study area) for all residence status (i.e., residents and north, south, and altitudinal migrants). Small frugivore species richness was higher between January and February, insectivore species richness was higher in September. The other food guilds had steady richness and abundance throughout the year. Species with a medium forest dependence showed higher species richness between January and June. Species richness phenology changed along the year depending on residence status, trophic guild, and forest dependence, a finding that should be taken into account in future conservation of this type of habitat.

Relationship between wing morphology and habitat use in six species of Neotropical doves (Columbidae)

Resumen Los factores biomecánicos, el comportamiento e historia natural de las especies pueden influenciar la forma y dimensión del ala en las aves. Por lo tanto, la morfología de las alas de cada especie podría estar adaptada al ambiente en el que habitan. En palomas (familia Columbidae) existe un gradiente de especies que tienden a volar mucho y otras que vuelan muy poco. El objetivo de esta investigación es determinar si la forma de las alas de seis especies de palomas se asocia con su capacidad de vuelo. Predecimos que las especies Patagioenas flavirostris y P. nigrirostris que tienden a volar largas distancias presentan alas relativamente largas y puntiagudas; mientras que Geotrygon montana que se desplaza principalmente caminando presenta alas relativamente anchas y redondeadas. Especies con capacidad de vuelo intermedio (Leptotila verreauxi, L. cassini y Zenaida asiatica) van a presentar alas con características intermedias. Estimamos la carga alar, proporción de la forma, conicidad alar, largo relativo y el área alar promedio para cada especie. Realizamos un análisis discriminante para determinar cuál combinación de variables explica mejor la diferencia morfológica de las alas entre las seis especies y probamos que tan robusto es este modelo mediante una prueba binomial. El modelo clasificó correctamente el 57 % de los individuos en su propia especie. Por lo tanto, encontramos que el tipo de desplazamiento predominante en cada una de las seis especies de Columbidae analizadas, se asocia con la morfología alar: alas adaptadas para vuelos en zonas abiertas en P. flavirostris y P. nigrirostris, alas adaptadas para vuelos muy maniobrables en hábitats densos en G. montana, y alas con características intermedias en L. verreauxi, L. cassini y Z. asiatica.

Abstract Biomechanics, behavior, and natural history influence wing dimension and shape. Wing design often correlates with features of the habitat in which each species is found. Doves and pigeons (Columbidae family) range from long-distance fliers (e.g., canopy and open area species) to very short-distance fliers (e.g., species adapted to dense understory forests) and such variation makes this group fit to test the association between flying habits and wing morphology. Our objective in this study is to determine whether the wing morphology (shape and dimensions) of six dove species is associated to their flying capability. We predict that the long-distance fliers Patagioenas flavirostris and P. nigrirostris will have long and sharp wings; while the very short-distance flier Geotrygon montana will have broad and rounded wings. Other species (e.g., Leptotila verreauxi, L. cassini and Zenaida asiatica) whose flying capability fits in between these two will have wings with intermediate morphological features. We measured the wing disc loading, shape ratio, the ratio of mean to maximum wing chord, relative wing length, and wing area for each species. We conducted a discriminant function analysis to compare which variables explain better the differences in wing morphology across the six species, and used a binomial test to evaluate the power of the model. The model correctly classified 57 % of individuals within their own species. The flying capability is associated with the wing morphology of the six Columbidae species; with a wing design for long-distance fliers in P. flavirostris and P. nigrirostris, wing design for maneuvering in dense habitats in G. montana, and wings with an intermediate design in L. verreauxi, L. cassini and Z. asiatica.

Ecology, endemism, and conservation status of birds that collide with glass windows in Monteverde, Costa Rica

Abstract Worldwide, billions of birds die annually due to window collisions. Nevertheless, few accounts document bird-window collisions in the Neotropics. In this study, we document species that collided with windows in Monteverde, Costa Rica, and describe their ecological and conservation status. We gathered information from different sources, including data from museum records and accounts by Monteverde residents who participated as “citizen scientists” between May 2014 and December 2017. We conducted carcass searches between March 2015 and February 2016. We classified window-strike species by migratory, forest dependence, trophic guild, weight, abundance, conservation, and endemism status. We registered 103 species striking windows in Monteverde, which includes 98 of 267 species known to occur in three life zones in Monteverde and five not registered in the area. Window strike casualties’ frequencies differed by species, trophic guild and migratory status. Most window victims were residents, small, insectivorous, considered common or fairly common, with declining population trends. The families with the most species represented were Parulidae (14 spp.), Trochilidae (13 spp.), Turdidae (10 spp.), and Tyrannidae (9 spp.). Most species were passerines (Order Passeriformes) (71 spp.). No hawks or vultures were found colliding with buildings. The three species most commonly killed by windows were frugivores: Swainson’s Thrush (Catharus ustulatus), Northern Emerald-Toucanet (Aulacorhynchus prasinus), and Black-faced Solitaire (Myadestes melanops). Among window-kills were five species whose status on the IUCN Red List are Near Threatened and one Vulnerable, including the Resplendent Quetzal (Pharomachrus mocinno) and the Three-wattled Bellbird (Procnias tricarunculatus). Six species are listed as in danger of extinction and four are listed as species with reduced populations by the National System of Conservation Areas for Costa Rica (SINAC). 12 endemic species are strike casualties. The premontane wet forest is the life zone where more species were found (n=64 spp.), followed by the premontane moist forest (n = 49 spp.) and the lower montane wet forest (n = 31 spp.). These findings demonstrate the urgent need for conservation measures to mitigate bird mortality due to window collisions. Promoting use of methods to protect birds from windows should be an important goal for this IBA and the rest of Costa Rica. We also recommend collecting data in order to increase understanding about bird window collisions.

Resumen Cada año, a nivel global, mueren miles de millones de aves al colisionar contra ventanas. A pesar de ello, pocos registros documentan colisiones aves-ventanas en zonas altamente diversas en el Neotrópico. En este estudio, nosotros documentamos especies que colisionaron en ventanas en Monteverde, Costa Rica y describimos su estatus ecológico y de conservación. Nosotros obtuvimos información de distintas fuentes, incluyendo datos de registros de museos y de observaciones de residentes de Monteverde que participaron como “científicos ciudadanos” entre mayo 2014 y diciembre 2017. Nosotros realizamos búsquedas de cuerpos de aves entre marzo del 2015 y febrero 2016. Clasificamos especies que hubieran golpeado de acuerdo a su estatus de migración, dependencia del bosque, gremio alimentario, peso, abundancia, endemismo y de conservación. Nosotros registramos 103 especies que habían golpeado ventanas en Monteverde (98 de 267 especies documentadas en tres zonas de vida y cinco no registradas en el área). Muchas especies víctima de colisiones se caracterizan por ser residentes, pequeños, insectívoros, considerados comunes o bastante comunes, con poblaciones decrecientes. Las familias más representadas son Parulidae (14 spp.), Trochilidae (13 spp.), Turdidae (10 spp.) y Tyrannidae (9 spp.). La mayoría de las especies son paseriformes (Orden Passeriformes) (71 spp.). Ni gavilanes ni zopilotes golpearon en edificios durante nuestro estudio. Las tres especies más comúnmente muertas por ventanas fueron el Zorzal de Swainson (Catharus ustulatus), el tucancillo verde (Aulacorhynchu sprasinus) y el jilguero (Myadestes melanops). Entre las especies afectadas cinco especies tienen estatus de Casi Amenazadas y una Vulnerable según la Lista Roja de la UICN, incluyendo el Quetzal (Pharomachrus mocinno) y los pájaros campana (Procnias tricarunculatus). Cinco especies están en lista de peligro de extinción y cuatro con poblaciones reducidas según la lista del Sistema Nacional de Áreas de conservación de Costa Rica (SINAC). 12 especies endémicas fueron víctimas de colisiones. El bosque premontano húmedo es la zona de vida donde más especies fueron encontradas (n = 64 spp.), seguidos por el bosque premontano muy húmedo y el bosque muy húmedo montano bajo (n = 31 spp.). Estos hallazgos demuestran la urgente necesidad de implementar medidas de conservación para mitigar la mortalidad de las aves originada por colisión contra ventanas. El aplicar métodos para proteger a las aves de las ventanas debe ser una importante meta para esta AICA así como para el resto de Costa Rica. Recomendamos desarrollar acciones educativas, legales y continuar recolectando información, tanto en Monteverde como en otras áreas de Costa Rica para aumentar el conocimiento acerca de la colisión de aves con ventanas.